《Annals of the New York Academy of Sciences》：Rhythmic Signaling of Ants and Butterflies With Varying Degrees of Myrmecophily
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这篇综述研究了蚂蚁与具有不同蚁食性（Myrmecophily）程度的蝴蝶幼虫之间振动声学信号的节律特性。研究发现，高度蚁食性物种与蚂蚁共享复杂的节律结构（等时性和双重节拍），这反映了为紧密互利关系而发生的趋同适应。研究强调了节律在调节信号效率与识别中的关键作用，为理解跨物种声学交流的进化机制提供了新的见解。
引言
在动物行为中，交流扮演着核心角色。振动声学交流是一种特定的信号形式，涉及通过空气或土壤、叶片等基质传播的机械振动的产生与检测。在蚂蚁群落中，振动声学信号参与广泛的重要社会功能，如协调警报、招募同伴和传递等级信息等。然而，这些信号也可能成为弱点，被一些蚁食性生物利用。蚁食性生物，即与蚂蚁密切共生的物种，已进化出模仿蚂蚁振动信号的能力，以操纵蚂蚁行为，从而获取食物、保护或融入蚁群。
这种现象在灰蝶科（Lycaenidae）蝴蝶中得到了深入研究，该科超过75%的物种与蚂蚁建立兼性或专性关联。自DeVries的开创性工作以来，人们已清楚认识到，许多灰蝶的幼虫和蛹能够发出基质传播的振动信号，通常作为声音拟态来操纵宿主蚂蚁的行为。通过产生振动信号，灰蝶幼虫可以招募、留住或调节工蚁的照料行为，常常引发交哺或保护行为。而蚂蚁则会对这些信号做出反应，例如增加触角触碰、探索或挖掘等情境依赖性行为。特别是对专性蚁食性的Phengaris属（=Maculinea）蝴蝶的研究表明，其幼虫和蛹产生的信号与蚁后信号非常相似，能引发Myrmica工蚁强烈的守卫和救援反应。这些信号的声学特性在不同蚁食性程度的物种间存在差异，暗示了信号结构与宿主整合水平之间存在进化联系。
然而，振动声学信号的时序和节律结构在有效介导蚂蚁与其共生体之间的交流中的作用，在很大程度上仍未得到探索。节律可能在增强信号可探测性和辨别力方面起关键作用。本研究旨在探究昆虫振动声学信号的节律特性，以揭示时间模式在种内和种间交流中的作用。我们特别测试了振动声学信号的节律是否在所检物种间存在差异，并调查了蚂蚁与蝴蝶幼虫产生的信号之间的节律相似性程度，重点关注蚁食性程度是否能预测时间和节律特征的变化。我们假设更高的蚁食性水平将与蚂蚁更大的节律相似性相关。
研究方法
本研究记录了九种灰蝶蝴蝶幼虫以及来自Myrmica和Tetramorium属的两种蚂蚁的声音信号并进行比较。所有蝴蝶物种根据其与蚂蚁的互动程度进行分类，分为无关联（无蚁食性）、弱关联（弱蚁食性）、中等关联（中度蚁食性）和高度关联（高度蚁食性）四个类别。
声音记录是在最小化压力的定制设备上进行的。使用Praat软件分析声学记录的时间和频谱特性。我们标注了每个记录中所有脉冲的起始点和偏移点，并测量了每个间隔的起点和持续时间。脉冲序列被定义为形成毛虫叫声基本单位的、有规律间隔的脉冲群。我们计算了相邻脉冲起始点之间的持续时间（起始间隔，IOI；记为tk），并通过计算节律比率（rk= tk/(tk+ tk+1)）来评估信号是否表现出简单的整数比率，特别是等时性（1:1比率）和双重节拍（1:2和2:1比率）。
我们使用线性混合模型和广义线性混合模型进行统计分析，比较不同物种间以及不同蚁食性程度组间的脉冲序列速度、序列间间隔、节律组织和规律性率。
研究结果
1. 物种间的节律差异
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速度：在脉冲序列的速度上观察到物种间的差异。Myrmica蚂蚁的序列速度比Tetramorium蚂蚁更快。在毛虫物种中，C. argiades的序列速度比S. orion、L. dispar和L. phlaeas更快。此外，Myrmica蚂蚁产生的序列速度比P. bellargus、P. argus和S. orion毛虫更快。
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间隔持续时间：序列之间的间隔持续时间在物种间也存在差异。两种蚂蚁的间隔持续时间不同，Tetramorium蚂蚁的间隔比Myrmica更短，并且比P. alcon毛虫的间隔更短。在毛虫物种内部，P. alcon的间隔比多个其他物种的间隔更长。此外，蚂蚁与毛虫在间隔持续时间上也存在差异，例如Tetramorium蚂蚁的间隔比P. bellargus、P. icarus和L. phlaeas毛虫的更短。
2. 基于蚁食性程度的节律差异
