《Annual Review of Physiology》：The Physiological Challenge of Climate Change for Free-Living Terrestrial Mammals
编辑推荐：
这篇综述通过大量野外生理学研究发现，对陆生哺乳动物而言，气候变化带来的核心生理挑战并非单纯的温度升高，而是高热量负荷、水源减少和能量摄入降低的复合效应。作者指出，异温性（heterothermy）是衡量动物生理福祉的指标，而多数大型哺乳动物的死亡更可能源于饥饿而非中暑。这挑战了仅基于实验室热暴露研究的预测模型，强调了在自然栖息地开展研究的重要性。
引言：超越单一热效应
气候变化正导致全球变暖、极端高温事件频发，对地球生物构成严重威胁。政府间气候变化专门委员会（IPCC）警告，数千种陆生哺乳动物将面临持续暴露于历史最高温度之上的危险。然而，许多预测模型聚焦于环境温度升高的直接热效应，这可能会高估风险。因为哺乳动物拥有一系列自主和行为反应以及适应性，使其能够应对热量。大约250年前，查尔斯·布拉格登博士的实验就已证明，包括人类和狗在内的哺乳动物，即使暴露在高达127°C的环境中，也能通过蒸发冷却的能力相对较好地维持核心体温。当然，在野外，太阳辐射是主要的热负荷来源，但水分充足的哺乳动物，其蒸发冷却通常可以散失来自代谢和炎热环境的总热量。此外，自由生活的哺乳动物还可以通过行为（如寻找凉爽的小气候或避开一天中最热的时段活动）来减少对蒸发冷却的需求。
尽管如此，对自由生活的哺乳动物的研究表明，它们并不总是恒温的。有时它们会变得体温过高，有时甚至会在炎热环境中体温过低。由此，核心体温会出现大的昼夜波动，即异温性。这些波动即使在具有高热惯性的大型哺乳动物中出现，也意味着它们是主动生理过程的结果。本篇综述认为，对于生活在炎热环境中的陆生哺乳动物，气候变化带来的生理挑战将主要源于热量增加、水源减少和食物可获得性降低的复合效应。
炎热环境中的哺乳动物体温调节
1. 热量中的体温调节
哺乳动物被认为是恒温动物，在一个环境温度范围内，其核心体温保持相对稳定，这个范围被称为规定性温度区。它与更窄的热中性区不同，后者是在特定实验条件下测得的，与自然环境中动物的体温调节关联不大。当环境或代谢热负荷增加时，自由生活的哺乳动物会引发一系列生理和行为反应，以从体内移除热能、重新分配热能、减少代谢产热或减少从环境中的得热。当这些反应被适当调用时，核心体温能在热负荷下重新稳定。
一种应对方式是增加干性热散失（如外周血管舒张），但这要求环境的操作温度低于哺乳动物的体表温度。操作温度（结合了太阳辐射和风的影响）在定义规定性温度区时，比环境（空气）温度更能代表环境热状况。当操作温度超过体表温度时，哺乳动物散热的唯一途径就是蒸发冷却。蒸发冷却机制主要包括呼吸蒸发散热（如喘气）和皮肤蒸发水分散失（如出汗或弄湿体表）。只要哺乳动物能够补充失去的水分，蒸发水分散失就是可持续的。如果蒸发冷却速率与得热速率不匹配，核心体温就会上升。由于Q10效应，核心体温升高时代谢率呈指数增长，带来额外的热负荷，导致体温上升加速。
一旦核心体温开始升高，哺乳动物就超出了其规定性温度区。根据体温上升的程度，它可能处于耐受区（可生存但机能下降），或进入生存区（更可能死于热病）。导致哺乳动物热病和死亡的体温并非固定值，因物种、体型而异。从实验室的猫狗到野外的羚羊、小型啮齿动物乃至蝙蝠，都记录到能耐受高达42-45°C以上的体温。
为了应对过热，哺乳动物不仅会调整自主生理，也会调整行为。行为调节通常是应对环境热挑战的首选反应之一。行为的有效性很大程度上取决于干性热散失的可用梯度。对于小型哺乳动物，洞穴等小气候是有效的避难所。大型哺乳动物虽然可用的微气候类型较少，但具有更大的热惯性和更低的质量比代谢率，因此从环境中得热更慢，代谢产热也更少。然而，体型优势是相对的。在炎热的白昼，如果小型哺乳动物不进行蒸发冷却，会迅速储热；而如果进行蒸发冷却，由于有限的体内水分储备，会迅速导致低水合状态。因此，许多炎热环境中的小型哺乳动物仅在夜间或晨昏活动。一些昼行性哺乳动物在极热天气也会将活动转移到夜间，这种行为预计将随着全球变暖而更加普遍，主要是为了保存因供应减少而宝贵的水分。
