《Ecologies》：Mortality and Natural Regeneration of Mangroves in the Eastern Gulf of California: A Comparison Between Strong and Weak ENSO Events
Lidia Rodríguez-Arredondo,
Olivia Millán-Aguilar,
Miguel ángel Hurtado-Oliva and
Marlenne Manzano-Sarabia
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本研究评估了2015-2016年强厄尔尼诺与2017-2018年弱拉尼娜时期，墨西哥锡那罗亚州东部加利福尼亚湾六处沿海潟湖中红树林的死亡率与自然再生动态。结果显示，尽管存在自北向南的死亡率上升趋势，但站点间与时段间差异不显著，且人为砍伐是主要明确死因。幼苗密度在弱拉尼娜期普遍增加，表明红树林生态系统在极端暖事件后具备恢复韧性。推荐关注气候变化（ENSO）与人类活动双重压力下红树林生态系统的长期监测与保护。
引言
红树林是全球范围内受到广泛研究的滨海湿地，其庞大的面积、关键的生态系统服务功能以及对多种人为与气候威胁日益增长的脆弱性，共同驱动了研究的深入。截至2020年，全球红树林覆盖面积约为147,359 km2，自1996年以来净损失5,245 km2。全球红树林损失的主要因素包括水产养殖、气候驱动的自然退缩、油棕和稻田种植等。墨西哥拥有全球最大的红树林面积之一，其中位于加利福尼亚湾东缘的锡那罗亚州，其红树林覆盖面积（77,434公顷）在全国排名第四，是多种留鸟和候鸟的生态廊道。该地区报告的红树林物种包括白骨壤、假红树、美国红树以及较少见的伴生种直立锥果木。尽管红树林对环境变化具有较高的恢复力，但持续的压力源可能导致其退化甚至死亡。例如，气温骤降、飓风以及厄尔尼诺-南方涛动等气候现象都可能从幼苗阶段开始影响红树林，干扰其生长并导致死亡。在加利福尼亚湾地区，关于ENSO对红树林影响的研究仍很缺乏。此外，人类活动，特别是来自农业和水产养殖的营养盐污染，以及红树林砍伐，也是重要的干扰因素。幼苗建成的成功取决于土壤条件、降水与河流影响、光照可获得性、林冠密度和潮汐流等多种因素，不同胁迫可能阻碍对红树林自然再生至关重要的幼苗定居与存活。
本研究旨在：量化并比较锡那罗亚州六个沿海潟湖的红树林死亡率（区分不明原因死亡和砍伐）和幼苗密度；评估这些指标在强厄尔尼诺（2015-2016年）和弱拉尼娜（2017-2018年）时期之间是否发生显著变化；讨论气候变率和周边人为压力对观测模式的潜在影响。
材料与方法
研究在墨西哥锡那罗亚州的六个沿海潟湖进行了两个阶段（2015-2016年和2017-2018年）的监测，每个潟湖设置五个20 m × 20 m的永久样地，总计三十个样地。这些样地已获批准并纳入墨西哥国家生物多样性委员会（CONABIO）主导的墨西哥红树林监测系统。涉及的潟湖包括阿希亚班波、圣伊格纳西奥-纳瓦奇斯特-马卡普莱、圣玛丽亚-拉雷福尔马、塞乌塔、乌里亚斯河口和维萨切-卡伊马内罗。除乌里亚斯河外，其他潟湖均为拉姆萨尔湿地，所有潟湖周边都存在农业、农村或城市人口、旅游开发、对虾养殖等多种人类活动。
在每块样地中，对胸径大于2.5厘米的红树林个体进行计数和物种鉴定。死亡率按砍伐（有明显砍伐痕迹）和不明原因进行分类评估。研究使用了卫星遥感海表温度数据以及现场数据记录仪记录的间隙水温和水位数据。通过对比强厄尔尼诺年（2015-2016）和弱拉尼娜年（2017-2018）两个时期，讨论了ENSO对死亡率的可能影响。此外，还利用美国国家海洋和大气管理局历史飓风路径数据，回顾了每个潟湖区域热带风暴和飓风的历史发生频率。幼苗密度通过在每块样地内设置四个1 m × 1 m的次样方进行调查。采用对齐秩变换（ART）方差分析比较了各潟湖之间及两阶段之间红树林平均死亡率和幼苗密度的差异。
