《Diversity》：Preliminary Observations of Environmental Effects on Immature Whale Shark Surface Feeding Behaviour in Nosy Be, Madagascar
Primo Micarelli,
Andrea Marsella,
Federica Sironi,
Isabella Buttino,
Stefano Aicardi,
Antonio Pacifico,
Francesca Ellero and
Francesca Romana Reinero
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本研究通过初步观察，探讨了马达加斯加诺西贝地区未成熟鲸鲨的表层摄食行为（被动P、主动A、垂直V）与环境变量（如海表温度SST、叶绿素a浓度SSC、厄尔尼诺-南方涛动ENSO、云量、风速）之间的关系。结果显示，环境变量对行为类别的预测信号较弱，但边际效应分析表明，SSC的增加与特定行为（如被动摄食P）的概率变化相关。这为理解该濒危物种在气候变化和人为压力下的栖息地利用及保护策略提供了初步见解。
1. 引言
在莫桑比克海峡，马达加斯加西北部的诺西贝岛是一个高生产力的区域。其大陆架地形有利于快速生长的浮游动物和微型游泳生物的聚集，从而吸引了包括鲸鲨（Rhincodon typus）在内的滤食性巨型动物。诺西贝已知拥有最大的鲸鲨季节性摄食集群之一，集群时间主要为9月至12月，且主要由未成熟个体组成。这使得在该区域海面频繁观察到鲸鲨的摄食行为成为可能。
尽管鲸鲨优先以浮游动物为食，但也捕食鱼卵和快速游动的鱼类。然而，影响鲸鲨表层摄食行为及其转换的环境因素仍知之甚少。鲸鲨的行为模式似乎不仅与沿海地点的食物可用性有关，还与气候和海洋学过程，如厄尔尼诺-南方涛动（ENSO）、上升流、海面叶绿素a浓度（SSC）和海水表层温度（SST）等有关。此前，仅有少数研究描述了鲸鲨表层摄食行为的环境驱动因素，而在马达加斯加，此类研究尚属空白。理解这些驱动因素对于在这一生态旅游活动可能带来多种威胁的地区，制定针对这种濒危物种的保护管理策略至关重要。
2. 材料与方法
2.1. 研究区域
诺西贝位于马达加斯加西北海岸约8公里处的莫桑比克海峡。研究在2018、2019、2022和2023年的11月（鲸鲨海面目击高峰期）进行了四次科学考察。
2.2. 鲸鲨目击与识别
通过船只进行调查，在诺西贝岛西南海岸进行。一旦发现鲸鲨，浮潜者会水下接近，拍摄胸鳍上方、鳃裂后侧两胁的照片和视频，用于照片识别。个体识别基于每条鲨鱼该区域独特的斑点图案。同时记录身体疤痕以辅助识别，并通过检查鳍脚是否存在来确定性别。使用激光测距仪测量部分体长，并计算总长度（TL）。拍摄的照片随后上传至I3S Classic图案识别软件进行评估。
2.3. 摄食行为分类
通过视频分析鲸鲨表现出的表层摄食行为，仅使用口部和鳃部清晰可见的片段。摄食活动根据Nelson和Eckert描述的标准，分为被动（P）、主动（A）或垂直（V）三类。计算每种行为的频率百分比。同一鲨鱼在一天内可能被多次观察，所有表现出的行为均被记录。
2.4. 环境数据收集
收集了五次环境变量数据：海表温度（SST，°C）、风速（节）、海面叶绿素a浓度（SSC，mg/m3）、云量（八分量）以及厄尔尼诺-南方涛动（ENSO，以多元ENSO指数MEI表示）。数据来源于国际数据库。
2.5. 统计分析
研究评估了四年间记录的85次表层摄食行为。数据集包含五个环境因素（定量）和三种摄食行为（定性）。分析采用多步骤框架，包括：（1）检验观察到的摄食行为是否由不同采样窗口的不均匀采样努力驱动；（2）检验观察到的摄食行为模式是否因观察努力的变化而扭曲；（3）通过PERMANOVA检验环境条件是否能区分摄食行为类别；（4）拟合多项逻辑回归模型，并通过边际效应量化单个协变量如何与行为组成相关联；（5）使用Cochran's Q检验进行匹配模型比较，重点对比A与非A行为。
3. 结果
3.1. 鲸鲨识别与表层摄食行为
共照片识别了88个样本（2018年33个，2019年36个，2022年13个，2023年6个），其中大多数为雄性（37个），雌性较少（7个），另有44个性别未确定。通过激光测距仪测量的8条鲨鱼均为未成熟个体。共记录了85次表层摄食行为。各年最常见的行为有所不同：2018年为P（70%），2019年为P（43.5%），2022年为V（71%），2023年为P（59%）。
3.2. 环境因素与表层摄食行为
