《Biological Reviews》：Classifying avian drinking behaviour: ecological insights and implications in a changing world
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本综述系统探讨了鸟类饮水行为的生态学意义，指出传统的“饮水”与“非饮水”二元分类法存在局限性，提出了一个受非生物（如季节、饮食）和生物（如行为、生理）压力驱动的连续谱新框架。文章强调了理解饮水依赖性对于评估物种在气候变化（尤其是水资源可获性改变和极端高温事件增多）背景下的脆弱性至关重要，并呼吁未来研究应采用创新方法填补相关认知空白。
I. 引言
水是生命的基本要素，其可获性深刻影响动物的行为、生理和分布。然而，在气候变化的背景下，我们对鸟类饮水依赖性及其驱动机制的认知仍不全面。鸟类何时、为何以及如何饮水是复杂且常被误解的。对于恒温动物而言，当环境温度超过体温时，通过蒸发失水进行体温调节至关重要，而液体的获取是补充因EWL而损失的水分储备的基础。因此，在极端高温下的生存，依赖于维持能量和水分的平衡。近年来，由能量、水分供需不匹配驱动的与热相关的群体死亡事件日益增多。长期监测数据显示，极端高温事件的加剧已导致热带鸟类丰度因过热和脱水而显著下降，这凸显了完善我们对水分依赖性特征的理解以用于保护的迫切性。
鸟类的饮水行为在种间甚至种内都存在很大差异，从高度依赖饮水到似乎完全不饮水的物种都有。通常被二分法划分为“饮水”与“非饮水”的依赖性，可能是一个能揭示物种在未来气候不稳定时期脆弱性的有价值特征。然而，目前对鸟类饮水习惯的理解仍然有限且不一致，研究多集中于地表水稀缺的干旱和半干旱系统，而对水分通常更易获取的中湿或热带环境中的饮水行为知之甚少。预计热带低地湿度的上升将通过限制蒸发冷却能力来加剧致命性过热风险，这可能会增加鸟类的饮水需求。
II. 饮水与体温调节
尽管在鸟类体温调节生理学方面取得了显著进展，但关于饮水行为/水分获取及其对鸟类体温调节模式影响的知识仍存在关键空白。生理上，饮水行为的种内和种间变异可能至关重要，特别是对于那些栖息在预计气候变化可能对其长期生存构成严重制约的区域的物种。
无论在何种栖息地或气候带，生存通常都依赖于维持正水平衡，这对于有效的体温调节尤为关键。鸟类利用三种主要水源：自由水、食物中的结合水以及代谢产生的水。自由水指鸟类可能直接饮用的任何液态水。对结合水的依赖受季节和饮食的影响。缺乏饮水途径的鸟类可能主要依赖代谢产水。鸟类具有非凡的产水能力，并能通过以尿酸而非尿素的形式排泄含氮废物来保水，这种适应在水分有限的环境中特别有益。
当环境温度（Tair）高于体温（Tb）时，鸟类通过EWL散热，以维持Tb在致死极限以下。与哺乳动物不同，鸟类缺乏汗腺，因此主要依赖通过喘息或喉部颤动等机制的呼吸蒸发失水，和/或皮肤蒸发失水进行体温调节。然而，当饮水机会有限或没有时，鸟类可能会在体温调节、水合状态和活动水平之间面临强烈的权衡。
从进化角度理解为什么一些鸟类物种经常饮用地表水而另一些则不饮用或仅偶尔饮用，仍然知之甚少。一些研究表明，较小的鸟类往往表现出较高的相对饮水量，这归因于其较大的体表面积与体积比导致更高的EWL率。相反，较大的鸟类相对需水量可能较低，但仍需依赖可靠的水源以防止脱水，尤其是在暴露于急性或慢性极端高温时期。
为了评估饮水行为对鸟类体温调节生理的影响，有必要根据物种的饮水习惯对其进行分类。可靠的分类对于确保关于鸟类水分经济、体温调节及相关生态动态（包括对水资源可获性变化和气候变化的脆弱性）的推断是有效且可靠的。将鸟类错误分类为饮水者或非饮水者，可能会对我们更广泛地理解这些物种在水源或食物来源可获性发生变化时可能出现的脆弱性产生重大影响。例如，研究发现，在急性热暴露期间，12种非洲雀形目鸟类中，饮水物种的最大EWL与最小热中性EWL之比（即蒸发冷却范围）显著高于非饮水物种，并且饮水物种提高的蒸发冷却范围与其提高的耐热极限和总EWL的更大增加有功能联系。然而，此类明确对比和研究饮水与非饮水鸟类在体温调节生理方面差异的工作仍然有限，特别是在非干旱环境中。
