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本研究通过设置排除围栏实验，在亚马逊塔帕若斯国家森林模拟了中型和大型陆生哺乳动物不同程度的缺失（去动物化梯度），监测了六种具有重要商业价值的植物种子的移除与命运。研究揭示了去动物化总体上显著降低了种子移除率，尤其在严重排除条件下。然而，该效应具有物种特异性，仅种子最大的物种莱西锡木（Lecythis lurida）在严重去动物化下种子移除显著减少。啮齿类动物（如刺豚鼠 Proechimys spp.）在所有处理中都与大多数种子发生互作，但主要扮演种子捕食者角色；而橙腰刺豚鼠（Dasyprocta croconota）则能有效促进种子扩散，对植物种群更新具有积极意义。研究强调了去动物化对关键生态过程的负面影响，其效应取决于植物性状和扩散者身份，中型和大型哺乳动物的丧失可能危及依赖于它们进行有效种子扩散的植物（尤其是大种子物种）的长期更新，进而威胁当地传统社区的生计和森林产品的可持续供应。
1 引言
热带森林拥有地球上其他任何陆地生物群落两倍以上的已知物种。然而，近几十年来，它们经历了严重的生物多样性丧失，主要是由于脊椎动物数量的减少和局部灭绝，这一过程被称为“去动物化”（defaunation）。去动物化会破坏生态互作，并损害调节关键生态系统功能（如种子扩散和捕食）的核心过程，最终影响植物的死亡和更新。尽管亚马逊雨林广袤且生物多样性丰富，但它并未免受此过程影响，人类活动的扩张导致了去动物化的发生。
在热带森林中，大约90%的植物物种主要或专门依赖食果动物进行种子移除。动物对种子的移除通常导致两种可能的结果：扩散（种子被运离母株并沉积）或捕食（种子胚胎在取食过程中受损）。中型和大型陆生哺乳动物在这一过程中扮演着关键角色，因为它们能够吞食整个果实和种子，并将完整的种子排泄到远离母株的地方。这种处理和运输大种子的能力与体型密切相关，因为较小的动物通常无法在不通过咀嚼损坏的情况下取食大种子。然而，小型哺乳动物也可以通过不吞食的方式携带种子，最终丢弃或储藏种子，从而通过口颊传播（stomatochory）进行扩散。此外，由于果实或种子本身营养含量更高，较大的种子预期对食果动物和种子捕食者更具吸引力。因此，中型和大型哺乳动物的缺失可能会危及去动物化地区大种子植物物种的扩散和更新。
在去动物化地区，种子扩散的减少可能在中长期影响植物生命的多个关键生态过程，如定居、更新，并最终影响许多植物物种的种群动态，包括具有高商业价值的木材物种。植物更新模式的变化可能导致依赖中型和大型食果动物移除种子的物种（通常具有较高商业价值）被风、小型哺乳动物或鸟类扩散的、商业价值较低的物种所替代。这种转变可能对依赖木材和非木材林产品的当地和传统社区产生负面经济后果。
尽管去动物化的影响在诸如大西洋森林等高碎片化生物群落中得到了广泛研究，但大多数研究集中在有限的植物类群上，特别是棕榈和针叶树。尽管亚马逊生物多样性极高，但评估陆生哺乳动物去动物化如何改变关键生态过程的实验研究仍然稀少。据我们所知，仅有两项研究通过去动物化实验探讨了此问题。然而，迄今为止，尚无研究评估去动物化如何影响亚马逊地区具有商业价值的植物物种的种子移除。理解这些互作对于预测动物丧失的生态影响至关重要，尤其是在这个仍相对完整但面临越来越大压力的生物群落中。
在本研究中，我们采用成熟的排除样地模型，实验性地模拟中型和大型陆生哺乳动物的排除。样地遵循一个从对照（无排除）到最严重（完全排除）的排除梯度。我们通过排除实验，评估陆生哺乳动物去动物化对具有重要商业价值的亚马逊植物物种种子移除的影响。具体而言，我们的目标是：(1) 测试去动物化如何影响具有商业价值的植物物种，特别是较大种子物种的种子移除；(2) 评估小型啮齿动物刺豚鼠（Proechimys spp.）如何与不同大小的植物种子互作。我们假设，在实验模拟去动物化的环境中，具有商业价值的植物物种的种子扩散和成功萌发将受到负面影响，导致幼苗更新减少。我们还预期，在缺乏种子移除的情况下，种子被移至适宜萌发地点的概率降低，而剩余的种子最终会遭受其他生物因子（如真菌和蛀虫）的攻击，特别是对于较大种子的物种。
2 方法
2.1 研究区域
