《Ecology》：Species-specific interactions with apex carnivores yield unique benefits and burdens for mesocarnivores
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本综述通过整合遥感相机与GPS-遥测数据，系统揭示了在多重食肉动物共存的生态系统中，中型食肉动物（郊狼与赤狐）与其顶级捕食者（狼与美洲狮）之间复杂的、物种特异性的“风险-奖赏”权衡关系。研究发现，郊狼与狼、赤狐与美洲狮在空间利用上存在正相关，且中型食肉动物在顶级捕食者出现后的24小时内，其被检测概率显著增加（赤狐对狼与美洲狮均响应，郊狼仅对狼响应）。中型食肉动物是重要的清道夫，但清道夫行为伴随高风险：超过60%被狼杀死的郊狼事件发生在狼的猎物点附近，而美洲狮则直接将中型食肉动物作为猎物捕杀。文章探讨了犬科与猫科顶级捕食者不同狩猎策略与栖息地偏好如何为中型食肉动物创造独特的风险格局，从而驱动其物种特异性行为，并最终影响多食肉动物系统中的营养级联动态。
引言
食肉动物群落内的种间相互作用在生态系统功能中扮演着核心角色，通过自上而下的效应塑造着食肉动物及其猎物的多度、分布与行为。顶级食肉动物既可直接或间接地压制中型食肉动物种群，也能通过其猎杀的尸体为后者提供重要的清道夫机会。因此，中型食肉动物在与顶级捕食者共存时，需要在清道夫收益与遭遇捕杀或竞争致死的风险之间进行微妙的平衡。然而，这种风险并非均质的，它高度依赖于特定的顶级-中型食肉动物物种配对。本研究旨在探究美国黄石国家公园北部地区，在冬季资源匮乏的背景下，两种中型食肉动物（郊狼与赤狐）如何与两种顶级食肉动物（狼与美洲狮）在不同的时空尺度上发生关联。
我们预期每种顶级-中型食肉动物配对会表现出独特的关联模式，原因有二：首先，黄石公园的长期观察显示，顶级食肉动物对中型食肉动物的致死机制不同——美洲狮倾向于将中型食肉动物作为猎物捕杀，而狼则更多在它们的有蹄类猎物点（即尸体处）杀死中型食肉动物，这可能是一种资源防御行为。因此，我们预测中型食肉动物在昼夜活动节律和空间利用上，与美洲狮的重叠度会低于与狼的重叠度，并且会更积极地避开美洲狮近期活动的区域。其次，体型更大、能量需求更高的郊狼，相比赤狐，应更依赖顶级食肉动物猎物提供的清道夫机会，尤其是在冬季替代食物稀缺时。
材料与方法
研究在黄石国家公园北部山区进行，该地区冬季有丰富的狼、美洲狮及多种有蹄类猎物（如麋鹿、野牛）。研究采用了多种方法进行整合分析：
- 1.
相机陷阱调查：在2019-2020至2021-2022年的三个冬季，我们部署了网格化的非诱饵相机陷阱站，每周记录一次，用于监测四种目标物种的出现。数据处理时，同一物种在30分钟内的重复检测被剔除以保证独立性。
- 2.
多物种占据模型：我们使用多物种占据模型来评估栖息地协变量以及与其他食肉动物的空间相互作用如何影响顶级和中型食肉动物的空间利用（由于相机间距较近，此处“占据”更确切地指“空间利用”）。模型考虑了地形粗糙度、树木覆盖度和平均雪深等栖息地变量，并纳入了物种共现的二级交互作用。
- 3.
时间活动模式分析：使用核密度估计法分析各物种的昼夜活动模式，并计算物种对之间的活动重叠系数（Δ）。
- 4.
顶级食肉动物检测后的时间分析：我们分析了在相机站检测到顶级食肉动物后，中型食肉动物在不同时间窗口（以24小时为区间）内被检测到的概率，并与随机期望值进行比较，以探究中型食肉动物是短期回避还是跟踪顶级捕食者。
- 5.
顶级食肉动物捕食监测：通过GPS项圈追踪佩戴项圈的狼（8个狼群，26只个体）和美洲狮（17只个体），在冬季（11月至次年3月）定位其捕食集群点，实地调查以确认猎物物种、死因，并记录中型食肉动物清道夫或被捕杀的迹象。
结果
- 1.
