《Annual Review of Entomology》：Life-History Evolution of Insects in Response to Climate Variation: Seasonal Timing Versus Thermal Physiology
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这篇综述深入探讨了昆虫应对气候变化的两种主要适应性进化策略。通过对大量文献的回顾和数据分析，作者揭示了一个关键发现：相比起生活史特征（如发育速率、体型大小）及其热可塑性的进化，昆虫通过光周期反应调控季节性物候（如滞育诱导）的进化是一种更普遍、更可预测的适应模式。这提示，在预测未来气候变化对昆虫的影响时，对季节性定时的进化理解可能比单纯的热生理适应更为重要。
生理温度适应与生活史特征
生命史理论认为，生物体生命周期事件（如生长、成熟、繁殖）的安排是其一生中所做战略决策的结果。气候变量（如温度、降水和湿度）的时空变化是生活史策略自然选择的主要来源，对于昆虫这样的变温动物尤其如此。昆虫几乎所有的生理过程都至少在一定程度上依赖于温度，这导致其对环境温度的生活史反应存在丰富的表型可塑性。例如，降低温度通常会导致节肢动物成虫体型可塑性增大（即“温度-体型法则”），并延长卵到成虫的发育时间。然而，理论预测生物体耐受和偏好温度的范围会进化，以与其环境中经历的温度相匹配。事实上，物种间通常存在可观察到的进化差异，表明物种受温度影响的程度不同。此外，物种内部通常也存在显著的遗传变异，表明热可塑性可以进化，有时甚至在生态时间尺度上也能发生。这一发现表明，自然选择可能会改变重要生理和生活史特征的温度依赖性，从而为适应气候变化提供了一条途径。
通过光周期反应实现生活史的季节性适应
大多数生物体都会经历某种类型的气候季节性变化，这种变化也会驱动生物资源和相互作用的关联变化。因此，季节性是一种高度可预测的气候和其他生态条件的时间变化形式。对季节性的适应要求生物体能够利用有利季节，避开或减轻不利季节的影响，并适当地安排其生命周期中各个阶段之间的转换时间。这对于昆虫来说尤其重要，因为大多数物种使用某种形式的休眠来抵御恶劣条件。在温带昆虫中，减轻不利冬季影响的典型适应方式是在寒冷条件开始之前进入滞育。然后，个体保持滞育状态，直到不再有提前发育的风险，最终在热条件再次变得适宜时重新开始发育和繁殖。尽管热条件和生物资源的变化可能是生命周期定时的主要选择来源，但温带昆虫通常已进化到利用光周期作为季节性变化的信号。光周期提供了几乎无噪声的季节性定时信息，使昆虫能够适当地安排滞育。对光周期的敏感性通常遵循一个阈值函数，在特定的光周期下，个体进行非滞育发育，而在其他光周期下，它们则进入滞育。这个阈值函数的拐点被称为临界日长(CDL)，通常被用作评估种群或物种间光周期反应遗传变异的指标。这种类型的光周期可塑性允许特定基因型在温暖的夏季月份进行无滞育发育，同时诱导在季节后期活动的个体进入滞育。滞育的兼性诱导使得昆虫种群在特定年份内能够产生多个世代，而CDL的遗传变异通常与化性变异密切相关。
两种适应模式
有利季节的温度变化可能对生活史特征的热可塑性施加强大的选择压力，而活跃季节末期的温度变化则对滞育诱导的光周期调控施加选择压力。值得注意的是，这两种选择压力相互作用。一方面，光周期反应的进化响应可以保护生物体免受不利温度的影响。另一方面，热可塑性的进化响应又可以放松对物候变化的选择压力。因此，我们预计这两种相互作用的适应模式会对缓解气候变异性的最优生活史策略施加相关选择。然而，对热生理的选择与对光周期反应的选择的相对重要性尚不清楚。
热性能和光周期反应在选择实验中的进化
