《Current Opinion in Plant Biology》：Recent advances in the juvenile-to-adult phase transition
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本综述系统阐述了模式植物拟南芥（Arabidopsis thaliana）从幼年期向成年期营养阶段转变（Vegetative Phase Change, VPC）的最新研究进展。作者深入总结了以年龄依赖性miR156–SPL通路为核心的分子调控网络，探讨了该网络如何通过下游靶点精确调控叶片形态、表皮毛分布、锯齿形成等发育性状的转变。文章进一步揭示了表观遗传因子（如组蛋白修饰）和激素信号（如赤霉素、油菜素内酯）如何动态调控关键基因（如MIR156A/C）的染色质状态，从而整合内部发育程序与外部环境信号，协调植物成熟过程。最后，综述强调了该阶段转变在光合作用、资源分配、胁迫适应和抗病性等生理功能中的重要意义，将营养阶段转变定义为一个整合遗传、表观遗传、激素和生理网络的综合性发育程序。
在植物漫长的生命周期中，从幼年期到成年期的营养阶段转变是一个关键的发育里程碑。与动物不同，植物在萌发后持续产生新的器官，其营养生长阶段可进一步划分为幼年期和成年期。这一转变过程受到精密调控，确保植物能够协调其形态建成、生理适应与生殖准备。近年来，以拟南芥为模式系统的研究，极大地深化了我们对这一复杂发育过程的理解。
控制幼年和成年叶片形态的机制
叶片是植物进行光合作用和感知环境的重要器官，其形态在幼年期和成年期呈现出显著差异。在拟南芥中，幼年叶的下表面（远轴面）没有表皮毛，而成年叶的下表皮则均匀分布着表皮毛。这种差异的调控核心是一个以microRNA156（miR156）为主控开关的级联通路。在幼年叶片中，高水平的miR156抑制了其靶标基因——SPL（SQUAMOSA PROMOTER BINDING PROTEIN-LIKE）转录因子家族成员（如SPL9、SPL13）的表达。低水平的SPL又导致另一个microRNA，即miR172的水平较低，使得miR172的靶标基因，如TOE1（TARGET OF EAT1）得以高水平表达。TOE1蛋白通过与叶片远轴面极性蛋白KANADI1（KAN1）互作，共同抑制表皮毛起始关键基因GL1的表达，从而阻止了下表皮毛的产生。随着植物年龄增长，miR156水平下降，SPL蛋白（特别是SPL9和SPL13）得以积累，它们通过激活miR172基因来抑制TOE1等基因的表达，从而解除了对GL1的抑制，促使成年叶下表皮毛的生成。
除了表皮毛，叶片形状也发生深刻变化。幼年叶片通常较圆润，叶柄与叶片的边界清晰，而成年叶片则更为狭长，叶柄与叶片的边界不明显。研究表明，SPL9通过直接激活细胞周期基因CYC D3;2和CYC D3;3来延长叶片中的细胞增殖期，导致叶片伸长。同时，SPL9和SPL13还通过直接抑制BLADE-ON-PETIOLE1/2（BOP1/2）基因的表达来调控这一过程。BOP1/2蛋白能促进叶柄发育并确立叶片-叶柄边界，其表达下调延缓了边界形成，使叶片得以持续生长，最终形成成年叶特有的形态。
叶片边缘锯齿的形成是另一个成年叶标志。锯齿主要由CUP-SHAPED COTYLEDON2/3（CUC2/3）基因的活性决定。TCP4（TEOSINTE BRANCHED1/CYCLOIDEA/PCF4）转录因子可通过与CUC蛋白二聚化来抑制其活性。研究发现，SPL9能与TCP蛋白互作，从而将CUC蛋白从TCP的抑制中释放出来。因此，随着年龄增长，SPL9活性增加，CUC蛋白活性随之增强，导致了成年叶片边缘更深、更多的锯齿。
营养阶段转变的表观遗传调控
营养阶段转变的计时并非固定不变，而是受到精细的表观遗传调控，确保其在正确的时间发生。多年来的突变体筛选鉴定了多个参与microRNA生物合成和表观遗传调控的因子，它们主要作用于MIR156A和MIR156C这两个成熟miR156的主要转录本来源。
