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本研究通过对冰岛九种水鸟16年（2007-2022）的数据分析，揭示了迁徙距离如何通过影响春季抵达与产卵之间的间隔，进而塑造水鸟对气候变暖的物候响应。研究发现，迁徙距离短的物种抵达更早，且在温暖春季能更显著地提前产卵日期，显示出更强的适应性。而迁徙距离长的物种则由于抵达晚、产卵准备期短，调整产卵日期的能力有限。这种物候响应的差异可能是导致两类水鸟种群趋势分化的原因之一，为理解气候变化下的鸟类保护提供了关键见解。
引言
在气候变化和环境变化的背景下，生物物候的转变已成为全球范围内的普遍现象，尤其在候鸟中，春季迁徙和繁殖时间的变动被广泛报道。然而，这种变化的幅度在物种间差异显著，且常与迁徙距离相关。通常，长距离迁徙物种表现出的物候变化很小甚至没有，而许多这类物种的种群数量正在下降。理解为何长距离迁徙者的物候变化较弱，对于保护生物学至关重要。位于高纬度地区的鸟类繁殖期短暂，迁徙距离的差异可能导致抵达繁殖地和后续产卵时间的不同。物种在繁殖地抵达与产卵之间的间隔期，可能在促进或限制其对气候变化的响应中扮演关键角色，因为早期抵达为在条件允许时提前繁殖提供了机会，而长距离迁徙者通常经历的较短抵达-产卵间隔期可能限制其提前产卵日期的能力。鉴于早期繁殖的潜在优势（如巢失败后有更多时间进行补充产卵、更高的繁殖成功率和后代补充率），提前繁殖能力的差异可能对种群统计和趋势产生重要影响。本研究利用冰岛水鸟群落（包含从短距离到超长距离迁徙的九种物种）的长期数据集（2007-2022），旨在探究迁徙距离不同的物种在春季抵达和产卵时间、物候变化趋势以及对当地春季温度的响应强度上是否存在差异。
材料与方法
2.1 迁徙距离估算
本研究涉及在冰岛低地繁殖的九种常见水鸟。对于每种物种，迁徙距离被定义为冰岛中点与该物种冰岛种群最集中的代表性越冬地之间的球面大圆距离。越冬范围和代表性越冬地点基于环志回收、追踪研究和种群分布总结确定，具体包括：蛎鹬（代表越冬地：爱尔兰西部）、扇尾沙锥（南爱尔兰）、金斑鸻（南爱尔兰）、红脚鹬（南威尔士）、黑尾塍鹬（英格兰东部）、环颈鸻（南葡萄牙）、黑腹滨鹬（西毛里塔尼亚）、中杓鹬（西几内亚比绍）以及红颈滨鹬（中美洲西海岸）。这些距离从约1500公里到10000公里不等，为分析提供了连续的梯度。
2.2 物种首次抵达繁殖地日期确定
在冰岛南部，自1988年起，大多数物种在Laugarás记录了首次抵达日期（FAD），而环颈鸻、黑腹滨鹬和红颈滨鹬则自2018年起在Laugarás记录。在抵达期间，每天在固定路线上进行四次标准化观察，记录首次看到或听到的个体。为与产卵数据集匹配，本研究仅使用2007年至2022年的首次抵达日期数据。由于观察点位于内陆（距海岸约40公里），数据不太可能受到每年沿海偶尔出现的极早抵达个体的干扰，因此能代表冰岛春季迁徙的主要波次。
2.3 产卵日期估算
每年4月开始（2007-2022年），在整个繁殖季节通过调查在冰岛低地定位所有物种的巢。产卵日期（即产下第一枚卵的日期）通过使用标准的卵漂浮技术从孵化阶段反推估算，并假设物种特定的孵化期和产卵间隔；或通过观察到的孵化日期（占存活至孵化的巢的14%）进行估算。大多数巢记录了GPS位置，少量巢仅记录了发现区域。为了减少重筑巢事件对产卵日期估计的影响，研究中移除了同一季节内被识别出有更早筑巢的个体的所有已知第二次及以后的繁殖尝试。同时，排除极端晚期巢的分析并未改变产卵日期分析的结果，因此本文展示了包含更全数据集的分析。