空间利用关联：多物种占据模型显示，郊狼的空间利用与狼的存在呈显著正相关。在有狼出现的位点，郊狼的占据概率为0.75，而在无狼位点，其概率仅为0.35。相反，赤狐的空间利用与美洲狮的存在呈显著正相关。在有美洲狮的位点，赤狐占据概率高达0.96，而在无美洲狮位点为0.82。狼与美洲狮之间、郊狼与赤狐之间的空间关联均不显著。
- 2.
时间活动模式：美洲狮主要在黄昏前后（约18:00）呈现单峰活动模式。狼则呈现晨昏性的双峰活动模式，高峰在清晨（~08:00-09:00）和黄昏（17:00-18:00）。郊狼在白天更为活跃，活动高峰在上午晚些时候至中午（09:00-14:00）。赤狐则表现出高度夜行性，活动高峰从黄昏后开始并持续整夜。在时间重叠度上，狼-郊狼对的重叠最高（Δ=0.86），而赤狐-郊狼对的重叠度最低（Δ=0.61）。
- 3.
对顶级食肉动物出现的精细尺度响应：在狼出现后的24小时内，赤狐和郊狼的被检测概率都增加了约一倍。在美洲狮出现后的24小时内，赤狐的被检测概率同样增加了一倍，但郊狼的检测概率未受影响。这表明赤狐会跟踪狼和美洲狮，而郊狼只跟踪狼。
- 4.
清道夫行为与致死风险：长期捕食监测数据显示，郊狼出现在68%的狼猎物点和31%的美洲狮猎物点，而赤狐的出现比例分别为20%和18%。郊狼在狼猎物点清道夫的几率是赤狐的8.2倍。清道夫行为伴随着高风险：在监测期间，狼杀死了18只郊狼和1只赤狐，其中61%的郊狼死亡事件发生在狼的进食点附近，但狼很少食用这些被杀死的郊狼，表明这可能是资源防御性杀戮。相比之下，美洲狮杀死了8只郊狼和3只赤狐，所有这些中型食肉动物都被美洲狮完全食用，且这些死亡事件均独立于美洲狮的有蹄类猎物点，表明美洲狮是将它们作为猎物主动捕猎的。
讨论
本研究发现，尽管郊狼和赤狐都普遍存在并积极利用顶级食肉动物提供的清道夫机会，但它们与不同顶级捕食者之间存在着独特的时空关系。这些差异可能与顶级捕食者不同的狩猎策略和栖息地偏好有关。狼作为群体追猎者，偏好更开阔的地形，这可能为郊狼提供了更多通过视觉和嗅觉评估（及逃离）即时风险的线索，使得郊狼能够承担风险、积极跟踪狼以获取尸体资源，尽管这可能导致它们在尸体点遭遇防御性杀戮。相反，美洲狮作为埋伏型猎手，偏好林地和崎岖地形进行伏击，这可能使郊狼在这种生境中更为脆弱，因此郊狼选择不与美洲狮在空间上紧密关联。而赤狐由于其较小的体型、更高的敏捷性以及在雪上更好的机动性（较大的脚掌-身体比例），可能更擅长在遭遇美洲狮时规避直接捕食风险，从而能够利用与美洲狮空间重叠带来的益处（如减少与竞争物种郊狼的相遇）。
此外，营养级内的竞争也塑造了这些相互作用。狼的存在可能导致美洲狮更多地选择具有逃离地形（如崎岖地区）的生境，这种对狼的回避可能间接为郊狼创造了美洲狮较少出现的空间，从而促进了郊狼-狼的关联。同时，赤狐受到其优势竞争者郊狼的压制，而更多地与美洲狮在空间和活动时间上重叠，可能有助于缓解来自郊狼的竞争压力，形成一种“敌人的敌人是朋友”的动态。
在资源层面，冬季食物匮乏增加了中型食肉动物，特别是体型和能量需求更大的郊狼，对清道夫的依赖。相比之下，赤狐可能更善于通过自己捕猎（如雪地扑捉啮齿类动物）来满足能量需求，这降低了其清道夫的相对必要性，也部分解释了其清道夫率较低的原因。
总之，在多重食肉动物系统中，中型食肉动物与顶级捕食者之间的关系是复杂且物种特异性的，涉及风险与奖赏的动态权衡。顶级食肉动物不同的行为生态学特征为中型食肉动物创造了差异化的“恐惧景观”，驱动了其特有的行为适应策略，这些策略不仅影响物种自身的生存，也可能通过级联效应影响整个生态系统的营养动态。这项研究强调了在理解和预测食肉动物群落动态及生态系统功能时，考虑物种配对特异性相互作用的重要性。