由于自然栖息地中的哺乳动物面临复杂且相互关联的压力源，并拥有一系列调节核心体温的控制手段，理解它们如何应对气候变化需要采用野外生理学的研究方法。实验室研究对于识别哺乳动物在受热时可以采用的机制至关重要，但它们只告诉我们动物“能够”做什么，而不一定是它们在自然栖息地“将会”做什么。来自圈养动物的生理数据与完全野生的同种动物的数据常常不同甚至矛盾。因此，了解哺乳动物在变暖的世界中如何调节体温的唯一途径，是通过对其自然环境中自由生活个体的测量。
2. 炎热环境中自由生活哺乳动物的恒温性
对自由生活的大型哺乳动物（>10公斤）的长期监测表明，只要它们能获得饮水，在夏季暴露于高热负荷时，其核心体温模式显示出惊人的相似性。尽管体型和系统发育差异巨大，但无论是主要夜行性的动物（如非洲狮、西部灰袋鼠）还是昼行性的动物（如蓝角马、猎豹），其核心体温在一天中的变化范围通常保持在约1-2°C以内，表现出恒温性。它们的体温通常在黎明或之后最低，在日落或之后最高。适应寒冷的物种（如叉角羚、驼鹿）在夏季也表现出类似的恒温模式。
然而，小型哺乳动物的核心体温模式似乎更多地反映了活动和热负荷的影响。例如，在夏季，黑长尾猴的腹部温度在一天中变化达2.5°C，呈现双峰分布，与它们早晨和下午的活动高峰期以及中午在阴凉处休息的行为相对应。更小的昼行性哺乳动物猫鼬也表现出类似的模式，在环境热负荷最高的午后早些时候在阴凉处或洞穴中休息。与大型哺乳动物不同，猫鼬和猴子等小型哺乳动物无法在炎热中持续进行蒸发冷却而不导致有害的脱水。因此，体型会影响核心体温模式，体型越小、热惯性越低，在暴露于上午和下午的热量时，体温上升幅度可能越大。昼行性小型哺乳动物在炎热环境中，越来越依赖于在白天获得较凉爽的微气候，以防止体温过度升高。然而，随着全球变暖，自然栖息地中的凉爽微气候可能会越来越少。
3. 炎热环境中自由生活哺乳动物的异温性
早期对骆驼、大羚羊和羚羊等标志性沙漠哺乳动物的圈养研究表明，适应性异温性是关键适应，通过白天储热减少蒸发水分散失。然而，对自由生活的大羚羊和南非剑羚的研究发现，它们将核心体温维持在约2°C的较窄日变化范围内。早期在围场中对自由活动的大羚羊和东非长角羚的测量也显示了稳健的恒温性。作者认为，圈养沙漠动物的异温性可能主要是因为它们被阻止运用全套体温调节效应器，特别是体温调节行为。
然而，对自由生活在沙特阿拉伯沙漠中的阿拉伯大羚羊的连续测量发现，在一年中非常炎热干燥的时期，其核心体温平均日变化达5°C。研究发现，异温性的程度主要不是由环境温度驱动，而是由炎热干燥时期缺乏饮水和食物供应量低导致的。另一只在同一时期暴露于相同环境、但可随意获得食物和水的羚羊，其核心体温的日节律变化范围则小得多。这表明，资源可获得性是关键。
另一个例子是土豚。当南非卡拉哈里半干旱地区的干旱剥夺了土豚赖以生存的能量和水分来源（白蚁）时，一只土豚表现出高达11.7°C的24小时核心体温变化范围。在干旱条件下，与异温性增加并行的是，土豚将部分活动期从夜间转移到下午，很可能是为了避免暴露在寒冷夜晚的高能量成本，但代价是白天觅食时增加了用于蒸发冷却的体内水分消耗。营养状况不良的土豚还会在黎明后出洞晒太阳，可能是用太阳辐射热代替代谢热来取暖。地穿山甲是另一个例子，当食物充足时，它们将核心体温维持在较窄的日变化范围内，但当猎物稀少时，它们变得异温且更倾向于昼行活动。