2.4 春季温度数据
为探究春季温度对迁徙和繁殖物候的影响，从冰岛气象局的五个气象站提取了2007年至2022年3月至6月的月平均日平均温度数据。使用3月和4月的平均温度均值来估计抵达期间的温度，使用4月、5月和6月的平均温度均值来估计产卵期间的温度，这反映了焦点物种在冰岛的抵达和筑巢时期。
2.5 统计分析
采用线性混合模型（LMM）来探究冰岛繁殖水鸟群落内的物候变异，以首次抵达日期和产卵日期作为响应变量，迁徙距离、年份及其交互作用作为固定效应，物种作为随机截距。随后，在模型中用抵达温度和产卵温度替换年份，以检验春季温度对抵达和繁殖时间的影响，并测试温度效应是否随迁徙距离而变化。所有分析均在R软件中完成。
结果
3.1 迁徙距离与冰岛水鸟抵达和产卵时间的关系
九种水鸟的迁徙距离从短距离的1500-1800公里到长距离的6000公里乃至10000公里不等。平均首次抵达日期跨越46天，蛎鹬最早（3月下旬）抵达，红颈滨鹬最晚（5月初）。记录的筑巢尝试数量在物种间差异很大，从红颈滨鹬的不足100个巢到中杓鹬的超过1000个巢以及蛎鹬的超过2500个巢。产卵日期在物种间也差异显著，但物种间平均产卵时间的范围（22天）远小于抵达时间的范围。平均抵达-产卵间隔期从刚超过一周（黑腹滨鹬）到25天（扇尾沙锥）不等。统计分析表明，迁徙距离较短的物种抵达时间显著早于迁徙距离较长的物种，但产卵日期与迁徙距离之间的关系不显著，这主要是由于短距离迁徙物种的产卵日期存在较大变异。
3.2 迁徙距离对迁徙和繁殖物候变化的影响
在研究期间，冰岛水鸟群落的产卵日期显著提前，而首次抵达日期整体上没有显著变化。然而，迁徙距离与年份的交互作用在两个模型中均显著，但方向相反：在考虑的时间段内，长距离迁徙物种的抵达时间提前幅度更大，而短距离迁徙物种的产卵时间提前幅度更大。短距离迁徙者通常在4月初抵达，5月中旬产卵，其产卵日期在研究期间提前了近一周。相比之下，长距离迁徙者通常在5月上旬至中旬抵达，5月下旬或6月初产卵，尽管它们的抵达时间在研究期间提前了大约一周，但产卵日期仅提前了几天。值得注意的是，在产卵日期模型中，由固定因子解释的边际R2远低于由固定和随机效应共同解释的条件R2，这表明迁徙距离和年份解释的产卵日期变异小于物种内部和物种间的变异。
3.3 春季温度对迁徙和繁殖物候的影响
冰岛春季抵达期间的温度与抵达时间无关，且这种关系不因迁徙距离不同而变化。然而，产卵日期在较暖的年份更早，并且迁徙距离较短的物种在温暖春季表现出比迁徙距离更长的物种更大的产卵提前幅度（迁徙距离与温度之间存在显著的正交互作用）。同样，在产卵日期模型中，边际R2再次远低于条件R2。
讨论
4.1 迁徙距离与物候
迁徙距离在迁徙物候中起着重要作用，长距离迁徙者通常比短距离迁徙者更晚抵达繁殖地。然而，我们的结果表明，迁徙距离对产卵时间的影响不太明确，这主要是因为产卵日期受当地环境条件的强烈影响。在迁徙距离较短的物种中，虽然通常抵达更早，但产卵时间的变化可能很大。这表明产卵在一定程度上独立于抵达时间，并且对抵达后的环境条件反应更灵敏。例如，冰岛的黑尾塍鹬和金斑鸻与其他迁徙相似距离的物种相比，具有相对较长的抵达-产卵间隔期。对于塍鹬，这个间隔期可能反映了隐藏巢穴和等待足够植被生长的需要，尤其是在寒冷的春季；而金斑鸻则在广泛的海拔梯度上繁殖，这可能导致产卵日期存在相当大的差异。因此，在繁殖地附近越冬的物种早期抵达，并不一定能保证早期产卵，因为产卵时间最终受当地环境条件的影响比受迁徙距离或春季抵达时间的影响更大。对于长距离迁徙者，较晚的抵达可能意味着在它们抵达时，繁殖条件在大多数年份已经合适，因此繁殖时间可能更多地受到抵达时间的影响。
