编辑推荐：
本篇综述以果蝇科为模型，深入探讨了驱动生物入侵成功的关键性状、过程及其相互作用。文章系统性梳理了从入侵途径与选择压力、到非生物因子（温度、干旱等多重胁迫协同）及生物因子（营养生态位、竞争、天敌、共生体）的作用机制，指出成功入侵者并非单一性状突出，而是在多个性状与过程中表现均衡。作者强调，整合理解这些限制因子的互作对于预测和管理果蝇科乃至其他非本地物种的入侵至关重要，并基于文献支持提炼出14个关键性状与过程，为入侵生物学研究提供了清晰的路线图与未来视角。
I. 引言
生物入侵在近几十年来急剧加剧，主要由国际贸易和旅行驱动，对自然生态系统稳定性和农业生态系统可持续性构成重大威胁。昆虫是其中最成功的入侵者之一，而在欧洲，昆虫入侵的数量仅次于植物。果蝇科（Drosophilidae）是一个包含超过3900个物种的昆虫家族，其中不乏全球入侵的成功案例，如铃木氏果蝇（Drosophila suzukii）和印度实蝇（Zaprionus indianus）。该科物种之所以成为研究入侵生物学的理想模型，得益于其清晰的分类与系统发育关系、丰富的遗传生态生理数据、悠久的实验生物学历史、广泛的入侵结果谱、易于室内饲养和野外研究、短生命周期以及卓越的适应能力。本综述旨在利用这些知识，全面探讨果蝇科物种入侵成功的遗传、生理和生态决定因素，识别更广泛的、适用于入侵物种动态的原理，并为理解成功的生物入侵提供一个综合路线图。
II. 果蝇科入侵途径与选择压力
入侵过程主要包含三个阶段：个体从原产地转移到新区域、先锋个体建立可繁殖种群、以及引入种群进一步扩散并在入侵地形成局部适应。
（1）运输与引入途径
人为活动在生物入侵中的作用毋庸置疑。果蝇科物种的传播成功强烈依赖于其与人类活动的关联。例如，受侵染的商业水果运输是铃木氏果蝇和印度实蝇等物种传播的重要因素。同时，一些物种如黑腹果蝇（Drosophila melanogaster）和拟果蝇（Drosophila simulans）也展现出在无人类干预下在不同气候区扩散的显著能力。自然扩散与无意的人为协助相结合，可能共同推动了这些果蝇的全球入侵。
（2）繁殖种群的建立
非本地物种要在新区域持续存在，先锋个体必须能够形成可繁殖的种群。由引入过程导致的种群规模急剧减少（即种群瓶颈）可能带来重要的有害后果，并增加灭绝风险。小种群可能遭受阿利效应（Allee effects），例如个体因密度过低而难以找到配偶。此外，与非本地物种密度低相关的种间繁殖干扰也可能降低其适合度。对于果蝇科而言，近交衰退的影响可能较小，因为一些广泛分布的物种（如Drosophila hydei、黑腹果蝇）在种群规模缩小时所受的近交衰退影响小于气候特化种。表型可塑性也可能通过增加基因型适应新条件的概率来抵消瓶颈效应。
（3）扩张阶段的遗传多样性与适应能力
尽管存在种群瓶颈，许多物种仍能成功入侵新区域并快速适应新生态条件，这一度被视为“悖论”。然而，近期研究对此提出了质疑，因为遗传多样性的损失可能不像以前认为的那么严重，或者生态相关数量性状的遗传多样性损失可能小于中性遗传标记。在铃木氏果蝇和亚黑腹果蝇（Drosophila subobscura）中，入侵路线重建突显了入侵过程中发生中度至重度瓶颈的情况，但引入种群的遗传多样性仅比原种群略有降低。这可能源于原种群有效规模大且遗传多样性高，使得即使少数奠基个体也能保留大量遗传变异。此外，果蝇科的引入事件很少只发生一次，引入种群间的混合（admixture）有助于维持这些种群的遗传多样性和适应能力。种群的高增长率也可以减轻瓶颈对遗传变异的影响。最后，转座子（TEs）活性在环境扰动下可能显著增加，从而产生遗传变异并促进适应。比较基因组学研究表明，入侵成功可能依赖于跨物种共享的“遗传工具箱”，例如在两个远缘热带果蝇谱系同时入侵沙漠环境时，在热适应和昼夜节律相关基因中发现了平行的分化。
III. 非生物因子在生态位兼容性中的作用
当入侵物种扩展其分布时，会遇到与其需求（即其生态位）或多或少匹配的新环境。入侵地的非生物环境可以限制非本地物种的建立和进一步扩散。