因此，当动物实施维持体温在较窄日变化范围内所需的控制行动时，需要拥有这些被激活的控制行动所需的资源。对于承受热负荷的哺乳动物来说，拥有足够的体内水分来支持蒸发冷却，并能够补充蒸发散失的水分，对维持恒温至关重要。如果不能补充水分，细胞外液容量减少和渗透压升高将抑制喘气和出汗。脱水哺乳动物的核心体温在热负荷下会上升得更早更快，导致其规定性温度区的上限降低。尽管脱水哺乳动物可以改变行为以改善热平衡，并减少采食量从而降低代谢率，但低水合性体温过高是摄水不足哺乳动物的常见现象。
关于气候影响的报告通常关注热量的影响，但即使在最热的环境中，哺乳动物通常在夜间也会面临热汇，在季节性寒冷时也是如此。此时，需要分配能量用于代谢产热以维持恒温。当能量摄入不足，或者能量消耗过高时，规定性温度区的下限就会升高。当环境温度降低或发生向夜空的辐射时，可用于增加代谢产热以防御体温的能量就更少。在实验条件和自由生活状态下，食物供应减少的哺乳动物中，一个常见的发现是异温性表现为低于正常的24小时最低核心体温。然而，一年中记录到的最低核心体温不一定出现在冬季。阿拉伯大羚羊、阿拉伯沙瞪羚、土豚和袋鼠的最低24小时最低核心体温都出现在炎热干燥的夏季或其结束时，那时栖息地的食物供应很低。
因此，当哺乳动物的规定性温度区因水平衡负或能量平衡负而变窄时，异温性就可能显现。这些挑战是分开的，但不一定独立。对于许多面临气候变暖和环境干燥化的哺乳动物来说，降水与食物可获得性之间的紧密联系意味着它们的规定性温度区将同时从两端变窄，与食物减少相关的下限升高，与水分减少相关的上限降低。在阿拉伯沙漠炎热干燥的夏季，羚羊表现出异温性，其特征是既有更高的24小时最高体温，也有更低的24小时最低体温。最近对野生考拉的一项研究也发现，在研究中最热的一天，当动物能量受损时，记录到了有史以来野生考拉的最高和最低核心体温。而在能够随时获得食物和水的户外围场中的其他考拉，则将其核心体温维持在更窄的日变化范围内。
事实上，当体液和能量内稳态不受威胁时，哺乳动物似乎优先考虑恒温，无论环境热负荷如何，都将体温维持在相对较窄的日变化范围内（热惯性低的小型哺乳动物除外）。这很可能是因为相对恒定（且高）的哺乳动物核心体温能带来益处。作者预测，只要拥有充足的食物和水，大多数哺乳动物将能在全球变暖下维持恒温，除了那些可能被预计会更频繁发生的局部热浪所困的个体。
体温调节作为一种竞争的内稳态系统
动物根据什么来优先处理一个内稳态过程而非其他？这似乎是依据每种情况下对动物生存能力的后果来分配优先级。尽管已知体温调节与其他内稳态系统（如体液调节）相互作用，但体温的内稳态调节在多大程度上会被其他内稳态系统竞争胜过，尚未得到太多关注，可能是因为对受限制或实验室哺乳动物的体温调节研究固化了哺乳动物是绝对恒温的观念。然而，自由生活的哺乳动物（如土豚和阿拉伯大羚羊）在面临食物和水分短缺时表现出的显著异温性意味着，在它们所处的极端情况下，动物将能量和体液系统的内稳态优先级置于体温调节之上。在哺乳动物中，用于支持蒸发散热的水分，也用于血液循环、渗透调节、废物清除和消化过程等功能。暴露于热汇的哺乳动物利用能量储存和食物摄入来产生代谢热，这与需要能量的其他系统和过程（如生长、修复、运动、维持和免疫功能）形成竞争。
面对能量不足，能量内稳态通常被赋予比体温调节更高的优先级。在24小时周期的不活动阶段降低核心体温是哺乳动物中的常见现象。许多鸟类和哺乳动物会进入受调节的低体温状态（冬眠或日蛰伏），核心体温大幅降低，从而节省大量能量。然而，放弃对高核心体温的防御以允许降低能量消耗，似乎是陆生哺乳动物常见的生理反应，并不局限于那些采用冬眠或蛰伏的哺乳动物。放松体温调节对节约代谢能量有显著好处。在Q10为2的情况下，核心体温降低3°C可使代谢率降低近20%。其机制可能与瘦素有关。