III. 饮水行为的决定因素
鸟类行为受到多种因素影响，特别是在波动的环境条件下维持能量和水分平衡的需求。在极端炎热条件下，鸟类通过改变行为（即行为性体温调节）来管理热负荷，以减少当能量和水分需求超出时的体温调节成本。饮水也为鸟类避免水分供需不匹配提供了一种机制。
对饮水的依赖是由物种的生态学定义的，这可能影响体温调节行为的模式以及鸟类如何利用热景观。例如，在没有饮水的情况下，鸟类可能会寻找更凉爽的微地点以减少热暴露，而经常饮水的个体可能能耐受风险更高的热行为（如在直接太阳辐射下觅食）。行为差异也可能与饮水和非饮水物种之间基本的生理差异有关。
个体是否饮水也可能因性别和/或繁殖状态而异。例如，一些鸟类在孵卵和雏鸟发育早期将雌鸟封闭在巢洞内，无法直接获取水源，完全依赖雄鸟提供的食物。饮水行为也可能因年龄组而异。例如，大多数晚成雏通常从亲鸟提供的食物中获得水分，不直接饮水，而这些物种的成鸟可能会饮水。相反，早成物种可能在水分获取方面表现出早期的独立性。
随着全球Tair升高，经常饮水物种对水的依赖可能会增加，而那些不依赖水的物种在蒸发冷却需求超过可用于体温调节的代谢水的情况下，可能被迫饮水。例如，通常被归类为非饮水者的小型食虫鸟在极热天气里也曾被观察到饮水。在水源附近饮水时间的增加可能使鸟类暴露于额外的体温调节和捕食脆弱性之下。事实上，已有多起群体死亡事件被记录发生在水源附近，这很可能是活动和高太阳热负荷，以及水面反射的间接辐射共同导致的过热风险升高的结果。
自由水体也与更高的捕食水平相关，特别是在干旱环境中。面临巨大捕食风险且高度依赖饮水的物种，在饮水活动期间往往表现出特定的行为适应以减少其脆弱性。例如，群居物种会聚集在水源周围以增加警惕性并降低个体被捕食的风险。然而，并非所有经常造访水源的物种都面临巨大的捕食风险。
造访水源频率的变化也可能使物种面临新的种间相互作用。这些相互作用可能会增加竞争，进而对攻击性较弱的物种的水平衡产生负面影响。例如，食蜜鸟通常在觅食行为上更具攻击性，如果这种行为在饮水时也得以保持，这些物种可能会限制小型、高度依赖水分的物种维持水分需求的能力。相反，水源处种间相互作用的增加可能会提高警惕性并降低被捕食的概率。
一些饮水物种也可能通过转向摄食水分丰富的食物来忍受长时间不饮水。例如，澳洲内陆鸽经常在白天摄食多汁植物，以补充体内水分并在水源稀缺时减少饮水的必要性。相比之下，以干燥饮食为主的食谷鸟通常被归类为高度依赖饮水，导致它们选择靠近水源的栖息地。
除了直接饮水，鸟类可能依赖水源进行洗浴或行为性体温调节。例如，鸟类在热浪期间经常站在浅水中，通过传导散热来降低体温。鸟类可能会机会性地利用降雨或自由水进行体温调节，而不一定饮用这些水，因此可能不会被归类为专性、常规甚至机会性饮水者。
IV. 影响饮水依赖性的空间和时间因素
虽然饮水通常由物种的生态学定义，但物种对饮水的依赖程度可能受到非生物（如热暴露、水资源可获性）和生物（如体温调节生理、水分经济）因素的影响。
1. 饮水的空间模式
当水有限时，饮水鸟类会根据水资源的可获性进行扩散，因此水源的空间分布决定了鸟类的移动和栖息地利用。当有限的水资源与极端高温相结合时，物种会选择能获取水源的地点，而不是营养回报高但无水源的地点。依赖饮水的鸟类已进化出有效利用水源的策略，这反映了它们的栖息地利用。例如，通常在地面觅食的鸟类也会利用河流和水池等天然地表水，而树栖觅食者可能进化到利用树洞或缝隙中的树栖水。这些充满水的树缝在温带森林的炎热夏季至关重要。
地形和海拔也影响水资源的可获性以及饮水地点的选择。在高海拔地区，由于降水更多、温度更低，水源可能更丰富和稳定。此外，水源周围的地形特征可能影响饮水。例如，高度依赖水并在水源附近度过大部分时间的沙鸡，据报道会避开地面暴露面积大的水坑，因为这会使它们更容易被掠食者发现。巢址距水源的远近也可能影响筑巢成功率。
2. 饮水的时间模式
