《Journal of Ornithology》：The highly endangered Bermuda Petrel (Pterodroma cahow) lacks blood parasite infections, but shows sexual differences in leukocyte counts
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本研究针对极度濒危物种百慕大海燕及其同域繁殖的白尾热带鸟，通过分子检测与血涂片镜检相结合的方法，调查了其血液寄生虫（包括疟原虫属、血变形虫属、白细胞虫属及丝虫线虫）的感染情况。研究结果显示，两种海鸟均未检测到上述寄生虫感染，表明其可能因生活史特征或环境接触机会少而避免了感染。同时，研究发现雌性百慕大海燕的白细胞总数显著高于雄性，揭示了性别的生理差异。该结果为评估全球感染模式、理解宿主-寄生虫关联，以及保护此类濒危物种提供了关键的基线数据和负记录。
在遥远的百慕大群岛，生活着一种曾被宣告灭绝超过300年的神秘海鸟——百慕大海燕（Pterodroma cahow），当地人称其为“Cahow”。这种极度濒危的鸟类，如今仅在全球六个人工维护的小岛上筑巢繁殖，种群数量极为稀少。与它们共享这片栖息地的，还有同样优雅的白尾热带鸟（Phaethon lepturus catsbyii）。对于这些珍稀的海鸟而言，除了栖息地丧失和气候变化等威胁外，一个潜在的、隐形的敌人也备受关注：血液寄生虫。诸如疟原虫（Plasmodium）、血变形虫（Haemoproteus）和白细胞虫（Leucocytozoon）等寄生虫，以及丝虫（filaroid nematodes），在全球鸟类中广泛分布，可能对宿主造成严重的健康损害，甚至导致种群衰退。然而，对于海鸟，尤其是濒危海鸟的血液寄生虫感染情况，我们知之甚少。以往的研究显示，海鸟的血液寄生虫感染率普遍较低，这背后可能涉及多种假设：它们大部分时间在远离陆地的海洋上活动，接触传播媒介（如蚊子、蠓、黑蝇）的机会有限；或者，它们的免疫系统或生活史特征使其不易感染。但这些推测在许多物种，特别是极度濒危的物种中，缺乏实证数据支持。了解百慕大海燕等濒危物种是否携带这些寄生虫，不仅关系到它们个体的健康状况，更对评估其种群面临的潜在疾病风险、制定科学有效的保护策略至关重要。同时，记录“阴性”感染结果，即确认未感染的情况，对于准确描绘全球感染模式、理解宿主与寄生虫之间复杂的生态关联，也具有不可忽视的科学价值。带着这些问题，一个研究团队在2022年的繁殖季（1月至4月）深入百慕大群岛的Castle Harbour Islands Nature Reserve，对这两种海鸟展开了一项详细调查。他们的研究成果发表在《Journal of Ornithology》期刊上。
为了探寻答案，研究人员主要运用了两项关键技术。首先，他们采集了39只成年繁殖期百慕大海燕和9只白尾热带鸟的血液样本。其次，他们采用了分子生物学检测与血涂片显微镜检相结合的双重筛查策略：一方面，利用特异性引物进行聚合酶链式反应（PCR），旨在从DNA水平上检测疟原虫、血变形虫、白细胞虫及丝虫线虫的感染；另一方面，通过制备和染色血涂片，在显微镜下直接观察、计数不同类型的血细胞，并寻找寄生虫的形态学证据。最后，他们还对血涂片中的白细胞（包括淋巴细胞、单核细胞、嗜酸性粒细胞、嗜碱性粒细胞和异嗜性粒细胞）进行了分类计数和统计分析，以建立百慕大海燕的血液学基线数据，并探究不同性别及不同繁殖小岛个体间的免疫指标差异。
结果
1. 血液寄生虫感染筛查结果
所有受检的百慕大海燕（39只）和白尾热带鸟（9只）样本，无论是通过分子检测还是血涂片镜检，结果均为阴性。研究人员未发现任何疟原虫、血变形虫、白细胞虫或丝虫线虫感染的证据。这意味着在当前调查的种群中，这两种海鸟均未受到这四类主要血液寄生虫的感染。