McKinley等人综述了哺乳动物体液调节与体温调节竞争的生理学。在炎热环境中，体温调节通常优先于体液调节，直到体液容量或张力达到阈值。一旦达到阈值，体液调节被赋予优先权，24小时最高核心体温因蒸发冷却被抑制而上升。在保存水分的同时，牺牲了体温调节的精确性。导致蒸发冷却抑制的信号作用于大脑。感知变量似乎是张力，而不是渗透压。独立于张力变化，低血容量也会减少男性在炎热环境中的出汗反应；牺牲体温调节的精确性有利于体液调节，可能也有利于血压调节。
在另一项调节竞争中，即体温调节与喘气动物血气pH值调节之间，体温调节往往被赋予优先权。肺泡通气不当会增加二氧化碳从血液向环境的转移，导致低碳酸血症和碱中毒。当喘气动物通过增加通气来增加呼吸道蒸发时，就会产生冲突。较大的哺乳动物进化出了将气体在粘膜（蒸发发生处）的运动与肺泡中气体运动分开的能力。这些物种通过将喘气期间增加的空气运动限制在气道死腔来分离喘气与呼吸，那里不发生二氧化碳交换。但是当环境热负荷增加，需要更高的蒸发速率时，这种分离有时无法继续，因为必要的通气高速率包括了肺泡通气。哺乳动物随后要么必须放弃进一步增加喘气，从而放松体温调节导致随后的体温过高，要么必须放弃对血液二氧化碳浓度和pH值的调节。在高热负荷下，它们放弃的是二氧化碳调节，结果是喘气动物在高热负荷下出现低碳酸血症和碱中毒。较小的哺乳动物似乎甚至在低喘气速率时也无法将喘气与碱中毒分开，因此在受热期间无法防止碱中毒。
异温性与机能表现
为哺乳动物维持相对稳定且高（接近37°C）的核心体温提出的解释包括：最佳的酶功能、在任何环境温度下的活动能力以及繁殖的优化。核心体温的昼夜节律性或近日变化可能在恒温性之前进化而来，可能是哺乳动物和鸟类中的遗迹，或为驱动其他昼夜节律起搏器而保留。体温的某些变化是负反馈控制的要求，超出正常恒温范围的变化甚至可能有一些益处。对于因体内水分减少而变得高渗或低血容量的哺乳动物，在炎热环境中的热平衡可以在高于正常核心体温范围最高值的体温下实现。较高的核心体温和体表温度有利于在可能进行干性热散失的环境中增加辐射和对流散热，或在给动物施加热负荷的环境中减少辐射和对流得热。在这两种情况下，都将节约水分，因为对蒸发冷却的需求减少了。类似地，当哺乳动物因能量不足表现出低于正常的核心体温时，体表温度降低通过减少向环境散热的速度进一步节约代谢能量。然而，这些好处可能在数量上意义不大。
虽然抑制脱水哺乳动物的蒸发冷却可能有益于防止进一步的低血容量和高渗，但低水合性体温过高增加了热损伤的风险。在实验室中，暴露于热量的脱水哺乳动物（从老鼠到狗）出现了核心体温的爆发性上升。对于暴露于热量的圈养哺乳动物（如狒狒和骆驼），在其饮水被剥夺的每一天，最高日核心体温也逐步升高。然而，几乎没有证据表明低水合性体温过高会导致大型自由生活哺乳动物的自然死亡率增加，尽管低水合确实会增加运动人类中暑的风险。在通过生物记录收集的超过25种自由生活哺乳动物（从松鼠到大象）总计超过200动物年的核心体温数据中，作者从未见过与体温过高相关的自然发生死亡。死亡很少与严重体温过高相关，且仅在与捕获相关的应激性体温过高（非自然发生）时出现。最可能的原因是，所研究的大多数动物都能通过自然或人工水坑获得饮水，或能从饮食中获得足够的结合水，因此不太可能处于危险的脱水状态。
尽管如此，关于干旱期间灾难性死亡的新闻报道正变得常见，但许多死亡事件很可能归因于饥饿而非脱水，特别是对于大型哺乳动物。事实上，在干旱条件下，饥饿似乎是大型食草哺乳动物死亡的最常见原因。应对炎热环境中植被不足，后来死亡的自由生活蓝角马和阿拉伯沙瞪羚的24小时最低核心体温在死亡前逐渐降低。在干旱期间死于饥饿的食虫动物土豚也表现出类似的体温模式。与羚羊一样，土豚的24小时最低核心体温随着它们能量匮乏加剧而降低，异温性增加，因此它们很可能没有能量分配给代谢产热。土豚最终无法提高核心体温并维持正常的近日体温节律，即使在炎热的沙漠环境中，也死于体温过低。尽管低核心体温通过Q10效应降低了组织能量周转，从而减少了对食物或身体组织代谢能量的需求，它们仍然死于饥饿。由于Q10效应的好处，很容易认为低体温是兼性的，即由体温调节系统为实现其代谢益处而实施。但这更可能是由代谢能量获取不足引起的，因此是不可避免的，而非主动实施。