饮水的时间分配很常见。有研究提出，饮水鸟类通常属于三种时间饮水类别之一：(i) 通常在清晨和傍晚两个相对较短的时段饮水，白天不饮水；(ii) 与第一类模式相似，但鸟类可能在白天进行一些饮水；(iii) 全天饮水，没有明确的时间高峰。在炎热时期，鸟类可能会转向第一类饮水模式，即它们被限制在一天中较凉爽的时间饮水，以避免与暴露地点水源相关的强烈太阳辐射。相比之下，斑胸草雀和南非麻雀等较小物种通常被视为第三类饮水者，由于它们的高水分需求，会持续全天饮水。专性饮水者依赖每日饮水，但这些饮水时间在分类群内可能有所不同。例如，16种沙鸡中只有4种主要在日落后饮水，而其余12种通常在日出后2-4小时内饮水。储水能力也影响造访水源的频率，据报道，储水能力较大的鸟类每天只造访水源一两次，策略性地避开一天中最热的时间。
3. 季节性作为饮水的驱动因素
物种是否饮水也可能受到饮食、水资源可获性和水分需求的季节性波动的驱动，影响着物种的湿度生态位。在炎热的夏季，一些物种可能由于蒸发冷却所需的水分需求增加而更加依赖饮水。物种在运动模式上也可能受到限制，在干旱季节，特别是在已经缺水的生态系统中，它们会在水源附近度过更多时间。例如，在干旱季节，拉卡云雀始终被发现靠近水源，但一旦降雨发生，它们就会扩散。在北美和南非也观察到了类似的模式。具体来说，当红眼鹎摄食浆果和水果时，每小时的平均饮水个体数很高，而在高温天气，每小时的饮水率急剧下降。干旱季节的水分压力也可能迫使物种长途跋涉寻找水源，从而导致它们追踪季节性水资源可获性的分布变化。广泛分布于不同栖息地的物种也可能在饮水行为上表现出种内变异。例如，鳞羽织布鸟通常被归类为非饮水者，但经常占据降雨梯度不同的栖息地，并且在水源可用时，常被观察到并记录到大量机会性饮水。然而，分布范围受限的物种也可能在饮水行为上表现出相当大的种内变异。
4. 饮食对鸟类饮水依赖性的作用
建立在这些时空模式之上，饮食组成成为调节饮水依赖性的关键因素。通常，饮水依赖性与饮食以及从中获取足够水分的能力有关。因此，基于食性需求的功能类群常被用来深入了解饮水行为的模式以及将物种分类为饮水者与非饮水者。例如，食谷物种通常从干燥种子中获取的水分很少（约10%），因此往往比食虫、食果和食肉鸟类更依赖饮用地表水，后者的饮食通常能提供高水分含量（随季节变化），水分含量在50%到90%之间，足以满足每日的水分需求。然而，基于食性类群的分类并非固定不变，可能会根据特定时间经历的环境条件而变化。例如，未从饮食中获取足够水分的食肉物种，如果水源可用，可能会并且很可能会饮用地表水。此外，高蛋白饮食可能导致尿酸形成增加、腹部脂肪减少和水分摄入增加，从而提高水分需求。因此，饮食对地表水消耗的确切影响是复杂的，并且可能在个体和分类群之间有所不同。
饮食需求以及从饮食中获得的相关水分也随空间和时间而变化，特别是响应季节性和降雨。降雨的开始推动了初级生产力，以及昆虫和其他无脊椎动物的出现，这些可能是水分丰富的食物来源，可能减少个体对地表水的依赖，影响其时间活动预算，以及这些物种如何利用热景观。此外，在降雨后或高雾期间觅食，如果食物来源是湿的，特别是吸湿性强的种子，可能会导致水分摄入增加。这种增加的水分摄入可能足以满足水分需求，一些食谷鸟在种子干燥之前会停止饮水。同样，观察到某些物种在雨季（春季、夏季和初秋）对自由水的依赖明显下降，可能是因为摄入了水分丰富的草、种子和昆虫，这为它们的生理需求提供了足够的水分。相比之下，在旱季，这些鸟类转向以干燥种子为主的饮食，并高度依赖饮水。
V. 基于饮水习惯的物种分类
鉴于饮水行为的复杂性以及驱动这些行为的非生物和生物压力的作用，我们的综述表明，传统的饮水二分法分类很可能是一个连续、灵活的分类谱。这个连续谱从高度依赖饮水的分类群延伸到完全通过饮食和代谢获取水分的分类群。沿着这个梯度，非生物和生物压力可能影响一个物种或个体在特定环境中、特定时间点位于这个谱上的位置。例如，在一次热浪事件中，南非鹛可能从机会性饮水者转变为热诱导饮水者，并在温度下降后恢复为机会性饮水者。同样，斑胸草雀通常被认为是常规饮水者，但当水源被实验性地移除时，这些鸟类仍然可以生存甚至繁殖。鉴于非生物和生物压力的根本作用，我们提出了一个修正的分类体系，同时强调物种可能根据其生物学特性和特定时间经历的环境条件而归入一个或多个类别。
