《BMC Ecology and Evolution》：Environmental drivers of bat activity at high latitudes
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本文通过跨越芬兰七年的被动声学监测数据，深入揭示了高纬度生态系统（60°–66°N）中北方蝠（Eptesicus nilssonii）的夜间和季节性活动模式如何受到夜间温度与夜长相互作用的动态调控。研究发现，蝙蝠活动通常在日落后1-2小时达到峰值，但具体活动分布随夜长和温度呈现非线性格局变化：在温暖长夜中出现双峰活动模式（日落后和日出前双高峰），而寒冷或大风夜晚的活动则集中于黄昏后最初几小时。该研究为理解北方蝙蝠如何动态调整觅食行为以优化能量获取并最小化捕食风险提供了关键证据，量化了促发不同活动模式的环境阈值，并强调了大规模长期监测对于预测气候变化对北方物种行为影响的重要性。
摘要
在高纬度生态系统中，食虫蝙蝠必须在夏季短暂的夜晚进行活动，期间温度与光照条件以非线性方式相互作用。这些非生物动态直接影响昆虫的可得性，进而影响蝙蝠活动。本研究利用跨越芬兰（北纬60°–66°）七年、总计超过9000个探测器夜采集的被动声学监测数据，考察了夜间温度和夜长对北方蝠（Eptesicus nilssonii）夜间及季节性活动模式的影响。我们预测蝙蝠活动会受到低温、强风或大雨的限制，且夜间活动模式将取决于夜长与天气条件的交互作用。结果表明，在大多数条件下，蝙蝠活动在日落后1-2小时达到峰值，环境温度强烈影响总体活动水平。在短暂而温暖的夜晚，活动在有限的黑暗小时内分布相对均匀；而在漫长温暖的夜晚，则产生了双峰活动模式，高峰分别出现在日落后和日出前。这种双峰模式仅在可能支持昆虫持续活动的热条件下出现。相比之下，在更寒冷或风更大的夜晚，活动则急剧集中在日落后最初几小时。季节和纬度趋势显示，春季的活动限制最大，尤其是在北部地区，而夏季则表现出分布更均匀的模式。秋季的活动模式在不同纬度间出现分化，反映了温度与夜长的交互作用。我们的研究结果证明，E. nilssonii可能动态调整其觅食行为以应对相互作用的非生物限制，从而在优化能量获取的同时最小化捕食风险。我们的发现量化了促成各种活动模式的环境阈值，并为高纬度地区双峰夜间活动模式提供了罕见的证据。本研究强调了大规模、长期监测对于理解变化的气候条件如何影响北方生态系统物种行为的重要性。
引言
与更低纬度地区相比，北方亚北极纬度地区的夏季相对短暂，其特点是整个季节内昼夜光照量和热条件存在相当大的变异性。夜长在夏至时最短，但平均日间温度直到夏季晚些时候才达到峰值，而此时夜长已开始再次增加。因此，生物体需要适应一个温度和光周期快速但非线性变化的环境。这些相同的非生物条件影响着北方带（boreal zone）的生态系统生产力，对于夜行性食虫消费者（如蝙蝠）而言，在这些高度动态的条件下利用资源可能具有挑战性。这是因为它们的昆虫猎物活动在日落后随着环境温度下降而迅速减少，同时在白夜期间总体有限的觅食时间（夜晚从未真正变暗）导致资源可能仅在已受限制的觅食期内有限时间内可用。
尽管许多蝙蝠物种在不同栖息地和繁殖状态下的夜间活动模式已有描述，但光周期与夜间温度对蝙蝠夜间活动模式的交互作用尚未得到详细研究。迄今为止，人们已认识到高纬度蝙蝠的觅食活动与最低光照强度相吻合。这种行为被认为是避免鸟类捕食者捕食的响应，尽管蝙蝠的热能和能量限制也可能在促进夜间活动中发挥了作用。鉴于空中昆虫活动在黄昏和黎明的晨昏期最为明显，北方带的蝙蝠在其猎物活动因夜行性约束在日落后已经开始下降时，才能遇到昆虫猎物。