我们在巴西帕拉州的塔帕若斯国家森林进行了此项研究。该区域是一个可持续利用保护区，主要由茂密的高地雨林组成，气候属热带季风气候。虽然成熟林在保护区内占主导，但其受到通过塔帕若斯国家森林混合合作社实施的减少影响采伐森林管理计划的选择性采伐的影响。商业采伐的物种包括孪叶豆属（Hymenaea spp.）、莱西锡木（Lecythis lurida）和铁线子属（Manilkara spp.）等。此外，还收集非木材产品，如圭亚那苦油楝（Carapa guianensis）和巴西坚果（Bertholletia excelsa），以及包括柯拜巴属（Copaifera spp.）在内的精油。我们在一个非经营林区建立了实验，以模拟实验性去动物化，该区域距离最近的采伐区约2公里。
2.2 植物物种选择
我们评估了陆生哺乳动物去动物化对六种具有商业重要性的植物物种种子移除的影响：巴西坚果（B. excelsa）、圭亚那苦油楝（C. guianensis）、阿萨伊棕榈（Euterpe oleracea）、孪叶豆（Hymenaea courbaril）、莱西锡木（L. lurida）以及铁线子（Manilkara huberi）。物种选择基于：(1) 在亚马逊地区的商业重要性；(2) 当地可获得足够数量的有活力种子；(3) 已知被当地动物用作食物资源；(4) 种子大小和重量的变异，范围从1.1克（铁线子）到30克（莱西锡木），从1.2厘米（阿萨伊棕榈）到9厘米（莱西锡木）。
2.3 排除样地
我们使用实验性排除样地（5米 × 10米）来评估中型和大型陆生哺乳动物去动物化对种子移除的影响。实验包括10个区块，每个区块至少相距500米。每个区块包含代表三种去动物化处理的样地：(1) 对照样地：仅用木桩标记角落，所有陆生物种均可自由进入；(2) 部分排除样地：用钢丝网（5厘米 × 10厘米）围栏，离地20厘米高，允许中型哺乳动物（如天竺鼠 Cuniculus paca、橙腰刺豚鼠 Dasyprocta croconota）进入，但排除大型哺乳动物（如巴西貘 Tapirus terrestris、美洲马鹿 Mazama americana）；(3) 严重排除样地：围栏网埋入地下30厘米深，排除中型和大型哺乳动物。只有树栖和攀缘哺乳动物（如灵长类、松鼠属 Guerlinguetus spp.、负鼠属 Didelphis spp.）以及小型啮齿动物（如刺豚鼠 Proechimys spp.）可以进入所有处理，包括严重排除。
每个区块内的三个样地相距10-30米，以确保相似的非生物条件。每个样地内包含一个用PVC管标记的1米×1米的亚样地，用于进行种子实验。
2.4 种子移除与命运实验
我们在雨季（2022年4月至7月）进行了实验，与选定物种的结果期重合。我们从保护区内至少五棵结果树上收集了种子。总共使用了来自六种植物的1800粒种子。种子被放置在裸露的土壤上，每10天检查一次样地，持续70天。对于每粒种子，我们记录其命运：(1) 被移除；(2) 被无脊椎动物捕食；(3) 被真菌感染；或(4) 萌发。如果种子丢失或发现带有哺乳动物齿痕，则被视为被移除。当胚根超过2厘米或显示叶片萌发时，记录为萌发。实验在连续两次访问没有种子被移除后结束，剩余的种子因真菌或无脊椎动物捕食而被视为无活力。
2.5 陆生哺乳动物-种子互作
我们在每个亚样地的种子区域上方安装了一台相机陷阱。由于只有15台相机可用，我们为每个监测周期随机选择了5个区块（15个样地）。每10天，与种子检查相对应，我们轮换相机以确保覆盖所有区块。总共积累了660个相机陷阱日。相机设置为录制20秒视频，间隔10秒。根据视频数据，将动物的行为分为四类：非互作行为（动物经过但未与种子互动）、互作行为（动物嗅闻或处理种子但未移除）、扩散行为（种子从样地被移走，可能或不可能导致种子扩散）以及捕食行为（在样地内取食种子）。
2.6 数据分析
为了测试去动物化是否影响种子移除，我们使用了广义线性混合模型。首先分析了总的种子移除（所有物种合计），然后对每个物种进行了单独分析。响应变量是每个样地被移除的种子数量，预测变量是去动物化处理（对照、部分排除、严重排除）。区块被作为随机效应包含在内。
为了评估哺乳动物与种子之间的互作，我们仅关注刺豚鼠（Proechimys spp.），因为视频记录数量有限。具体来说，对于此项分析，相机使我们能够将记录分类为扩散的种子和被捕食的种子，并额外按大小对种子进行分类：(1) 小种子（≤2厘米）：阿萨伊棕榈、铁线子；(2) 中种子（2.1-5厘米）：巴西坚果、圭亚那苦油楝、孪叶豆；(3) 大种子（>5.1厘米）：莱西锡木。我们建立了三个GLMM模型，每个种子大小类别一个，以刺豚鼠的互作次数为响应变量，去动物化处理为预测变量。区块被作为随机效应包含在内。