VI. 新兴问题与未来研究机遇
全球气温正以惊人的速度上升，更好地理解水分获取、维持和流失的决定因素对于评估这种变暖的潜在影响至关重要。我们的综述揭示了理解水分摄入习惯的复杂性，以及非生物和生物因素如何可能影响鸟类饮水行为的分类。在尝试强调和探索这一复杂特征的过程中，我们列出了几个主题、紧迫的未来研究问题和潜在的方法学进展，如果我们旨在将饮水用作生态特征，这些是必要的。新兴问题基本上属于与生理学、行为学和生态学相关的三大类。
虽然鸟类水分获取、保留和流失的机制已被广泛研究，但旨在量化饮水并定量确定体温调节特征模式如何因饮水依赖而不同的研究要少得多。例如，专性饮水者是否因其高水分摄入而允许比非饮水者更大的EWL，以将Tb维持在致死极限以下？继续这一研究主题，与体温调节相关的特征（如EWL、Tb）是否在我们的饮水分类中可预测地按比例变化？其他潜在的研究途径包括探索解剖特征和形态如何因饮水依赖而变化。
我们的综述强调的一个共同主题是，饮水行为可能是一个灵活的特征，但这种特征的灵活程度仍不确定。为了支持我们对这一特征的理解，需要更多关于鸟类何时以及如何使用水的观察和直接测量。我们敦促野外生物学家设计和标准化野外研究，以记录饮水和非饮水行为，并调查增加的观察次数是否与观察到非饮水者“饮水”的可能性更大相关。同样，为物种制定使用时间活动预算的行为档案，将使我们能够识别新的行为，并确定这些行为是否会改变它们通常的饮水分类。沿着这一研究思路，一个潜在有趣的研究问题扩展了之前通过实验操纵水和食物可获性的工作，包括热暴露。加入热暴露可能使我们能够确定体温调节需求和水资源可获性之间的相互作用如何影响饮水行为，以及非饮水物种是否确实会饮水（在仅有缺水食物选择的情况下）以适应炎热条件下这些增加的需求。
另一个潜在的重要问题涉及理解和量化与捕食者回避和水分需求相关的权衡，特别是在预计Tair上升的情况下。随后，在不同时空尺度上探索饮水的生态学很重要。例如，分布在具有不同水资源可获性的多样化栖息地中的物种，其饮水习惯在种内有何不同？在全球变化的背景下，研究由炎热天气引起的更频繁、更长时间的饮水是否与亚致死性的适应度后果相关可能是有用的。例如，增加的饮水行为是否会减少觅食时间，从而降低成鸟的营养状况和身体状况？在解决这些广泛的生理学、行为学和生态学相关问题的过程中，我们也可能更清楚地了解应使用哪些方法和标准来根据饮水依赖性对个体进行分组。
我们在饮水生态学理解上的空白仍然很大，为新颖而重要的研究提供了机会。填补这些空白不仅需要更多数据，还需要创新的方法学方法，使以前难以回答的问题变得可行。准确量化自由水摄入量仍然是鸟类生态生理学中最持久的方法学挑战之一。许多物种从隐蔽的水源饮水，如露水、树杈或积存在空洞中的雨水，这使得直接观察变得困难或几乎不可能。即使在可接近的水点，除非鸟类被个体标记，否则同一个体的重复造访也会混淆饮水事件的计数。进展将需要将新兴技术与已建立的生理和行为工具相结合。例如，将稳定同位素示踪剂与野外观察相结合可以改进水分周转估计，建立在呼吸测量方案之上，其中阶梯式（快速Tair递增）和稳态暴露产生可比较的体温调节结果。远程摄像机和自动监测系统，特别是与被动集成应答器标签、射频识别读取器或基于人工智能的图像识别集成时，可以提供关于已知个体造访时间和频率的精细数据。带有加速度计的全球定位系统记录仪可以揭示远离监测点的饮水行为，而稳定同位素示踪剂和双标水方法对于量化自由生活鸟类的水分周转仍然不可或缺。从水源进行环境DNA采样的进展也为检测哪些物种使用这些水源提供了令人兴奋的前景。实验性操纵，例如提供或排除水源，提供了识别饮水行为阈值的另一条途径。虽然饮水行为的野外研究仍然有限，但最近的工作已经开始量化自由生活鸟类的个体饮水模式。补充这些基于野外的方法，使用圈养群体的实验室研究也提供了关于饮水生态学的宝贵见解，其中受控的脱水实验可以揭示生理阈值，并为物种在自然条件下对水的依赖程度的推断提供信息。