（1）热胁迫与可塑性
温度是驱动所有生理过程的关键环境因子，常是决定昆虫地理分布的主要因素。一般认为，来自温度多变环境（如温带物种）的种群比来自稳定环境（如热带）的种群更可能成为入侵种，因为它们能更好地耐受热胁迫。然而，果蝇科物种在多种气候区的成功定殖表明，它们对温度变化和胁迫的巨大适应性和可塑性反应对其入侵成功至关重要。例如，虽然来自热带的Zaprionus属物种曾被认为无法定殖温带地区，但近期在欧洲的定殖记录表明，即使来自非洲热带的代表也能在入侵地严酷的冬季条件下生存。通过驯化获得的对极端温度（冷和热）的耐受性增强，在决定入侵果蝇种群的分布范围极限方面至关重要。果蝇科在应对热胁迫方面表现出显著的可塑性和驯化能力。研究表明，果蝇科对寒冷的可塑性和驯化能力强于对高温的，这是由于生理和系统发育限制使得热驯化效果不如冷驯化。行为可塑性也在入侵成功中扮演重要角色，例如入侵的Zaprionus种群在睡眠和昼夜节律调节上表现出快速遗传分化，而亚黑腹果蝇的体温调节行为（如活动时间的季节转移）能够补偿气候的季节和纬度变化。
（2）冬季与越冬
越冬是许多昆虫生命周期的关键阶段，可能成为入侵种群的瓶颈。例如，铃木氏果蝇可以以冬季驯化的休眠成虫（繁殖静止）或幼期（蛹在土壤中有效越冬）形式越冬。使用混合越冬策略可能从多个方面促进该物种的入侵成功。拥有多种有效的越冬策略有助于入侵成功，因为它允许利用不同的生态位来应对多样且变化的环境条件。不同物种间越冬策略的多样性也可能表明其对温带气候适应的早期阶段发生了快速扩张。可塑性，包括在寒冷入侵地区滞育发生率增加或在温和入侵地区滞育丧失，可能是入侵果蝇种群生活史的一个组成部分。
（3）夏季与热胁迫
热胁迫可能是影响果蝇科在新气候条件下建立和维持种群能力的关键限制因素。高温会直接影响细胞功能和生殖健康，其负面影响可能随着种群经历反复热事件而呈指数累积。一些入侵和广泛分布的物种具有较高的耐热性，并且导致不育的温度也更高。然而，由于果蝇科的上限温度在系统发育上高度保守，且广布种和热带物种在热性状可塑性上没有差异，因此入侵物种不太可能比本地物种具有固有的更高耐热性或适应性机制。为了有效利用新环境，入侵物种可能通过行为可塑性来抵消热胁迫及其生理极限的影响。
（4）水分可得性
理论上，能够耐受更大水分可用性变异的物种，特别是耐旱物种，其入侵成功应更受青睐。各种入侵果蝇在水分可用性波动的环境中很常见。例如，近全球分布的铃木氏果蝇能够耐受大气湿度降至20%而不影响生存和繁殖。热带的印度实蝇可以将其对各种胁迫（包括干燥）的耐受性提高（>2倍）。果蝇科可能表现出其他适应性性状来限制直接暴露于干燥胁迫。它们的幼虫阶段通常在果实或腐烂的有机物内发育，这缓冲了与大气条件的直接接触。成虫阶段也可以主动寻找和选择更潮湿的微环境。关于苍蝇在湿度梯度中行为的进一步研究，对于阐明它们缓冲干燥胁迫对其适合度负面影响的能力是必要的。
（5）异质生境中多重胁迫的协同作用
温度和湿度可能是驱动生理和生态速率最重要的两个因素，它们的相互作用在包括入侵昆虫在内的变温动物中已有充分记载。高温导致蒸发增加和水分可用性降低，从而引起干燥胁迫，小型昆虫尤其脆弱。因此，高温常与干燥条件相关联，导致多胁迫条件，从而协同影响昆虫的生理和行为。干燥条件与热胁迫相结合，通常会降低生存概率。暴露于风也可能与温度和湿度协同作用，进一步增加入侵果蝇的胁迫暴露。对其他非生物因素（如氧气可用性）的生理可塑性应是耐受多重胁迫的关键方面。总体而言，对多重胁迫的可塑性并不仅仅是对单个环境因素可塑性的简单相加。果蝇科的幼虫在微环境（如果实、分解物质）中发育，这些微环境可能呈现截然不同的非生物条件。幼虫在未成熟果实内发育时，可能面临比外部环境更温暖的条件。掉落地面的果实使幼虫暴露于土壤微气候中。这些不同的热条件可能与果实内的气体环境相互作用，对幼虫产生强烈的生理影响。最后，果蝇生活并活动于呈现广泛非生物条件的微环境镶嵌体中。它们的行为对于选择最适合其自身性能（生存、繁殖力）和后代表现（发育速率、生存）的微环境至关重要。