在胚胎发育和幼年阶段，MIR156A/C基因座的染色质处于开放状态。这主要由含有BRM（BRAHMA）的SWI/SNF染色质重塑复合物以及转录因子LEC2等维持，它们共同作用，确保MIR156A/C的高水平转录，使植物保持在幼年状态。同时，组蛋白去乙酰化酶HDA9与染色质量塑因子PKL（PICKLE）协同，去除激活型组蛋白标记H3K27ac，为后续的抑制性修饰做准备。
随着发育进行，抑制性染色质状态逐渐建立。B3结构域转录因子VAL1（VIVIPAROUS/ABI3-LIKE 1）和VAL2与多梳抑制复合物PRC1和PRC2协同工作。PRC1催化组蛋白H2A的单泛素化（H2Aub1），而PRC2（其甲基转移酶组分如SWINGER）则催化抑制性标记H3K27三甲基化（H3K27me3）的沉积。PKL也参与促进H3K27me3的沉积。这些修饰共同导致染色质压缩，MIR156A/C的转录被强烈抑制，miR156水平下降，从而触发植物向成年阶段转变。
此外，SWR1-C复合物（包含ARP6）介导的组蛋白变体H2A.Z替换H2A的过程也与MIR156A/C的调控相关。H2A.Z的富集与激活型标记H3K4me3的增加和抑制型标记H3K27me3的减少相关。这些复杂的表观遗传机制层层叠加，构成了一个精确的“发育时钟”，确保营养阶段转变在正确的时间窗口发生。
激素调控营养阶段转变的时机
植物的发育不仅受内在遗传程序控制，也受激素信号和环境线索的调节。多种激素被证实参与调控营养阶段转变的时机。
赤霉素（GAs）在拟南芥和玉米中均能促进营养阶段转变，其机制可能涉及降解DELLA蛋白。DELLA蛋白能与SPL转录因子结合并抑制其活性。GAs通过促进DELLA蛋白的降解，释放SPL蛋白，从而激活成年期性状（如下表皮毛形成）的表达。有趣的是，即使在miR156过表达、SPL被抑制的植物中，GAs仍能促进下表皮毛形成，这表明GA可能通过依赖SPL和不依赖SPL的双重途径发挥作用。
油菜素内酯（BRs）与年龄通路密切协调，共同调控阶段转变。BR缺陷突变体表现出阶段转变延迟。进一步研究发现，BR信号通路的关键负调控因子BIN2（BRASSINOSTEROID INSENSITIVE2）能直接与SPL9和TOE1互作并磷酸化它们，从而调节其活性。
细胞分裂素被发现可通过调节GA的代谢和信号传导来促进阶段转变，特别是通过调控GA生物合成酶GA3OX1和GA3OX2。与之相反，脱落酸（ABA）信号通路的关键调节因子ABI5（ABA INSENSITIVE5）则通过miR159–MYB33–ABI5模块延迟营养阶段转变。这些激素信号与核心的miR156-SPL通路交织，使植物能够灵活整合内源发育状态与外源环境信息。
营养阶段转变的生理功能
从幼年期到成年期的转变不仅仅是一个形态学标志，更是一种优化植物生长、繁殖和适应性的重要策略。
在生理层面，这一转变伴随着光合能力和资源利用效率的协调变化。成年植物在碳同化和分配上更具可塑性，能更有效地将资源分配给生殖结构。年龄依赖性钙信号，由环核苷酸门控离子通道4（CNGC4）介导，也被证明能影响阶段转变的时机，将细胞信号动态与发育转变联系起来。
在胁迫响应方面，成年植物比幼年植物表现出更高的叶片形态可塑性，以应对非生物胁迫（如光照、水分变化）。这意味着幼年和成年植物在生理上对环境胁迫的响应策略存在差异。
在防御方面，许多物种中观察到的、随着枝条成熟而增强的抗病性，即“年龄相关抗性”（Age-Related Resistance, ARR），被发现与miR156靶向的SPL转录因子有关。这表明营养阶段转变在协调植物防御反应中扮演着重要角色。
综上所述，营养阶段转变是一个整合了遗传、表观遗传、激素信号和复杂生理网络的综合性发育程序。它确保了植物的形态成熟与优化的生理性能及表型可塑性同步，使植物能够在多变的环境中成功生长并完成繁殖。未来的研究需要进一步阐明协调这些不同层面的调控网络，以更全面地理解植物如何智慧地规划其生命历程。