在北方纬度地区，非生物条件（尤其是温度和周围光照）在食虫蝙蝠的活动季节内变化很大。它们的活动受能量输入（昆虫可得性）和能量输出（体温调节）的双重限制。昆虫猎物的活动在日落后下降：这种现象由昆虫固有的昼夜活动规律及其对温度下降的响应所决定。因此，试图觅食的蝙蝠在寒冷的夜晚可能被剥夺能量摄入。食虫蝙蝠可以通过在觅食前景可能不佳的夜晚使用节省能量的蛰眠（torpor）来克服这些能量挑战。环境条件、物种特异性生态学以及个体状态可以决定蝙蝠在特定夜晚的整体活动，以及它们在该夜晚内活跃的时段。因此，蝙蝠的活动和觅食行为可以根据盛行的环境条件而高度动态变化。
本研究旨在利用在芬兰境内（涵盖蝙蝠活跃月份四月至十月，跨七年）收集的数据集，调查夜间温度和夜长对北方蝠（Eptesicus nilssonii）一夜内和跨夜活动模式的影响。我们假设，由于昆虫的热限制和昼夜活动规律，以及蝙蝠对蛰眠的使用，寒冷夜晚的蝙蝠活动水平低且仅限于日落后即刻的时段。相反，我们假设，在短暂温和或温暖的夜晚，蝙蝠活动会随着温度升高而增加，以利用可得的昆虫。此外，我们利用我们的实证数据集将模型转化为芬兰不同纬度蝙蝠活动季节的实际情景。
材料与方法
研究物种
我们使用北方蝠活动模式的数据来探究我们的假设。该物种在挪威特罗姆瑟（北纬69°）拥有最北的繁殖群体记录。E. nilssonii的分布范围横跨从斯堪的纳维亚西部到日本北部的北方带，一些孤立的、高海拔的南部种群代表了冰期避难所。该物种适应了北方纬度的短暂活动季节，分娩期大约在夏至前后，幼崽发育迅速，秋季脂肪储备积累快。选择该物种是因为其在我们的最北部研究点有足够高的丰度，可以为我们的研究问题所需的统计建模提供足够的数据。此外，E. nilssonii的回声定位叫声可以以稳健的方式自动识别，使我们能够自信地处理和分析大量声学数据。
数据收集
一个大规模的被动声学监测网络于2015年启动，每年五月至九月在芬兰的十一个生物研究站每晚收集数据。本文呈现的数据来自其中八个研究站，直到2021年；三个最北的站点由于记录较少而被排除。所有研究站都位于乡村环境中，栖息地各不相同，从Tv?rminne的混交林和阔叶林到Oulanka的北方针叶林。每个站点部署了两到三个SM2BAT+录音机和SMX-U1超声波麦克风，位于水体和林缘10米范围内，受人工照明影响最小。设备通过Song Meter Configurator编程，在每晚日落前30分钟到日出后30分钟之间录音。采样率设置为192000，高通滤波器为16 kHz，触发阈值为18 dB，最大录音长度为10秒。
我们使用R包suncalc获取了每个地点每晚日落和日出的时间。我们从芬兰气象研究所最接近的气象站下载了每小时环境温度（Ta）、每小时总降雨量（毫米）和每小时平均风速（米/秒）的数据。从这些数据中，我们计算了夜间（即从日落到次日日出之间）的条件（平均夜间温度、总夜间降雨量和平均夜间风速）。我们没有针对不同持续时间的夜晚调整采样长度的差异，这可能会影响总降雨量的效应。
蝙蝠叫声识别
