《Plants》：Multi-Omics Reveals Domestication-Associated Shifts in Phosphorus Adaptation Strategies in Tomato
Shuai Yuan,
Yujie Yang,
Yiyong Zhu,
Xianqing Jia and
Jiahong Yu
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这篇多组学综述通过整合生理、离子组和转录组分析，系统揭示了番茄在驯化过程中磷（P）适应策略的根本性转变。研究发现，现代栽培种在磷充足时依赖高获取策略（如根系重塑、增强的根际活化），但在磷胁迫下表现出更高的生长敏感性。相比之下，其野生祖先（Solanum pimpinellifolium）在低磷条件下则维持了相对稳定的生长，其核心策略在于高效的内部磷管理，包括优化的磷吸收、优先向光合活跃组织分配以及从老叶中有效再动员，并保持了磷胁迫下协调的宏观与微量营养元素稳态。文章深入探讨了支撑这些策略的组织特异性转录重编程和核心转录因子（如HD-ZIP、G2-like、bHLH）的差异，为从野生种质资源中挖掘基因、培育磷高效（PUE）番茄品种、实现可持续农业提供了关键见解。
1. 引言
磷（P）是植物生长发育必需的宏量元素，是核酸、ATP、磷脂和信号分子的核心成分。然而，由于磷在土壤中易被固定为难溶形态，全球约40-60%的耕地受磷缺乏影响，成为限制作物生产的主要因素。现代农业依赖大量施用磷肥以维持产量，但这降低了磷利用效率（PUE），并加剧了由磷径流引起的水体富营养化等环境问题。因此，解析植物磷营养的分子机制、提高PUE，对于在磷矿资源减少和环境关切的背景下培育营养逆境韧性作物至关重要。
植物进化出了复杂的适应性策略来获取、再动员和高效利用稀缺的磷资源，这些策略统称为磷饥饿响应（PSR），涉及根系构型重塑、有机酸和磷酸酶分泌增强以及内部磷库的战略性再分配等多个层面的动态调整。在分子层面，PSR期间的转录重编程主要由PHR家族的MYB-CC型转录因子介导，其活性受到SPX结构域蛋白和肌醇多磷酸的动态调节，确保磷稳态的精确控制。
作物驯化深刻地重塑了植物的养分获取系统。在针对人类需求的性状（如产量、果实大小）进行高强度选择的过程中，对逆境（包括养分胁迫）的适应性特征经常被忽视或丢失。许多野生祖先通常能在贫瘠土壤中茁壮成长，而现代栽培种则倾向于适应相对肥沃、受管理的环境。以番茄（Solanum lycopersicumL.）为例，其经历了从野生醋栗番茄（S. pimpinellifolium, SP）到栽培番茄的两阶段驯化过程，伴随着严重的遗传瓶颈和广泛的基因丢失。尽管已知野生番茄相对于栽培品种表现出更优越的磷觅食能力和胁迫耐受性，但驱动野生与栽培番茄磷适应策略差异的系统性机制，特别是组织特异性磷分配、内部稳态和分子调控如何协调以平衡生长和胁迫韧性，在很大程度上仍是未知的。
2. 结果
2.1. 番茄种质对磷梯度的差异响应
研究比较了四种栽培番茄和两种野生醋栗番茄在低磷（LP, 0.05 g kg-1）和适量磷（MP, 1.0 g kg-1）条件下的生长和磷营养状态。在MP条件下，栽培种表现出更旺盛的生长，地上部鲜重显著高于野生种。然而，在LP条件下，所有基因型的生长均受到显著抑制，栽培种与野生种之间的绝对生物量差异减小。重要的是，尽管LP条件下生物量普遍降低，但野生种在叶和根组织中维持了更高的无机磷（Pi）和总磷（TP）浓度。例如，野生种LA在LP下的叶片TP浓度约为2.3 mg g-1DW，显著高于栽培种（1.16~1.88 mg g-1DW）。计算LP/MP比值进一步表明，野生种维持了显著更高的相对地上部和根部Pi及TP含量，显示出在面临磷缺乏时更稳定的内部磷浓度谱。这些结果揭示了一个清晰的分化：栽培番茄在最佳磷条件下实现了最大化生长，但对缺乏高度敏感；而野生种在低磷条件下保持了更稳定的内部磷状态。