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采样窗口与观察努力：分析表明，观察到的摄食行为分布随观察时间（年份中的周数）发生系统性变化，而不仅仅是由于采样努力差异或观察努力变化导致的扭曲。生态协变量解释了一部分摄食行为的变异性，但周数仍保留了额外的信息内容。
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多重共线性：环境预测因子之间存在中等程度的关联。最显著的皮尔逊相关性出现在ENSO和SSC之间（r = 0.827）。方差膨胀因子（VIF）诊断表明多重共线性并不严重，最大的VIF出现在ENSO（3.99）和SSC（3.28）。
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PERMANOVA与多项逻辑回归：PERMANOVA结果显示，在多元环境空间中，三种摄食行为之间没有明显的分离证据。多项逻辑回归模型的预测性能主要集中在多数类别P上，对少数类别A和V的恢复能力有限，尤其是在样本量小和类别不平衡的情况下。
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边际效应：边际效应分析提供了最有用的生态信息。结果表明，对于大多数预测因子，效应量较小。然而，叶绿素a（SSC）是最具信息性的协变量。SSC的增加与主要行为P的预测概率较高相关，而V和A的概率平均倾向于降低。相比之下，SST、ENSO、云量和风速的平均效应要小得多。
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Cochran's Q检验：Cochran's Q检验强烈拒绝了五个单协变量逻辑模型在正确分类A与非A方面相等的假设。仅包含SST的模型获得了最高的总体正确率，而仅包含SSC或ENSO的模型正确率显著较低。
4. 讨论
本研究进一步证实了诺西贝存在重要的鲸鲨聚集现象，且存在有利于未成熟雄性的性别和体型 segregation。然而，随时间推移，11月份的鲸鲨目击数量似乎有所下降，这可能由环境条件、调查努力和可探测性的年际差异共同驱动，而非种群数量的真实变化。
研究区域的 high productivity 与物理海洋学过程有关，特别是上升流和中尺度环流。尽管2018年至2023年间SSC浓度持续上升，但这并未对应鲸鲨目击数量的增加，表明鲸鲨的食性可能不 exclusively 依赖浮游动物。
本研究首次在诺西贝水域初步探讨了未成熟鲸鲨表层摄食行为与环境变率的关系。主要发现包括：
- 1.
当五个环境协变量被共同考虑时，三种摄食行为（V/P/A）并未占据明显不同的环境条件，其差异小于每种行为内部的变异性。
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这种重叠限制了样本外的区分能力，模型预测主要反映了类别 prevalence。
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边际效应分析表明，SSC浓度是与未成熟鲸鲨表层摄食行为相关的最有影响力的环境变量。在SSC升高的条件下，被动摄食（P）显著更普遍，而V和A倾向于减少。这与通常认为高SSC（代表高 prey availability）有利于A和V摄食的策略预期有所不同。
- 4.
ENSO的影响也很有趣。2022年V摄食最频繁，恰逢强拉尼娜事件，这可能促进了 prey aggregation。而2018、2019和2023年（埃尔尼诺或 moderate 埃尔尼诺条件）则P摄食占主导。
- 5.
SST和风速在最终模型中未被保留，可能因为鲸鲨 thermal tolerance 较广，且研究期间风速较低，不足以产生显著影响。
5. 结论
尽管环境因素对鲸鲨表层摄食行为影响的调查具有挑战性，但这些初步观察表明，SSC浓度和ENSO等变量虽然不能提供足够强的摄食行为预测信号，但可以提供在某一环境变量增加时特定类型行为的概率。然而，SSC本身可能无法完全 capture 支配未成熟鲸鲨表层摄食行为的环境条件。
未来研究需要结合更长时间尺度的浮游植物和浮游动物丰度 direct measures，并整合摄食行为对象的猎物数据，以更好地表征猎物可用性及其与未成熟鲸鲨表层摄食策略的关系。提高基于环境参数预测鲸鲨表层摄食行为的能力，可以增强我们对物种栖息地利用和空间分布的理解，特别是在全球气候变化可能影响鲸鲨摄食生态的背景下。因此，长期连续的数据收集对于厘清 local 和 regional 驱动因素的相对作用至关重要，从而为在这一具有高生态和保护价值的区域有效管理和保护鲸鲨提供 robust 信息。