我们使用SonoChiro 4.0的自动物种识别功能来检测我们关注的物种 E. nilssonii的回声定位叫声。我们将分类器设置为Northern Boreal (NB)，最小叫声持续时间为0.5秒，灵敏度为十，并指定每次录音至少有两个叫声。对随机选择的录音样本进行手动检查用作自动识别的质量控制，证明其精度大于95%。
统计分析
统计分析在软件R 4.4.2中进行。在本研究中，我们使用活动分钟数（记录到 E. nilssonii活动的总分钟数）作为蝙蝠活动的量化指标。
“活跃”夜晚跨夜间四分位的活动比例
为了研究 E. nilssonii如何在不同夜长和温度条件下利用可用时间（日落到日出之间的时间），我们将每个夜晚分为六个时段：日落后活动（BSS）一个时段，日落到日出之间的四个四分位（Q1-Q4，各占夜晚的25%），以及日出后活动（ASR）一个时段。对于每个夜晚，我们计算了每个时段观察到的活动分钟数比例（即在一个时段内记录的活动分钟总数除以整晚记录的活动分钟总数）。总活动分钟数少于10分钟的夜晚（9283晚中的4747晚）被排除在这些分析之外，因此这是对“活跃”夜晚的调查。我们初步构建了一个线性混合模型，以夜间活动比例为响应变量，解释变量为夜间时段、夜长和平均夜间温度、总夜间降雨量及平均夜间风速三者之间的三向交互作用。站点ID、记录器ID和夜晚日期被作为随机效应纳入，采用站点:记录器:日期的嵌套结构以考虑观测值之间的非独立性。然而，尽管观测数量很大，该模型未能收敛。因此，我们对数据拟合了一个简单的线性模型。考虑到我们预计Q1通常是 E. nilssonii最活跃的夜间时段，我们指定Q1作为估计的参考水平。
所有夜晚的总小时活动量
我们进一步研究了每小时活动分钟总数与日落后的时间的关系，也包括了活动水平较低的夜晚（最低总夜间活动分钟数=1）。我们指定了13个时段：日落前活动（BSS）一个时段，以及日落后的每个小时一个时段（第1时段覆盖日落到日落后1小时的活动，依此类推）。数据包含了长达15.5小时夜晚的观测；然而，我们排除了日落后超过12小时的时段，因为包含这些时段的夜晚数量很少，且初步调查表明这些时段的总体活动水平非常低。由于我们对整个夜间环境条件的时间特异性效应感兴趣，日落后的时间被划分为每小时组而不是作为连续变量处理。我们构建了一个线性混合模型，以对数变换后的小时活动量（每小时组的活动分钟数，每个值加1以避免对数为0的观测）为响应变量，解释变量为夜间时段、夜长和平均夜间温度、总夜间降雨量及平均夜间风速三者之间的三向交互作用。站点ID、记录器ID和夜晚日期被作为随机效应纳入，采用站点:记录器:日期的嵌套结构。我们指定日落后第一小时（H1）为估计的参考水平。
跨季节和纬度的活动
由于环境变量（如夜长和温度）的变化是由季节和纬度驱动的，我们也对研究系统中夜间活动模式的总体时间和空间变化感兴趣。基于高纬度 E. nilssonii的季节性行为模式，我们将“春季”定义为从冬季出蛰到 E. nilssonii平均分娩日期（4月1日至6月20日），“夏季”定义为从平均分娩日期到冬前增肥阶段开始（6月21日至8月28日），“秋季”定义为从冬前增肥到冬季冬眠开始（8月29日至11月1日）。我们进一步将八个研究站分为三个区域：南部、中部和北部。我们首先构建了一个线性混合模型，以夜间活动比例为响应，解释变量为夜间四分位、季节和区域三者之间的三向交互作用。然而，该模型未能收敛。因此，我们对数据拟合了一个线性模型。我们指定Q1:南部:夏季为参考水平。
