《Ecosphere》：Breeding seasonality in Charadriiformes on the Andean Altiplano is influenced by rain and possibly flood risk
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本综述首次系统性地揭示了南美洲安第斯高原11种地面营巢鸻形目鸟类（Charadriiformes）的繁殖物候模式。研究发现，其繁殖呈现显著的季节性（峰值在11月初），并与雨季同步。鸟类通过感知降水与温度等环境信号，精细调节繁殖启动时间，以匹配雏鸟抚养期的最佳条件。研究还表明，物种间因筑巢基质（如不透水粘土）差异而对降雨响应不同，部分物种可能为规避洪水风险而提前繁殖。这为理解热带高海拔地区鸟类繁殖适应策略及未来气候变化影响提供了关键见解。
INTRODUCTION
热带环境为鸟类种群带来挑战。安第斯山脉是一个横跨南美大陆的热带山系，其上的安第斯高原（Altiplano）是一片高海拔（>3000 m）的半干旱寒冷热带高原，形成了独特的非生物条件。然而，人们对高安第斯地区鸟类的物候知之甚少。安第斯山脉是鸻形目（Charadriiformes）鸟类中特殊的高海拔特化物种的家园，该目鸟类通常与水体相关，并主要在地面营巢。一些物种，如标志性的Diademed Sandpiper-Plover (Phegornis mitchellii)和安第斯反嘴鹬（Andean Avocet, Recurvirostra andina），似乎仅在安第斯高原及周边地区繁殖。尽管它们很独特，但包括安第斯特化种在内的新热带鸻类，是全球认知最少的物种之一。
本研究旨在调查并阐明栖息在安第斯山脉高海拔地区的11种未被充分研究的鸻形目鸟类的繁殖物候。我们结合现有文献、社区科学数据库和个人在秘鲁高原的观察，以确定这些安第斯特化种的繁殖时间。我们假设这些物种在繁殖尝试上表现出强烈的年度季节性，并在当地雨季达到高峰。我们还预测，这些物种会根据气候条件的年度差异调整其繁殖开始时间，特别是在降水量高于往常时提前繁殖，以使其后代获得有利条件。最后，我们预测这种时间调整因物种而异，有些物种可能在更早、更干燥的时期繁殖。
MATERIALS AND METHODS
研究聚焦于11种在安第斯高原有繁殖记录的鸻形目物种，包括黑颈长脚鹬（Black-necked Stilt, Himantopus mexicanus）、安第斯反嘴鹬、黄喉斑鸻（Tawny-throated Dotterel, Oreopholus ruficollis）、Diademed Sandpiper-Plover、安第斯麦鸡（Andean Lapwing, Vanellus resplendens）、高原鸻（Puna Plover, Anarhynchus alticola）、棕腹籽鹬（Rufous-bellied Seedsnipe, Attagis gayi）、灰胸籽鹬（Gray-breasted Seedsnipe, Thinocorus orbignyianus）、小籽鹬（Least Seedsnipe, T. rumicivorus）、安第斯沙锥（Puna Snipe, Gallinago andina）和安第斯鸥（Andean Gull, Chroicocephalus serranus）。所有物种具有相似的繁殖生态学，均在浅坑中地面营巢，并易受相同的当地非生物条件限制。