2.2. 磷获取的差异化根系生理策略
对代表性栽培种（ZYF, DY）和野生种（LA, PI）的深入分析表明，在LP条件下，野生种表现出显著更高的磷吸收效率（PUpE）。然而，有趣的是，栽培种在磷缺乏时表现出更“激进”的获取策略，其根际土壤的酸性和碱性磷酸酶（ACP, ALP）活性被显著诱导，并达到远高于野生种的水平。这表明栽培番茄可能依赖一种涉及增强根际活化的高获取策略，而野生番茄似乎采用了不依赖于高酶分泌的不同策略。
2.3. 磷分配和离子组谱的基因型变异
除了根系获取，优化内部磷分布的能力对磷适应至关重要。研究发现，在LP条件下，野生种将更高比例的累积磷（约69%和57%）分配到了叶片，而栽培种约为51%和50%。此外，野生种在老叶中保留的磷比例低于栽培种，表明其从衰老组织到活跃生长器官的磷再动员更高效。低磷耐受系数（LPTC）的综合分析进一步量化了这种适应分化：栽培种在形态性状（如茎粗、根干重）上表现出更高的耐受性，而野生种则优先维持生理磷状态，在根和地上部的TP浓度以及根PUpE的耐受系数上显著更高。
离子组热图和主成分分析（PCA）揭示了更广泛的营养稳态差异。在LP胁迫下，野生种在叶片组织中维持了包括P、N、K、Na、B、Mn、Zn和Fe在内的更广泛元素的相对较高水平，而栽培种普遍显示出较低的相对丰度。PCA结果进一步表明，在LP条件下，野生种和栽培种的离子组特征在根和叶组织中均被清晰区分，野生种的离子组与P、K、N、Mn、B、Fe等元素向量密切相关。这表明野生番茄不仅优化了磷分配和再动员，还在磷胁迫下保持了协调的离子组稳态，而栽培种则表现出形态可塑性，反映了养分管理策略的根本分歧。
2.4. 磷饥饿下的转录重编程
对四个选定种质的叶片（幼叶和老叶）和根样本进行RNA测序分析，揭示了基因型依赖、组织特异性的转录重编程偏向。在叶片组织中，野生种PI的转录响应表现出强烈的“老叶中心”特征，其总上调差异表达基因（DEGs）中约79%位于老叶（L3）。相反，栽培种DY则表现出最广泛的“根系中心”转录变化。基因共表达网络分析进一步揭示了核心转录调控因子的分化：栽培种中，HD-ZIP、MYB_related和ARF家族转录因子是核心调节因子；而在野生种中，G2-like和bHLH转录因子家族占据核心调控地位。这表明栽培番茄表现出以HD-ZIP为主导的根系中心转录网络，而野生番茄则显示出由G2-like和bHLH转录因子协调的、活化的老叶中心网络。
2.5. 关键磷饥饿响应基因的表达动态
对63个核心磷饥饿响应（PSR）基因的表达谱分析显示，这些基因的诱导在根中通常比在叶中更强烈，在叶中则老叶（L3）比幼叶（L1/L2）更显著。关键调节因子如SlPHR2在老叶和根中均有表达，而SlPHR4仅在根中被强烈诱导。SlPHR1和SlPHR3则在野生种的老叶中被特异性诱导。负责磷获取的基因，如高亲和力磷酸盐转运蛋白基因SlPHT1;5和酸性磷酸酶基因家族成员（SlPAP6, SlPAP9, SlPAP17）在野生种根中的诱导更显著。在内部磷管理方面，液泡磷外排转运蛋白基因（SlGlpTs）在磷缺乏时的老叶中被显著诱导，支持了高效的磷再动员。这些表达动态共同揭示了野生番茄在根磷获取和内部磷（特别是从老叶）再动员相关基因表达方面的高活性，而栽培种在缺乏条件下则显示出叶片中特定转运蛋白的较高表达。