3 结果
3.1 种子移除与命运
在70天内监测的1800粒种子中，89.6%被陆生哺乳动物移除。总体而言，种子移除率在对照样地（571粒种子；95.1%）和部分排除样地（563粒种子；93.8%）最高，在严重排除样地（480粒种子；80%）则显著较低。对于大多数中小型种子物种，陆生哺乳动物对种子的移除主要发生在实验的前10天内，在此期间平均有50%的种子被移除。例外是阿萨伊棕榈（仅24.6%在前10天内被移除）和莱西锡木（仅13%被移除）。
在此之后剩余的种子中，大多数后来被哺乳动物移除，或遭受真菌或无脊椎动物的攻击，没有萌发的证据。例外再次是阿萨伊棕榈（在第20至30天之间有36.6%的种子萌发）和莱西锡木（在第30至40天之间有16.3%萌发）。我们的分析显示，去动物化对种子移除有显著影响，在陆生哺乳动物较少的地区，被移除种子的比例显著降低。
在对照样地中，被无脊椎动物取食、被真菌感染和萌发的种子仅占总数的很小一部分。部分排除样地显示出类似的模式。相比之下，在严重排除样地中，显示出被无脊椎动物攻击、被真菌攻击以及萌发的种子比例更高。值得注意的是，严重排除样地中76.7%的萌发种子后来被移除，表明初始萌发并不能保证免受陆生哺乳动物或无脊椎动物的捕食。
除莱西锡木外，所有植物物种的种子移除在各处理间均无显著变化。总体而言，整个实验期间种子移除率很高，尽管这一结果主要是由莱西锡木（种子最大和最重的物种）在严重排除样地中的移除率显著低于对照和部分排除样地所驱动。
3.2 陆生哺乳动物-种子互作
我们在实验期间的所有处理中记录了469段视频，识别出七个陆生哺乳动物类群。其中，只有三个类群主动与种子互作：橙腰刺豚鼠（D. croconota）、松鼠属（Guerlinguetus spp.）和刺豚鼠（Proechimys spp.），总共有205次互作。
在记录的总视频中，43.9%属于非互作行为，动物仅穿过样地而未与种子接触。互作行为（嗅闻或处理，无扩散）占12.4%。种子扩散和捕食行为分别占33%和10.7%。
在观察到与种子互作的物种中，刺豚鼠（Proechimys spp.）同时表现出扩散和局部捕食行为，并与所有六种植物物种互作。我们记录了29次扩散事件和26次捕食事件涉及小种子物种（阿萨伊棕榈、铁线子）。对于中种子（巴西坚果、圭亚那苦油榈），我们记录了41次扩散事件和19次捕食事件。对于大种子（莱西锡木），我们观察到28次扩散事件和1次捕食事件。
我们观察到松鼠（Guerlinguetus spp.）仅与两种中种子物种互作，且强烈偏好巴西坚果（29次扩散事件；14.4%）。正如预期，考虑到它们的树栖习性，它们在不同处理间的互作频率没有差异。
橙腰刺豚鼠（D. croconota）也与多个物种互作，并表现出泛化行为，移除了28粒种子并捕食了四个物种的种子，全部属于中到大种子物种。然而，橙腰刺豚鼠只能在对照和部分排除样地与种子互作。我们注意到，在部分排除样地，我们观察到较少的刺豚鼠（Proechimys spp.）互作，而与橙腰刺豚鼠（D. croconota）的互作则更频繁。
在记录的哺乳动物中，只有刺豚鼠（Proechimys spp.）有足够的互作记录用于统计分析，以测试与不同大小种子的互作差异。尽管互作频繁，但我们未发现去动物化对刺豚鼠与不同大小种子的互作频率有显著影响：小种子、中种子和大种子。这些结果表明，中型和大型哺乳动物的存在与否并未显著影响这种小型啮齿动物在整个去动物化梯度中对种子的处理行为。
4 讨论
在本研究中，我们通过陆生哺乳动物排除实验模拟去动物化梯度，首次在亚马逊雨林评估了去动物化对具有商业价值的植物物种更新早期阶段的影响。我们的结果支持了以下假设：排除中型和大型哺乳动物显著降低了种子移除率，但仅针对较大的种子。在严重排除样地观察到的减少强化了本研究的核心假设，并与记录在其他大陆热带森林中的模式一致。这些发现强调了陆生哺乳动物在植物再生动态中的生态重要性，尽管去动物化的效应可能因生态背景和所涉及物种而异。
当单独检查每种植物物种时，我们发现去动物化对六种评估物种中的五种的种子移除没有显著影响。例外是莱西锡木（L. lurida），其种子（本研究中最大）在严重排除样地中的移除率显著降低。这一结果与研究表明较大种子更依赖大型哺乳动物