结果
3.1. 物种组成与死亡率
在锡那罗亚州六个沿海潟湖的三十个永久样地中，红树林密度测定显示白骨壤和假红树为优势种。红树林存活率和死亡率方面，两个时期死树记录均低于20%，最高死亡率出现在维萨切-卡伊马内罗，最低出现在圣伊格纳西奥-纳瓦奇斯特-马卡普莱。观察到平均死亡率呈现自北向南增加的纬度趋势，即最低平均死亡率记录于圣伊格纳西奥-纳瓦奇斯特-马卡普莱，而最高平均死亡率出现在乌里亚斯河口和维萨切-卡伊马内罗。然而，根据ART检验，不同潟湖之间、阶段之间或其交互作用的差异均不显著。
由不明原因和砍伐导致的平均死亡率均呈现从北部向南部潟湖增加的趋势，尽管差异不显著。在所有地点的两个阶段中，死亡率通常与不明原因相关，但维萨切-卡伊马内罗在2015-2016年期间记录到不明原因死亡与砍伐死亡密度相同。不明原因导致的最高平均死亡率值出现在第二阶段（2017-2018年）的维萨切-卡伊马内罗，而两个原因和阶段的最低平均死亡率值均出现在圣伊格纳西奥-纳瓦奇斯特-马卡普莱。
物种层面，白骨壤是锡那罗亚州北部和中部大部分样地的优势种，而假红树的优势度从塞乌塔向维萨切-卡伊马内罗增加。因此，死亡率也呈现了类似的物种趋势，但乌里亚斯河口例外，该地白骨壤的平均死亡率更高。假红树在维萨切-卡伊马内罗的所有地点和阶段中死亡率最高。美国红树的丰度在所有采样点都较低，因此死亡率记录也较少。
3.2. 幼苗
除塞乌塔在两个阶段观测到相同的自然再生（均为5000株/公顷）外，从第一阶段到第二阶段，所有地点的幼苗平均密度均有所增加。最高平均密度出现在圣玛丽亚-拉雷福尔马，在第二阶段记录了90,000株/公顷。根据ART检验，潟湖系统之间或阶段之间未发现显著差异。
3.3. 环境变率
1957年至2023年间，共有64次热带风暴和飓风影响了锡那罗亚州。乌里亚斯河口和维萨切-卡伊马内罗记录到的频率最高（21次），而圣玛丽亚-拉雷福尔马记录到的频率最低（9次）。需要强调的是，在两个研究期间，此类事件记录非常少，仅在2015年11月记录到一条热带低气压轨迹靠近塞乌塔潟湖。
另一方面，根据月度卫星遥感数据，2014年至2016年期间普遍存在正海表温度异常，最高值出现在2016年3月。这个暖期之后，直到2018年都以负异常为主。海表温度异常与多元ENSO指数在所有情况下均呈正相关。数据记录仪数据显示，2015年和2016年期间，间隙水温以温暖条件为主，特别是在乌里亚斯河口和维萨切-卡伊马内罗。这种模式与这些沿海潟湖水位普遍下降的情况相匹配。相比之下，在阿希亚班波，这两个变量在整个2016-2017年期间的模式保持一致。
讨论
红树林覆盖面积的减少是全球保护议程中的热点问题，因为它们的丧失也与其所提供的生态系统服务（如生产力和碳库）的减弱有关。红树林死亡率与不同来源相关，既有自然的，也有人类活动相关的。本研究报告了锡那罗亚州（东加利福尼亚湾）六个沿海潟湖的红树林死亡率。该州在2015年至2020年间红树林覆盖率变化率为负（-1.5%），与全国变化率（2.8%）形成鲜明对比。尽管研究地点和时期之间的死亡率差异无统计学显著性，但本研究讨论了死亡率模式、与2015-2016年强厄尔尼诺和2017-2018年弱拉尼娜相关的主要环境条件，以及这些红树林湿地中潜在的人为压力源。
人类活动常与红树林丧失相关，例如与水产养殖、农业、城市发展、畜牧业和污染相关的土地覆盖变化。尽管缺乏统计学显著性，但平均死亡率显示出从北向南地点增加的纬度趋势，这可能归因于人类活动的更大影响，因为这些沿海潟湖被乡村和城市所包围。砍伐导致的死亡率也呈现类似趋势（乌里亚斯河口除外），这与各潟湖周边5公里缓冲区内的社区人口数量趋势一致。尽管乌里亚斯河口周边城市发展和人口密度很高，但砍伐导致的死亡率记录较低。该湿地的研究样地位于港口基础设施、水产养殖设施和发电厂附近，相关的热污染可能正在影响整个生态系统。需要评估该红树林湿地对热污染的脆弱性，因为这些物种可能以多种方式受到影响，例如减少叶面积和生长，并影响幼苗的补充和存活。另一方面，尽管人口密度影响较低（该湿地被乡村包围），维萨切-卡伊马内罗的砍伐率更高，并且是唯一一个砍伐相关死亡率是不明原因死亡率两倍的研究区域。在这里，假红树是最脆弱的物种，因为它是当地居民在春夏季节在海滩上建造用树枝做屋顶的庇护所（称为“帕拉帕”）时偏爱的红树物种。