数据收集自在线自然主义数据库（如eBird）、已发表文献（通过Google Scholar搜索）以及研究团队在秘鲁阿雷基帕省Laguna de Salinas（海拔>3000 m）2017、2020、2021和2022年多个野外季节的亲自观察记录。该地属于热带气候，具有单一的强降水湿季（11月底至3月）。
数据处理中，每条记录被归类为四个繁殖阶段：“求偶”、“孵卵”、“育雏”和“未观察到的窝”。为标准化分析，将所有记录日期调整至代表鸟类在繁殖地开始求偶时的条件（例如，将育雏观察日期减去75天，作为繁殖启动的调整日期）。为测试季节性，考虑了不考虑年份的每周记录数量。
信息提取包括从坐标获取海拔、厄尔尼诺-南方涛动（ENSO）状态，以及从CRU TS气候数据集提取月均温、月降水量和每月雨日数等天气数据。计算了与长期平均条件的气候偏差。
统计分析使用R软件进行。使用广义加性模型（GAM）评估繁殖记录的年度季节性。通过计算调整日期与最接近的预测繁殖峰值（11月5日）之间的天数偏差（称为“与繁殖峰值的偏移”），来测试影响每次繁殖记录调整的参数。使用线性混合效应模型（LMM）进行模型选择，以检验哪些参数可能影响“与繁殖峰值的偏移”，其中物种作为随机变量。比较了315个候选模型（包括零模型），使用Akaike信息准则（AIC）进行模型选择，最佳模型为ΔAIC < 4者。最后，使用线性模型（LM）和Tukey事后检验，测试了不同物种是否具有不同的繁殖期和不同的降水条件。
RESULTS
安第斯鸻形目鸟类繁殖活动的季节性
我们共找到了353条繁殖记录（1964–2023年）。繁殖记录的周计数显著受一年中的时间影响，并显示出周期性的季节模式，解释了80.2%的偏差（GAM: F6.488= 12.73; p< 0.001）。大多数鸟类在7月至11月底之间开始繁殖活动，预测的繁殖峰值在11月5日左右，而在2月至6月期间记录最为罕见。记录数量因物种而异，安第斯鸥的记录最多。物种间的季节性模式非常相似。仅棕腹籽鹬的季节性似乎较弱，全年都有繁殖记录出现。
个体繁殖记录的调整
“与繁殖峰值的偏移”最好由纬度、海拔以及求偶开始后2个月的气候条件来解释，而ENSO状态没有影响。对于求偶开始后2个月条件的模型，繁殖季在纬度更高、降水量高于平均、温度高于平均时提前，而在海拔升高、雨日数多于往常时延迟。
繁殖时间和筑巢栖息地的种间差异
在秘鲁的野外观察显示，安第斯麦鸡和高原鸻具有不同的繁殖高峰和分离的筑巢地点。安第斯麦鸡随着降水增加开始求偶和筑巢。高原鸻是唯一观察到求偶、卵和雏鸟的物种。基于社区科学数据，所有安第斯反嘴鹬、Diademed Sandpiper-Plover、高原鸻、灰胸籽鹬和安第斯鸥的繁殖启动都早于预测峰值，而安第斯麦鸡和棕腹籽鹬在预测峰值附近开始。只有安第斯反嘴鹬和安第斯鸥的筑巢时间显著早于安第斯麦鸡。
考虑到收集记录中孵卵期的月降水量，安第斯麦鸡在比大多数物种（除籽鹬科外）更湿润的条件下筑巢，且比平均条件更湿润，而高原鸻则在比平均条件更干燥的条件下筑巢。
DISCUSSION
安第斯鸻形目鸟类繁殖活动的季节性
调整后的繁殖记录显示出清晰的周期性模式，大多数繁殖事件开始于7月至12月之间。这一时期与热带山脉的大多数鸟类种群以及同纬度鸻形目鸟类（无论海拔高低）的繁殖期一致。这段时间对应热带地区旱季末期和湿季开始。研究物种在更靠近赤道的地方繁殖更早，这可能是由于气候更温和。同样，繁殖启动随着海拔升高而延迟。
个体繁殖记录的调整
求偶开始后2个月的天气条件与平均条件的差异，为解释年份间的灵活性提供了最佳模型。这一时期对应雏鸟抚养期。这表明，当雏鸟存在时的气候条件能更好地解释繁殖事件的个体提前或延迟。换句话说，安第斯鸻类为其繁殖事件计时，以利于孵卵和抚养雏鸟时的特定条件。当月降水量高于往常、且月份比平均更热时，鸟类可能更早开始繁殖。当月雨日数多于往常时，鸟类倾向于延迟繁殖事件。然而，月降水量和雨日数之间存在强相关性，这可以解释看似矛盾的结果。