尽管异温性在短期可能具有适应性，但作为能量和水分不足的标志，意味着它可能与自由生活哺乳动物的健康度下降相关。当核心体温超出规定性温度区时，更可能发生生理功能障碍，其受损程度取决于超出规定性温度区的程度和持续时间。恒温性是否能预测自由生活哺乳动物更高的健康度，需要对核心体温和生命史特征进行长期测量。在野生兔子的一个此类数据集中，作者发现繁殖季节的怀孕次数与繁殖前核心体温节律的24小时变化范围呈负相关，与最低24小时核心体温呈正相关。可能的解释是，那些能获得食物的个体身体状况最佳，适合繁殖。这一发现，加上哺乳动物身体状况不良时和死亡前异温性增加的证据，促使作者提出，核心体温24小时节律的日变化范围可以作为生理福祉和健康度，特别是大型哺乳动物健康度的指标。恒温性是营养良好、水分充足且无能量受损的自由生活哺乳动物的特征，而异温性通常是动物处于危险之中的标志。
气候变化对哺乳动物的影响
气候变化对陆生哺乳动物的生理挑战远不止环境温度升高对其体温调节的直接影响。特别是，任何功能障碍与全球地表平均温度升高的关联，都不太可能与气温升高几度对体温调节能力的影响有关。全球变暖增加了极端高温事件的频率和强度，这些事件与一些暴露的小型哺乳动物（如果蝠）和鸟类的死亡有关。然而，只要能够补充蒸发冷却失去的水分，并能实施适当的行为调整，大多数自由生活的哺乳动物在炎热环境中能保持相对良好的恒温性，并可能在全球变暖下继续如此。维持恒温性（以及较宽的规定性温度区）还需要哺乳动物在处于热汇（如大多数夜间以及季节性的白天）时有足够的能量来产生代谢热。在哺乳动物可能受全球变暖威胁的炎热环境中，水分和食物不足往往同时发生，导致异温性和活动模式的改变。食物和水分的可获得性及质量正在因降雨模式变化（包括更频繁和极端的干旱）、物候错配、日益增加的野火以及气候变化对食物网的整体影响等因素而受到干扰。随着气候变化发生的其他环境变化也可能影响哺乳动物的机能和生存，包括病原体传播、竞争和捕食关系变化，以及合适缓冲微气候数量的减少。此外，与气候变化并行，生物多样性还受到栖息地丧失和破碎化、农业扩张、污染、入侵物种和过度开发等威胁。哺乳动物正受到这个变化世界中多种压力源协同效应的影响。
哺乳动物应对不再适宜环境的一种方式是迁移到更适宜的栖息地。然而，即使有更适宜的栖息地，许多哺乳动物的迁移也会受到人造迁移屏障、栖息地破碎化和所需长距离的限制。迁移能力还受物种功能性状（如体型大小、饮食广度、繁殖力、寿命）的影响。在已发生的分布范围变化中，许多变化的方向与基于气候变化的预期并不一致。要更好地了解全球变暖下的环境变化如何影响和将影响哺乳动物的机能和生存，无论它们是留在原地还是改变栖息地，唯一途径是通过测量来深入了解个体对多变压力源的敏感性和反应。
这类研究需要在自然环境中对多个个体动物进行生理变量的测量，持续数十年或更长时间。由于生理性状对物种、种群或个体并非固定不变，研究种内和个体间的生理变异也很重要，例如比较幼体和成年哺乳动物、不同社会地位个体的生理状况，以及生殖需求（如妊娠和哺乳）的影响，并需在大地理尺度上进行。生物记录技术的进步，以及粪便中糖皮质激素代谢物测量、无人机获取生态生理数据等其他非侵入性技术，使研究者能够从进行正常日常活动的自由生活哺乳动物身上获得洞见。研究人员还需要准确描述动物当前和未来将暴露的微气候，这远不止气温和相对湿度等宏观气候变量，以便了解动物的热负荷以及热庇护所的适宜性将如何受气候变化影响。生物物理模型能够捕捉生物与其微气候之间的热量和水平衡以及其他能量和质量交换的方面，也可用于更好地理解和预测气候变化将如何改变物种的行为、物候、生存、分布和丰度。虽然所需的研究将受益于多学科方法和合作，但所需的研究和技术完全属于生理学家的领域。