为了调查跨小时的总活动量，我们构建了一个线性混合模型，以对数变换后的小时活动量为响应变量，解释变量为夜间时段、季节和区域三者之间的三向交互作用。站点ID、记录器ID和夜晚日期被作为随机效应纳入，采用站点:记录器:日期的嵌套结构。我们指定H1:南部:夏季为估计的参考水平。
结果
在七年、八个研究站和23台设备中，我们总共在9283个探测器夜记录了 E. nilssonii的活动。
“活跃”夜晚跨夜间四分位的活动比例
“活跃”夜晚（记录活动分钟数超过10分钟的探测器夜；n = 4536）上 E. nilssonii跨四分位的活动模式受到夜长、温度及其交互作用的强烈影响，而夜间平均风速和总夜间降雨量对这些活动模式的影响可忽略不计。图2显示了针对三种不同夜长、三种夜间温度情景、三种风速情景和三种降雨情景构建的活动预测。
在短暂的夜晚，蝙蝠在夜晚中最黑暗的时候（Q2-Q3）最为活跃，而温暖的温度会略微使活动偏向第三四分位。随着夜长增加，活动通常在第一四分位（Q1）达到峰值，随后在寒冷夜晚活动下降。在温暖的中等长度夜晚，蝙蝠的活动分布更均匀，但当夜晚变得非常长时，活动在夜晚中间时段下降，然后在夜晚最后部分（Q4）再次增加，导致第二个夜间活动高峰。这种双峰活动模式仅在最长（12小时）和最温暖（19°C）的模型情景中变得明显。风更大的条件对不同长度夜晚的活动影响可忽略不计。增加的降雨在短暂夜晚对活动影响较弱，导致在更潮湿的夜晚活动模式略微更分散，但其他情况下对跨四分位活动比例的影响可忽略不计。
所有夜晚的总小时活动量
E. nilssonii的小时活动量（探测器夜；n = 9283）通常在日落后1-2小时达到峰值，但受到夜长、温度和风速的强烈影响。图3显示了针对三种夜长情景、三种温度情景、三种风速情景和三种降雨情景构建的小时活动预测。
总体小时活动量随着夜间温度升高和风速降低而增加，而增加的降雨仅在短暂夜晚对活动有微弱的负面影响。在寒冷夜晚，蝙蝠活动总是在日落后1-2小时最高，然后迅速减弱，无论夜长如何。然而，随着夜间温度升高，夜长强烈影响活动模式：在短暂温暖的夜晚，活动分布在少数可用的夜间小时中；而随着夜长增加，温暖夜晚的早期活动出现更强烈的峰值，在最长的夜晚，日落后5-6小时也出现了第二个峰值。这种双峰模式也受到风况的轻微影响，在更平静的长夜中峰值更明显。在更短的夜晚，风速增加导致小时活动在整个夜晚分布更均匀，尽管总体活动减少。在所有夜长条件下，在更平静的夜晚，活动更多地偏向于早期时段。虽然更多雨的夜晚在短暂夜晚的总体活动水平略高，但活动模式不随降雨条件在不同夜长间改变。
跨季节和纬度的活动
在更大时空尺度上，“活跃”夜晚（探测器夜；n = 4536）的 E. nilssonii夜间活动模式显示，对可用夜间时间的利用通常随季节变化大于随纬度变化，尽管两者都显著影响了跨夜间四分位的活动。图4a显示了基于模型估计的预测活动模式。
在春季，活动在夜晚的第二四分位（Q2）达到峰值，这种模式随着纬度增加而更加明显。在夏季，所有三个区域的活动在整个夜晚分布更均匀。然而，秋季的活动模式更多地取决于纬度，南部和中部区域在夜晚第一四分位（Q1）有强烈的活动峰值，而北部区域的活动模式则分布更均匀。
小时活动量（探测器夜；n = 9283）显示，春季和夏季的总体活动随纬度增加而减少，但在秋季，南部区域的活动最低。活动模式表明，在所有季节和纬度，日落后1-2小时普遍存在活动高峰。
讨论