在气候变率方面，热带风暴/飓风及其伴随的强风可能对红树林造成严重干扰，包括高死亡率。热带风暴和飓风的长期频率（1957-2023年）在南部地点较高，即乌里亚斯河口和维萨切-卡伊马内罗对这些事件更为脆弱，并且在第二阶段显示出与砍伐无关的较高死亡率。北部湿地，即阿希亚班波和圣伊格纳西奥-纳瓦奇斯特-马卡普勒，记录的历史频率相似，而圣玛丽亚-拉雷福尔马对此类事件的脆弱性最低。
波动的海洋/大气条件是红树林湿地的重要压力源。特别是ENSO事件，以及相关的干旱/洪涝和冷/暖条件，可能根据其相位（负拉尼娜/正厄尔尼诺）和强度增加死亡率。2015-2016年发生了强厄尔尼诺，2017-2018年报告了弱拉尼娜。从2014年开始直至2015-2016年厄尔尼诺期间，所有地点观测到的正海表温度异常强调了可能影响红树林存活的普遍温暖条件。例如，与砍伐无关的死亡率在第二阶段普遍较高；这可能表明了一种滞后的负面响应。
对四个研究地点的间隙水温和水位数据显示出相似的模式：在2015-2016年极端厄尔尼诺期间，水温较高且水位普遍较低。在阿希亚班波，这两个因素在2016年和2017年显示出相似的模式，这一结果可能反映了ENSO事件在加利福尼亚湾中部-内部的中等影响。海洋变暖可能以多种方式影响沿海植被。例如，热应激可能增加植物呼吸或损害敏感组织，并降低结构复杂性。温暖的海洋温度加上海平面下降、气温升高和干旱条件，可能导致红树林死亡率在强事件期间和之后在热带太平洋东西两侧同时增加，尽管其驱动机制可能因ENSO在不同相位的不规则模式而异。
对红树林幼苗的威胁包括城市发展、农业、污染、沉积物变化以及降雨和河流水流的年际变化。幼苗有限的生长和低存活率是理化胁迫的指标，例如土壤和水盐度的变化通常是幼苗定居和发育的主要限制因素。除塞乌塔外，所有地点在第二阶段都记录到更高的幼苗补充，塞乌塔在两个时期之间没有观察到变化。先前有研究评估了2015-2016年厄尔尼诺事件期间哥伦比亚红树林幼苗的生长和死亡率，报告了低幼苗生长率，但尽管存在相关的胁迫环境条件，死亡率也较低。这些发现表明，红树林幼苗可能对与ENSO极端事件相关的异常条件具有恢复力。我们的结果表明，第二阶段记录的与砍伐无关的较高成熟树木死亡率，可能是对2015-2016年极端厄尔尼诺期间异常温暖和干旱条件的滞后响应，而在2017-2018年（弱拉尼娜）观察到的改善的补充和再生，则凸显了红树林群落在干扰事件后的恢复韧性。
结论
本研究评估了墨西哥东加利福尼亚湾六个沿海潟湖在2015-2016年和2017-2018年两个时期的红树林死亡率。死亡率主要与砍伐无关的原因相关。这一发现具有重要的警示意义，因为导致死亡的主要驱动因素仍未确定，这意味着这些红树林尽管受保护地位（例如拉姆萨尔湿地、重要鸟类区域），但仍处于风险之中。相比之下，乌里亚斯河口缺乏正式保护，尽管其对本地和迁徙物种具有生态重要性。
尽管红树林砍伐是非法活动，但所有地点均有发生，只是比例低于不明原因类别。有必要加强监测以防止此类活动，以确保这些物种得到墨西哥法律规定的保护。2014-2016年期间普遍的正海表温度异常，加上不良的淹没条件，影响了南部研究地点的红树林，导致了在2017-2018年调查中观察到的逐渐死亡。观察到从一个阶段到另一个阶段幼苗密度增加，表明锡那罗亚的红树林在经历2015-2016年厄尔尼诺等极端暖事件后具有恢复力。本研究呈现的死亡率和再生结果可作为未来长期研究的基线，并有助于识别这些红树林湿地中持续存在的压力源。建议在国家层面实施红树林原位环境数据的永久性精细监测，以帮助区分气候事件与其他人为和自然压力源的影响。