4.2 迁徙和繁殖物候的变化
许多迁徙物种在春季温度迅速上升的20世纪90年代和21世纪初，抵达时间显著提前（约2周）。然而，在本研究期间（2007-2022年），这是一个春季温度相对稳定的时期，仅在长距离迁徙物种中观察到抵达时间提前，且与冰岛的春季温度无关。长距离迁徙者春季抵达的近期提前（近1周）可能与其非繁殖地发生的过程有关，也可能反映了这些种群中早期抵达个体频率的代际增加。不同迁徙距离物种在迁徙和繁殖物候变化上的不同模式，凸显了抵达与产卵之间间隔期的重要性。在本研究中，在冰岛附近越冬的物种通常比长距离物种早4-6周抵达，并在抵达后4-5周筑巢，它们似乎利用这个间隔期在温暖的春季提前开始产卵。这些物种产卵日期的提前，以及它们在温暖春季更早产卵，表明它们正在利用适合早期产卵年份日益增多的机会。相比之下，迁徙距离较长的物种通常在抵达后2-3周内筑巢。它们较晚的抵达可能意味着在大多数年份，当它们抵达时，筑巢条件已经具备，从而导致其产卵提前幅度小于短距离物种。
我们的结果与先前的研究一致，表明抵达与产卵之间的时期为响应当地条件的年度变化提供了机会，特别是对于迁徙距离较短的个体或物种。尽管由于数据性质（每年每个物种只有一个首次抵达日期），我们无法明确检验抵达-产卵间隔期的时间趋势，但研究发现冰岛水鸟群落中的短距离迁徙者在此期间没有提前抵达，但确实提前了产卵，这表明这个间隔期已经缩短。相比之下，迁徙距离较长的物种在此期间略微提前了抵达和产卵，这表明它们的抵达-产卵间隔期保持相对恒定，可能反映了完成迁徙后恢复、寻找配偶和定位合适巢址等产卵前活动所需的最短时间。这些不同的反应突出了迁徙距离如何通过影响抵达时间，进而影响物种调整繁殖计划以适应变化中春季条件的能力。
许多长距离迁徙物种目前正在减少，这与短距离迁徙者形成对比。鉴于与早期筑巢相关的益处，包括更高的后代补充率，短距离物种产卵时间的提前可能正在促成这些不同的种群轨迹。关于迁徙物种对气候变化响应的大部分研究重点，都集中在产卵日期提前可能减少雏鸟食物丰盛期错配的潜力上。然而，量化不同物种间迁徙和繁殖物候变异的机会仍然很少，我们的研究结果强调了短距离迁徙者早期抵达为提前产卵提供了更大机会的潜力，从而获得早期繁殖的好处。相比之下，长距离迁徙者因较晚抵达而受到的制约可能会限制它们获得这些益处。尽管现有工作大多集中于研究种群内迁徙策略与繁殖物候或繁殖成功之间的联系，但对经历相似当地繁殖条件但迁徙距离不同的物种进行比较的研究仍然稀缺。此类研究将有助于确定在高纬度环境快速变化时期，迁徙距离和春季抵达时间的成本和收益。
结论
在一个迁徙到非繁殖地距离差异巨大的繁殖水鸟群落中，我们表明，迁徙距离较短的物种更早抵达繁殖地，并且比迁徙距离较长的物种更大幅度地提前产卵日期。短距离迁徙者在温暖春季的筑巢时间远早于长距离物种，这表明它们的早期抵达使它们能够在条件适合提前筑巢的年份中获益。这些发现表明，长距离迁徙者的较晚抵达限制了它们对变暖春季做出反应的机会。鉴于早期筑巢的好处，在环境快速变化的这一时期，抵达过晚而无法利用早春机会的限制，可能正在促成许多短距离和长距离迁徙物种不同的种群轨迹。