我们的研究结果，基于在北方带多个纬度七年收集的广泛数据集，显示了 E. nilssonii依赖于夜长和夜间天气条件的明显夜间活动模式。在短暂夜晚，最高比例的活动对应于夜晚最黑暗的时段，而随着夜长增加，活动模式受到环境温度条件的强烈影响。在更长的寒冷夜晚，活动最强烈地偏向于夜晚的第一四分位。随着温度升高，活动在时间上随着夜长增加而更均匀地分布在整个夜晚，直到在最漫长、最温暖的夜晚出现第二种活动模式，在第一和第四四分位出现双活动高峰。模型还预测，在所有夜长情景下，总体小时蝙蝠活动随环境温度升高和风速降低而增加，而增加的降雨似乎仅影响短暂夜晚的活动。当数据跨纬度建模时，识别的模式反映了采样地点盛行的预期条件。
在北方带的亚北极气候中，食虫蝙蝠的夜间活动模式在很大程度上应预期为追踪能量上有利的觅食条件，同时降低个体捕食风险。我们预测 E. nilssonii在寒冷夜晚的活动水平低且限于日落后即刻的时间，这反映了晨昏昆虫的活动模式。尽管这些预测在所有建模的夜长中都成立，但在所有建模情景中都观察到了日落后第二小时的活动高峰。即使在温度和暖温和、体温调节成本低的夜晚，这一高峰也很明显，这表明昆虫可得性可能在驱动这种觅食活动的时间模式。
在短暂夜晚，日落后活动高峰并不那么突出，尤其是在检查作为夜间四分位的活动模式时。这将导致假设由于夜晚持续时间短，整个夜晚可以被视为落在活动高峰范围内。然而，检查小时总活动量显示，活动并非像中等和长夜情景那样仅在日落后1-2小时达到单一小时的峰值，而是在短暂夜晚（尤其是在温暖夜晚）的活动在三个小时内几乎是均匀的。这表明蝙蝠在夜晚最短时有效地在整个夜晚觅食。这可能反映了 E. nilssonii的生活史，其中分娩及随后的哺乳期大约在夏至前后，这使得雌性蝙蝠处于更高的能量需求下，觅食时间最大化，而以减少夜间栖居为代价。
在我们的数据集中，一个特定的漫长温暖夜晚的模型情景导致了预测的第四夜间四分位的第二个活动高峰。活动模式从单峰（黄昏活动高峰）转变为双峰（黄昏和黎明双高峰）先前已在欧洲一些空中捕食蝙蝠物种中报道过。然而，为了出现第二个活动高峰，预期的觅食收益需要超过觅食的能量支出。已显示表现出双峰活动模式的捕食蝙蝠利用黄昏后和黎明前的空中昆虫双活动高峰。我们在这里表明，需要漫长和温暖夜晚的特定组合才能在我们的数据集中观察到第二个活动高峰。如果夜晚温暖但短暂，觅食的可用时间有限，而空中昆虫活动可能在整个夜晚都很高，导致 E. nilssonii的活动模式更分散。在更长的夜晚，黎明活动似乎仅在更温暖的条件下才有利可图。
温度在塑造夜晚间昆虫丰度分布方面的效应基于这样一种观念，即这些变温生物的活动普遍受到热限制。变温生物的生理性能随温度升高而增加，直到达到峰值，之后生理状况迅速下降，正如热性能理论所表明的。随着环境温度在白天达到峰值，更高的最高环境温度可能选择昆虫群落中更多的夜行性，因为更多个体避免接近其上热极限的日间温度带来的热应激。然而，随着纬度增加，北方带夜晚的较低温度可能达到昆虫的下热阈值，从而限制晨昏期之后的活动。事实上，北方蝙蝠（尤其是 E. nilssonii）食性中很大一部分包含在晨昏期已活跃的夜间类群。需要进一步研究以更好地理解北方纬度空中昆虫类群的昼夜模式和热限制，从而更好地理解蝙蝠的夜间和季节活动模式。考虑到目前人为环境变化的证据不仅导致昆虫普遍减少，还导致昆虫群落结构发生变化，这可能极大地影响其活动模式，并对食虫动物群落产生连锁效应。
正如预测并与现有研究一致，总体蝙蝠活动随着夜间天气条件的改善（更温暖、更平静或更干燥的夜晚）而增加，尽管降