使用人工选择或实验进化来研究热反应规范进化的实验已在许多物种上进行。这些实验提供了一个原理证明，表明自然选择如何塑造生活史中的热可塑性。一项最近对变温动物此类实验的元分析比较了经过热选择的进化种群与对照种群的热反应规范，从而量化了热适应。结果显示了对热选择的普遍积极反应，其中测定温度的适应度估计值在选择后增加。此外，实验室中的热选择也能够改变反应规范的形状，以至于对较高温度的适应通常导致在较冷温度下的适应度降低。这些结果共同表明，在相对较短的时间跨度内，选择有能力改变生活史特征的热敏感性，并且在不同热条件下表现之间可能存在遗传权衡。不同类型的探索滞育诱导和持续的光周期反应进化潜力的人工选择实验已在所有主要昆虫目的物种上进行。它们通常表明，这些季节性适应在实验室实验中可以相对快速地改变。例如，对果蝇Drosophila montana生殖滞育光周期诱导的人工选择表明CDL快速变化。同样，对无滞育和滞育发育的双向人工选择导致了pitcherplant蚊子和菊方翅萤叶甲在数代内光周期可塑性的进化。总而言之，这些例子表明，热反应规范和光周期反应规范都有潜力在实验室中响应定向选择而相对快速地进化，这表明自然种群中存在可推动野外快速进化的现存遗传变异。
响应近期气候变化的生活史进化
温度升高正在改变季节性和物候的模式，这一趋势预计在未来会进一步加剧。在近几十年来昆虫丰度大幅下降的背景下，人们对气候对昆虫种群及其生活史的影响越来越感兴趣。然而，要检测和估计自然种群中的表型进化，有必要在几年甚至几十年内重复测量相同种群的性状可遗传变化。在昆虫中，这类研究相对罕见，因为它们需要在较长时间内重复进行受控的共同花园实验。尽管如此，仍有一些值得注意的例子，由Bradshaw和Holzapfel对北美W. smithii种群的研究开创。作者证明，通过一系列纬度分离种群的滞育诱导CDL测量的生命周期光周期调控，普遍发生了向典型南方种群所具有的较短CDL的遗传转变。这种转变可能代表了对气候变暖的适应性进化，因为较短的CDL会导致更长的生长季节和更晚的滞育诱导日期。令人惊讶的是，这种进化变化在野外仅5年的进化过程中就可被检测到。此后在其他昆虫中也发现了类似的结果，表明生命周期调控的光周期反应变化可能是对气候变化的一种常见进化响应。然而，随着时间的推移，生活史特征的进化变化也有记录。例如，黄粪蝇显示出基于遗传的体型减小，而对冬蛾的一项研究发现卵发育速率降低。后一个例子可能罕见地展示了气候变化如何导致发育速率热可塑性的进化。这种响应似乎也与物候变化的选择有关。也许最极端的例子来自最近一项对果蝇的研究，该研究显示在单个季节内对气候波动的快速生活史适应的证据。
响应空间气候变异的生活史进化
气候和季节性在空间上变化很大，这种变化在纬度梯度上尤其可预测。对昆虫生活史进化的研究长期以来一直探索气候的这种纬度变化。在许多情况下，研究人员利用这种空间变化，通过所谓的“空间对时间替代”来探索当前气候变化的可能影响。有大量文献探讨昆虫物种间生活史进化的热生物学。特别是，物种和地理位置上热耐受极限的变异已被充分研究。昆虫以及广义上变温动物的一个普遍模式是，在物种水平上，较低的热耐受极限在不同气候区域间表现出比较大的热耐受极限更强的适应性变异。因此，许多研究人员得出一致结论，即在应对全球变暖的过程中，CTmax快速进化的空间可能有限。尽管如此，人工选择实验表明，果蝇种群拥有加性遗传变异，允许在实验室中成功进化出更高的耐热性，即使这可能仍不足以跟上未来预测的温度上升。此外，由于一年中最热时期的气温在所研究的典型地理区域间变化较小，CTmax的相对温和分化也可能部分是由于跨地理区域的相似选择压力所致。探索物种内热耐受纬度变异的研究提供了与物种间比较类似但较弱的模式。