3. 讨论
3.1. 驯化相关的生长和形态适应分歧
磷缺乏对所有研究的番茄基因型的营养生长构成了普遍限制，但这种生长惩罚的严重程度揭示了栽培和野生番茄之间在适应性策略上存在明显的驯化相关分歧。栽培种在最佳磷条件下具有优越的生物量潜力，但在磷稀缺时遭受更急剧的生长下降。这与“驯化综合征”的概念一致，即在营养丰富的农业环境中对高产量性状的选择，常常无意中损害了在资源贫乏的自然栖息地中逆境耐受所必需的性状。
3.2. 根系层面磷获取和磷状态管理的对比
根系生理响应进一步区分了这些适应性策略。在磷限制下，野生种保持了显著更高的根TP浓度，表明其根部磷保留或储存能力更强。而栽培种则表现出更高的根ACP和ALP活性，反映了其对获取外部磷的积极投资。然而，栽培种的这种高获取能力并未转化为持续磷缺乏下的优越耐受性，其根磷吸收效率明显低于野生种。这表明了短期获取能力与长期可持续性之间的权衡。
超越根系层面的获取，内部磷管理至关重要。野生种通过从老叶到幼叶的优越磷再动员，保持了更高的地上部TP浓度，优先将磷供应给新生叶片以维持其基本光合能力。而栽培番茄则显示出磷在老叶中的滞留。这些生理差异反映在截然不同的离子组特征上。野生番茄在低磷条件下根系与P、K、N、Mn、B、Fe等元素向量的关联表明，磷效率是其长期适应低磷土壤所形成的系统级离子组策略的一个组成部分。
3.3. 支撑不同磷适应策略的分子机制
整合转录组分析揭示了支撑栽培和野生番茄不同磷适应策略的独特组织特异性转录重编程模式。栽培种DY表现出以根系为中心的转录响应，与其增强外部磷获取的生理策略一致。相反，野生种PI在老叶中启动了显著的转录响应，为其优先的内部磷再动员和保存提供了分子证据。支撑这些模式的是核心转录调节因子的差异参与。共表达网络分析表明，栽培种富含HD-ZIP转录因子，而野生种则以G2-like和bHLH转录因子为核心调节因子。这表明了磷胁迫信号网络的潜在分歧，这些不同的转录因子可能与根系中心的发育调整或养分循环和胁迫耐受途径相关。
3.4. 研究局限与未来方向
本研究基于对四个栽培和两个野生种质的比较分析，结论应解读为“驯化相关”而非严格的“驯化驱动”。转录调控分歧通过共表达网络建模和差异表达分析推断，尚未进行功能验证。未来需要通过更广泛的种质采样、时间分辨的多组学分析以及CRISPR介导的基因扰动、启动子-报告基因检测、染色质免疫沉淀等实验方法，来验证和阐明连接转录调控与特定生理性状的完整机制通路。
4. 材料与方法 (略，原文已详述实验设计、培养系统、表型测定、元素分析、RNA提取与测序、转录组分析、转录因子与共表达网络构建、PSR基因鉴定及统计分析等方法)
5. 结论
通过整合生理、离子组和组织特异性转录组分析，本研究揭示了栽培和野生番茄在磷管理上的对比策略。栽培种主要依赖获取驱动策略，具有增强的根系重塑和根际磷酸酶活性，在磷充足时产生更高生物量，但在磷限制下生长敏感性更强。相比之下，野生种通过高效的内部磷分配和再动员，在低磷下维持了更稳定的生长，并保持了协调的养分稳态。与这些生理模式一致，离子组分析表明，野生种在磷胁迫下保持了协调的宏观和微量营养元素稳态。这些生理差异伴随着假定的调控分歧，栽培番茄中富含HD-ZIP转录因子，而野生种则以G2-like和bHLH因子为核心。总之，我们的研究结果表明，与表现出相对更稳定内部磷分配模式的野生种相比，现代栽培种在持续磷限制下表现出对外部磷获取更强的依赖性和更大的生长敏感性。野生种质资源可作为改良作物磷效率的宝贵资源，为培育更少依赖集约化磷肥、更具可持续性的番茄品种提供了理论基础和候选基因靶点。