2. 百慕大海燕的白细胞计数分析
通过对血涂片的分析，研究人员量化了百慕大海燕的白细胞组成。他们发现，在各类白细胞中，异嗜性粒细胞最为丰富，其次是淋巴细胞、嗜酸性粒细胞、单核细胞和嗜碱性粒细胞。统计结果显示：
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单核细胞的相对丰度在不同繁殖小岛（Horn Rock, Long Rock, Nonsuch）之间未发现显著差异，但来自Nonsuch岛的个体显示出高于Horn Rock岛个体的趋势。
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雌性百慕大海燕的白细胞总数（以每10,000个红细胞中的白细胞数计）显著高于雄性。这是一个明确的性别差异信号。
讨论与结论
这项研究首次系统调查了极度濒危的百慕大海燕及其同域繁殖伙伴白尾热带鸟的血液寄生虫感染状况。研究结果支持了一个普遍的观察：海鸟的血液寄生虫感染率极低甚至为零。在已知的72种Procellariidae（海燕科）鸟类中，此前仅有2种有血液寄生虫感染的阳性记录，而百慕大海燕的加入进一步丰富了这一阴性记录的数据。对于白尾热带鸟所属的Phaethontidae（热带鸟科）所有三个物种，此前的研究也均未报告过血液寄生虫感染。
为何这些海鸟能“幸免于难”？研究者提出了几种可能的解释。最主流的原因是有限的媒介暴露。百慕大海燕和白尾热带鸟在非繁殖期长期生活在远离陆地的开阔海洋上，而在繁殖期，它们所栖息的百慕大群岛小岛环境可能本身就缺乏或仅有极少的传播媒介（如特定的蚊子、蠓或黑蝇）。即使媒介存在，海鸟的栖息地选择和行为也可能最大限度地减少了接触机会。另一种可能性是，现有的寄生虫谱系可能无法在这些特定的宿主物种体内成功发育（即宿主特异性），或者这些海鸟拥有强大的免疫能力，能够有效清除入侵的寄生虫。
然而，研究者也发出了警示。在全球变化的背景下，生物入侵和气候变化可能改变现有的生态平衡。百慕大群岛已经遭受了人类活动的深刻影响，包括外来物种的引入。例如，能够传播禽疟疾和丝虫的入侵蚊种，如致倦库蚊（Culex quinquefasciatus）、埃及伊蚊（Aedes aegypti）、白纹伊蚊（Ae. albopictus） 以及尖音库蚊复合体（Cx. pipiens complex），已在当地建立种群。这些蚊媒对鸟类有偏好，是已知的禽类寄生虫重要传播者。未来，如果这些媒介种群扩大或新的寄生虫被引入，目前“无感染”的稳定状态可能会被打破，从而对这群免疫上可能“天真”的濒危海鸟构成新的生存威胁。
此外，研究中发现的白细胞计数的性别差异——雌性百慕大海燕的白细胞总数更高——是一个有趣的发现。这可能是由于性激素对免疫系统的调节作用（免疫调节），这在其他鸟类中也有报道。虽然两性在繁殖职责和觅食行为上相似，且无明显体型二态性，但这种生理差异可能反映了更深层次的生活史策略或免疫投资差异。同时，不同小岛个体间单核细胞计数的趋势性差异，则可能暗示了局部环境（如接触其他未检测的病原体，如肠道蠕虫或细菌）对个体免疫状态的影响。
总而言之，这项研究为百慕大海燕建立了宝贵的血液学基线数据，并确认了其当前免受特定血液寄生虫感染的状态。这份“健康证明”对于该极度濒危物种的保护管理而言是个好消息，但也提醒保护工作者需要持续监控当地媒介和寄生虫的动态，防范未来可能出现的疾病风险。研究强调了报告“阴性”感染结果的重要性，这有助于更全面地理解全球鸟类寄生虫感染格局。同时，揭示的免疫指标性别差异，为从生理生态学角度理解海鸟的生存策略提供了新的线索。这项工作不仅增进了我们对海鸟-寄生虫系统的认识，也为保护生物学和疾病生态学提供了关键的科学依据。