例如，在我们为定量分析回顾的有限数据中，我们分别找到了四个和八个双翅目物种的热耐受和冷耐受的纬度变异估计值。观察到的渐变群变异在物种间并不一致，尽管冷耐受的渐变群稍微更一致，并且趋向于在更北的种群中更高。此外，许多昆虫研究探索了发育速率、体型及其热可塑性在纬度上的进化。然而，关于自然选择应如何影响昆虫发育速率、体型和温度依赖性的预测并不总是直截了当。一个普遍的预期是，由于平均温度和昆虫生长季节的长度都随着与赤道距离的增加而减少，自然选择应有利于生活在较高纬度种群的更快发育速率和最大化在较冷条件下生长的热可塑性。这种相当频繁观察到的模式被称为反渐变变异或遗传补偿，因为跨纬度的遗传适应抵消了温度对生长和发育速率可塑性的直接影响。由于生长和发育时间缩短，预计昆虫的成虫体型在远离赤道时应变小。然而，假设生长和发育速率具有不同热可塑性的生理模型预测，在某些情况下昆虫应在较冷的纬度生长到更大的体型。对昆虫物种内体型纬度渐变群的研究确实发现了支持这两种模式的证据。由于光周期在纬度上可预测地变化，预计自然选择应有利于季节性定时的纬度变异，以响应日长。事实上，许多例子证明了昆虫光周期反应的局部适应，特别是滞育诱导的可塑性。最常见的模式是滞育诱导的CDL随着纬度增加，这表明具有较短生长季节的较北种群通常在一年中更早进入滞育。CDL的纬度渐变群可以在引入物种、殖民城市区域的物种以及因气候变化而扩大其分布范围的物种中相对快速地进化。现有的证据表明，诸如发育速率、体型及其温度依赖性等生活史特征，以及季节性生命周期调控的光周期可塑性，确实会在空间上进化，并且在某种程度上也会随着正在进行的气候变化而进化。然而，目前仍不清楚自然种群是否更可能通过热可塑性的变化、季节性活动的调整，还是两者兼有来适应。
对光周期反应、生活史和热可塑性的纬度渐变群分析
文献检索和分析的完整细节可参见补充材料。简而言之，我们寻找已发表的共同花园数据集，这些数据集量化了CDL的纬度渐变群，以及生活史特征、体型和发育速率的平均值和热可塑性。我们发现大多数物种的CDL随纬度增加，表明靠近极地的种群已经适应了这些地区通常更长的夏季光周期。根据CDL估计，我们还计算了每个种群所在地滞育开始的年平均序日。平均滞育开始日随着纬度增加而显著减少，表明靠近极地的种群通常在一年中更早进入滞育。这些发现与其他研究的结果一致，并表明跨昆虫目存在强烈且一致的光周期反应进化模式。相比之下，在同一组物种中，我们发现所调查的任何生活史特征都没有一致的纬度效应。这一发现与反渐变适应是昆虫生活史纬度渐变群进化的主要假说之一的观点形成对比。然而，重要的是，数据中有许多生活史渐变群的实例。事实上，纬度解释了观察到的物种内种群分化在平均发育速率和体型方面的相当大一部分。但我们没有发现体型或发育速率热可塑性的一般模式。样本量在这些比较中是有限的。总体来看，这些发现表明，支撑季节性定时的机制跨目可预测地进化。相比之下，虽然生活史特征经常进化，但其模式在昆虫中并不一致，并且仍然难以预测。一个重要注意事项是，我们能够同时找到光周期反应和生活史数据的物种数量仍然相对较少，并且我们无法在物种内生成重复测量。然而，通过仅纳入那些已估计了生活史和滞育诱导CDL纬度变异的物种，我们可以评估两种生活史策略适应模式的相对可能性。尽管这减少了我们分析中的物种数量，但结果仍然揭示了CDL和平均滞育开始日期的非常强烈的模式，而在其他特征中没有一致的模式。结合已记录近期气候变化导致的进化变化的有限例子，我们有理由假设光周期反应的这种更高的可预测性也适用于预期的未来气候变化。进化变化可预测性的差异可能有几种解释。与生活史特征相比，对CDL的选择可能更强，并且更少依赖于因物种和地理位置而异的其他生态环境。例如，行为性体温调节的变异可能影响对温度变化的暴露程度，并缓和对生活史特征热可塑性的选择。