ENSO状态在我们的分析中没有影响繁殖季开始，很可能是由于变量之间的强相关性。ENSO导致年份间显著的气候变化，这些变化沿安第斯山脉有所不同。
我们数据集中潜在的偏差原因可能包括用于报告繁殖活动的图集代码不完全适合研究物种的行为谱，以及某些物种可能在非繁殖季节成对出现在看似适宜的栖息地，但这可能与繁殖活动无关。
繁殖时间和筑巢栖息地的种间差异
在高原的野外观察揭示了当地鸻形目鸟类非常不同的繁殖时间。几对高原鸻成功繁殖，启动时间在7月至9月初之间。另一方面，11月求偶的群体在降雨开始时离开了该区域并放弃了它们的浅坑。安第斯麦鸡表现不同，随着第一场雨开始繁殖活动。一对安第斯鸥也在湿季繁殖，而安第斯沙锥和灰胸籽鹬在整个季节都在展示。
我们的野外观察表明，随着降雨，在粘土（不透水基质）上且在干盐湖底部建造的鸻类浅坑很快会被淹没，导致窝卵丢失。鸟类可能因时机延迟而停止繁殖，或者寻找不易被洪水淹没的巢址。其他物种使用了拉古纳德萨利纳斯中有植被的区域，这些区域比盐湖底部略高，可能遭受的洪水风险较小。在湿季筑巢可能是有益的，因为雏鸟抚养期可能与雨季期间及之后无脊椎动物可用性的潜在增加相吻合。
当将这些观察结果与社区科学数据进行比较时，我们部分证实了这种推测的模式。鸻类确实在比其他焦点物种更干燥的条件下繁殖。出乎意料的是，安第斯鸥的繁殖也更早，且比麦鸡在更干燥的条件下，这与我们观察到的单对个体不同。另一方面，麦鸡比其他物种繁殖更晚，且在比平均条件更湿润的条件下。当将结论扩展到我们未在野外观察到的其他物种时，安第斯反嘴鹬和Diademed Sandpiper-Plover都更早开始繁殖季节，并在比麦鸡更干燥的条件下筑巢，这表明求偶和孵卵发生在降雨有限的时期。
筑巢期与筑巢基质相关的洪水风险之间的联系很少被探索。在潮汐环境中，鸟类也会安排筑巢季节以限制洪水风险。存在减少大雨后巢穴损失风险或成本的特定机制，可能出现在热带气候下在不透水基质上筑巢的物种中，但需要进一步的工作。此外，雏鸟可能需要浅水区觅食，亲鸟可能避开降雨高峰以避免水位不适于其后代。
总之，我们的研究首次系统揭示了安第斯高原11种地面营巢鸟类的繁殖物候模式。研究结果增进了对影响高海拔安第斯地区鸟类繁殖因素的理解，但需要在其他热带山脉进行进一步工作，以确定我们的结果是更广泛生态趋势的一部分，还是新热带环境所独有的。使用文献综述和社区科学数据使我们能够识别出与雨季同步的一般模式，以及为利于雏鸟抚养条件而进行的精细调节。随着当前气候变化和气候可预测性降低（如ENSO加剧和降雨模式改变），我们预计这种模式在未来几年可能会被破坏，尽管对这些物种的影响可能尚未完全明了。结合野外观察使我们能够 pinpoint 物种间的变异，并表明所调查的部分物种的筑巢物候与洪水风险之间可能存在联系。因此，使用已发布的数据库有助于调查未被充分研究物种的一般时间规律，但只有通过添加野外观察或直接测量，研究人员才能建立或检验假设。这一步骤对于更好地预测未来气候变化对繁殖同步性和雏鸟存活的影响，以及理解为什么同域或相关物种可能反应不同至关重要。据我们所知，这是首次提出筑巢基质与洪水风险之间可能存在联系。然而，我们基于有限数量的物种提出了这种可能的联系。缺乏关于土壤渗透性、巢址和食物可用性的大规模数据，阻碍了对哪些参数最影响繁殖物候的进一步研究。需要进一步的研究来理解基质渗透性和雏鸟食物可用性如何影响热带地面营巢鸟类的繁殖。