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速度：具有中度蚁食性程度的蝴蝶物种表现出与蚂蚁和其他毛虫不同的序列速度。具体而言，它们的序列速度比蚂蚁、非蚁食性物种和低度蚁食性毛虫更慢。
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间隔持续时间：具有高度蚁食性程度的毛虫表现出比蚂蚁更长的序列间间隔。
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节律组织：所有研究物种的振动声学信号都表现出显著的等时性成分。然而，蚂蚁和高度蚁食性毛虫是仅有的两个显示出额外节律类别（对应于双重节拍，即1:2和2:1比率）的组别。
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规律性率：节律规律性随蚁食性程度而变化。蚂蚁在所有组别中规律性最低（即等时性的规律性率最低）。具有中度蚁食性的毛虫比具有低度或无蚁食性的毛虫规律性更低。对于1:2和2:1节律比率，蚁食性程度不能解释观察到的变异。
讨论
1. 等时性作为一种共享的时间结构，双重节拍仅见于蚂蚁和高度蚁食性蝴蝶物种
在本研究检查的所有蚁食性水平中，信号行为的时间结构都一致地按照等时性模式组织。这种共享的节律组织表明，无论与蚂蚁的关联程度如何，等时性可能是毛虫信号中的基本时间模板。等时性已在广泛的动物类群中被记录，它可能增强信号传输和感知处理。
我们的研究显示了昆虫振动声学交流中双重节拍节律结构的一个有趣案例。这是一种特别复杂的节律形式，迄今为止主要报告于灵长类动物。在我们的数据集中，双重节拍仅限于蚂蚁和高度蚁食性毛虫，这表明节律复杂性与紧密的生态整合之间存在潜在联系。这一发现表明，复杂的节律结构可能在远缘类群中趋同进化，可能是在有利于信号效率和交流清晰度的共同选择压力下。
2. 蚂蚁和高度蚁食性毛虫
蚂蚁和高度蚁食性毛虫不仅共享相同的脉冲序列速度，还共享相似的节律组织，这表明由密切的种间相互作用塑造的潜在趋同。然而，毛虫往往表现出更长的序列间间隔。降低的信号频率可能反映了较低的紧迫性，或者是一种适应性策略，以最小化能量成本，同时降低被非目标接收者（如拟寄生物）探测到的可能性。
我们还发现，高度蚁食性物种在其等时性节律模式上比蚂蚁表现出更高的精确度。这种增强的节律精确度可能同样增强了与蚂蚁伙伴的有效交流。蚂蚁振动规律性较低可能反映了其在多种行为背景下的多功能用途。相比之下，毛虫信号的较高规律性可能源于其在维持与照料蚂蚁互动方面的专门作用。
3. 中等水平的蚁食性
具有中等蚁食性程度的物种似乎与蚂蚁缺乏强大、稳定的关系，因此它们的振动声学信号可能更容易被潜在伙伴忽略。这些毛虫表现出较慢的序列速度，这可能有助于以较低的能量成本维持信号。有趣的是，序列间的间隔与蚂蚁观察到的间隔没有差异，这表明中等物种可能在保持相对较短的停顿的同时减慢了序列速度以保持可探测性。
与高度蚁食性物种不同，这些毛虫仅使用简单的1:1节律，使得它们的信号模式与蚂蚁的相似性较低，这可能反映了它们与多种蚂蚁宿主建立非物种特异性关联的能力。然而，它们在维持等时性模式方面比蚂蚁更有规律，尽管精确度低于无或低蚁食性水平的物种。这表明，虽然它们的信号可能部分针对蚂蚁交流进行了调整，但它们仍然反映了信号效率与生态或生理限制之间的权衡。
4. 低度或无蚁食性
具有低度或无蚁食性的物种在时间信号特征上表现出显著的相似性：它们共享间隔持续时间、序列速度、节律类别（等时性）和整体规律性。这种趋同表明，当与蚂蚁的关联较弱或不存在时，时间信号结构受到的影响较小，而节律调制仅在中等或高度蚁食性水平时才变得更为明显。
在低度或非蚁食性灰蝶中，存在有节律的、结构化的振动声学信号，暗示了功能超出了蚂蚁互动。由于其可预测的模式不同于防御捕食者时典型的不规则爆发，这些信号可能介导种内互动，如领域争端或对手评估。
结论
本研究调查了振动声学节律在蚂蚁和蝴蝶毛虫中的作用，重点关注时间模式如何与蚁食性关联的存在和强度相关。我们发现蚂蚁和毛虫都显示出等时性信号，并且蚂蚁和高度蚁食性物种共享更复杂的节律，结合了等时性和双重节拍。这种复杂的节律组织在此被解释为一种时间模式，而非感知或功能复杂性的证据。它在如此远缘类群中的再现可能指向一种深度保守的时间组织，随后可被用于不同的交流角色，例如在互利背景下增强信号效率。我们的结果通过强调节律及其速度和结构复杂性作为蚂蚁相关交流中潜在的信息维度，扩展了这一证据。我们的数据支持声学相似性反映高度和非蚁食性物种生态相互作用强度的观点，但并非时间特征的严格连续体。中度蚁食性物种显示出更多变的模式，这表明除了蚁食性之外的因素（如基质、能量限制或与多种蚂蚁物种的相互作用）也塑造了信号设计。未来的研究应调查节律组织在昆虫中的功能意义，包括其对交流、配偶选择和物种识别的影响，而跨类群的比较研究可以阐明这些复杂模式的进化和生态驱动因素。