IV. 生物因子在资源利用和生态位可及性中的作用
除了面对新的非生物条件组合，非本地果蝇还需要获取接收生态系统的资源（如果实），并适应新的生物相互作用和本地抵抗力才能成功定殖。
（1）适应新的营养条件
入侵成功在很大程度上受营养生态位宽度和取食新食物来源能力的影响。入侵物种在入侵地利用的寄主范围可能与其原产地不同。例如，黑腹果蝇的成功部分归因于其从自然生境转向与人类共居的生境，将其营养生态位从芭蕉科水果转向人类粮食作物和废弃物。多食性可被视为导致形成世界性入侵者的预适应形式，允许物种受益于多样化的基质/寄主。多食性的优势包括减少寻找资源的时间、提高年内和年间定位成功率、营养互补、减弱某些基质的毒性作用以及更高的繁殖力。但也存在代价或劣势，包括资源间营养组成/质量的变化，以及对后代适合度的跨代影响。很少有果蝇是严格单食性的或对特定基质表现出狭窄的特化。大多数特化物种不具有入侵性，但如果所利用的资源被广泛商业化或栽培，特化对入侵物种也可能是有利的。在入侵地，果蝇必须完成寄主生境寻找、寄主寻找、寄主识别与接受以及寄主适合性等关键步骤。为了获取资源，一些物种进化出特定的器官，通常与特定行为相关。例如，铃木氏果蝇和Scaptomyza flava进化出了锯齿状产卵器，使它们能将卵产入其他物种无法接触的更坚硬基质中：前者是未成熟果实，后者是新鲜叶片。这些趋同适应使这些蝇类能够最先获取并受益于资源，从而避免大多数竞争者。大多数植物进化出了针对昆虫的防御机制，包括产生有毒化合物。一些多食性昆虫物种能够克服其入侵范围内植物的防御，并能在对本地物种不适合（或不利用）的果实或其他植物基质中发育。铃木氏果蝇就是一个显著的例子，它能在对大多数动物剧毒的果实中发育，如颠茄（Atropa belladonna）或槲寄生（Viscum album）的果实。这些有益性状（解毒能力、锯齿状产卵器、检测未成熟果实）已存在于入侵果蝇的原产地，但在入侵地，这些性状是新颖的，成为开发利用资源的新途径，可能扰乱群落平衡。
（2）克服种间和种内竞争
种间和种内竞争在昆虫中普遍存在，特别是对营养资源和繁殖场所的竞争。种间竞争通过塑造植食性昆虫的分布和丰度在入侵成功中发挥作用。在生物入侵的背景下，与竞争相关的研究关注度相对于其他生物和非生物因素（如未被本地物种利用的生态位存在或入侵地缺乏天敌）而言较为有限。一般认为，当有大量未利用资源可用时，或者当引入物种对特定资源的获取效率优于本地物种时，或者当获取效率相当时，非本地物种对该资源的需求低于本地物种时，群落更可能被入侵。在资源被其他物种利用之前获取资源，例如铃木氏果蝇和S. flava的锯齿状产卵器所允许的那样，也减少了与其他果蝇的竞争。然而，尽管锯齿状产卵器可能促进它们开发新生态位的能力并有助于其入侵成功，但仅此形态适应并不自动意味着具有入侵性，例如Drosophila subpulchrella和Drosophila biarmipes也具有类似的产卵器但并不入侵。食物基质（如果实）是短暂资源，这为种内和种间竞争创造了条件。对竞争策略的投资降低了多种果蝇生活史性状在资源获取受限的实验条件下的表现。因此，会发生资源利用的时空分区，使得果蝇群落成员之间，包括入侵和本地物种之间，能够逃避或减少竞争。关于竞争能力在入侵成功中作用的直接证明很少。在巴西，包括印度实蝇在内的入侵果蝇在竞争中胜过本地物种，具有更高的丰度并利用更多样化的资源。种内竞争在田间很可能发生，因为雌虫通常在同一基质中产下多粒卵。由此产生的幼虫密度导致铃木氏果蝇、黑腹果蝇和印度实蝇的适合度代价。过度拥挤的铃木氏果蝇幼虫比单独发育的个体在距离其寄主果实更远的地方化蛹，从而减少种内竞争，因为脱离化蛹与生存和适合度收益相关。在两种入侵物种Drosophila ananassae和Drosophila nasuta中，多代幼虫拥挤实验表明，竞争能力的进化是通过多种性状组合实现的。相比之下，在黑腹果蝇中，竞争能力的进化源于相互拮抗性状之间的平衡。这些结果表明，可以通过不同性状组合的进化来提高竞争能力。
（3）躲避和抵抗天敌
接收生态系统的生物抵抗力可以显著影响入侵的最终结果。到达新地区的非本地果蝇会遇到新的本地群落，并与可能阻碍其在接收生态系统中长期定殖的物种相互作用。果蝇的天敌可以是广谱性的或特化的，并针对特定或多个生活阶段。本地捕食者和寄生蜂是对果蝇入侵产生生物抵抗力的最重要贡献者之一，但与其它昆虫病原生物（例如病原真菌、细菌、线虫、病毒）的相互作用也会影响入侵成功。这些调节类群可统称为“天敌”。它们可以通过消耗效应（捕食者直接杀死个体影响猎物种群）和/或非消耗效应（捕食者或天敌的存在影响繁殖或产卵活动等性能性状）来影响入侵果蝇。天敌释放假说（ERH）认为，新入侵物种的建立可能因缺乏天敌而变得容易。再次，铃木氏果蝇提供了一个关于ERH如何影响入侵成功的相关例子：在其原产地，它易受至少19种幼虫寄生蜂攻击，而在其入侵地，易受攻击的种类少得多（约6种）。应对捕食和寄生的策略包括躲避、伪装、物理抵抗和保护性生化反应。不同的果蝇在原产地和入侵地都会使用一种或多种这些策略。躲避策略涉及利用由天敌存在诱导的行为，取决于捕食者类型。黑腹果蝇的幼虫和成虫会避开“闻起来有”其主要寄生蜂天敌Leptopilina黄蜂气味的地点。基于黄蜂释放的特定挥发性有机化合物线索，果蝇发育出专门的嗅觉感觉神经元回路来检测它们。多食性和利用多种颜色的果实也可以纳入天敌躲避策略，以规避那些被特定颜色范围吸引的天敌。果蝇还进化出其他策略来减少捕食影响。蛹相对厚且坚硬的外壳（约20微米）被认为可以保护它们免受捕食者攻击。蛹的粘附性被入侵物种铃木氏果蝇和拟果蝇使用，在实验条件下可减少30%的捕食。铃木氏果蝇在果实或土壤中的化蛹深度也可能影响其被捕食和寄生的比率。对大型寄生虫（如内寄生蜂）的免疫反应——包裹作用，也可以减少捕食。
（4）促进与共生
种间促进作用可以在生物入侵中发挥关键作用，一个物种可以改变环境，使其对另一个物种更有利。这种促进作用可以在多个营养级发生，包括非本地植物为非本地昆虫提供资源，或者反之亦然。例如，植物入侵可以为昆虫入侵者创造机会，反之亦然。一些入侵果蝇可能受益于人类活动创造或改造的生境，例如城市地区和农业生态系统，这些生境可能提供丰富的资源和更少的竞争者或天敌。此外，与微生物（包括细菌、酵母和真菌）的共生关系在果蝇的生理、营养和防御中起着至关重要的作用。肠道微生物群可以影响果蝇的发育时间、体型、繁殖力和胁迫耐受性。一些微生物共生体可以为宿主提供营养益处，例如通过合成必需氨基酸或维生素，或者通过降解有毒化合物。此外，微生物共生体可以通过产生抗菌化合物或调节宿主的免疫系统来提供针对病原体和寄生蜂的保护。共生体介导的对天敌的抵抗在果蝇中已有记载，例如，黑腹果蝇的Wolbachia感染可以增强其对病毒的抵抗。在入侵背景下，与本地物种相比，引入物种可能携带不同的或有优势的微生物群落，这可能有助于它们在新的生态系统中定殖和繁殖。然而，关于微生物群落在果蝇入侵成功中的具体作用，目前研究仍然有限，是需要进一步探索的重要领域。
（5）协同与权衡
成功的入侵很可能不是单一“超级性状”的结果，而是多种性状和过程之间复杂相互作用的结果，这些性状和过程在不同入侵阶段和环境背景下可能具有不同的相对重要性。例如，高繁殖力可能与较差的竞争能力或较低的胁迫耐受性相权衡。同样，对一种胁迫（如寒冷）的高度耐受性可能与对另一种胁迫（如干燥）的敏感性相关联。入侵成功可能取决于在关键性状中取得充分表现的能力，同时在相互冲突的需求之间进行有效权衡。例如，铃木氏果蝇结合了多种性状，包括锯齿状产卵器（允许早期资源获取）、多食性、对非生物胁迫的显著可塑性以及有效的越冬策略。这些性状共同作用，使该物种能够在广泛的生态条件下快速建立和扩散。理解这些性状之间的协同作用和权衡对于预测入侵动态和制定管理策略至关重要。未来的研究应采用综合方法，在多个生物组织层次（从基因到生态系统）上研究这些相互作用，并考虑入侵过程的时间动态和空间异质性。