同样，也许与我们的分析更相关的是，季节性生命周期调控的进化变化被认为可以减轻对热敏感性的选择。如果选择通常偏爱一种季节性调控，这种调控始终将生命周期的活跃部分暴露在一年中不同地点热条件最相似的时期，从而减少跨空间的热选择差异，就会出现这种相关选择。毕竟，这是昆虫滞育的主要适应性功能之一。也有可能，与CDL相比，生活史特征热可塑性的现存遗传变异量通常较低，这将限制对选择的响应。然而，一些研究表明生活史特征热可塑性存在显著的遗传变异，这表明这可能不是观察到的模式的唯一解释。还有可能，即使生活史特征及其热可塑性具有显著的遗传变异，这些不同性状遗传结构的一般差异也会影响它们的进化能力。例如，对生活史特征及其热可塑性的选择可能会影响许多具有强多效性效应的基因，这可能导致其他性状的相关进化，并在自然环境中产生适应不良的影响。在自然环境中，如果遗传变化影响温度依赖性的一个方面，也可能会影响其他重要生理过程的温度依赖性，那么这种相关效应很可能会降低响应较高平均温度的进化速率。相比之下，影响光周期反应的基因可能具有较少的系统性效应，因此受到较少的多效性约束。事实上，几项研究已经发现了支持滞育诱导种内变异的主要效应位点。然而，一些研究表明光周期反应在遗传上高度复杂，而其他研究表明滞育诱导和生活史可能通过连锁或多效性在遗传上相关。向极地范围扩张是正在进行的气候变化最常见的效应之一。考虑（重新）分布昆虫跨纬度的普遍过程可能为为什么CDL的遗传渐变群比这里检查的任何其他特征都更可预测提供了另一种解释。当昆虫跨纬度殖民新地点时，它们现有的热适应可能是决定它们能否成功建立的主要因素。这意味着，当热条件变化到足以允许种群正增长时，它们可能会殖民新地点。如果是这样，在这些新殖民地点，对快速热适应的选择最初可能相对较弱。相比之下，所有跨纬度的扩张都将不可避免地意味着昆虫暴露于新的光周期变化机制，如果非最佳的CDL不妨碍建立，新环境将始终对光周期可塑性和CDL施加选择。我们整理的数据中呈现的纬度快照可能是这一过程的反映。
结论
几项研究表明，昆虫可以通过热生理的进化或季节性活动的转变，相对快速地进化以响应气候变化。我们的综述表明，光周期反应的变化，即通过利用光周期信号调整生活史转换的时间，是各种昆虫物种适应气候变异的一种可预测的方式。相比之下，虽然生活史特征经常进化，但几乎没有证据支持一个在物种间广泛成立的普遍模式。在气候适应的背景下，季节性定时的进化因此成为一个比热条件的生理适应更可预测的因素。因此，我们更新的综述和对响应气候变异的生活史进化更正式的分析，为Bradshaw和Holzapfel的陈述提供了依据：重要的是季节性定时。由于光周期反应的进化可能导致物候不匹配并影响物种相互作用和生态系统功能，这些进化变化可能对自然系统的结构和恢复力产生重大影响。因此，我们的综述为预测未来气候中昆虫物候变化及其相关后果的能力提供了一些希望。然而，专性一化性以及热带昆虫可能较少依赖光周期可塑性进行季节性生命周期调控和滞育诱导。这些昆虫可能反而更多地依赖温度变化来进行生命周期调控，并且可能更可能在与气候的空间变异相关的生活史和热可塑性中显示出可预测的渐变群。此外，尽管季节性生命周期调控进化相对快速，但许多昆虫种群最终将在其生命周期的重要阶段面临显著更热的条件。在这方面值得注意的是，我们的分析严重偏向于具有良好扩散能力的陆生物种，而水生物种和那些通常生活方式更固定的物种则未被代表。这类物种可能特别容易受到气候变化的影响。因此，许多昆虫中表现出的较慢进化和有限的上热耐受极限适应性驯化空间显然是令人担忧的。预测气候变化将如何影响昆虫生活史对于减轻生物多样性丧失和害虫爆发至关重要。目前的统计预测模型表明，气候变暖将通过温度对生物速率的影响导致昆虫生活史的确定性变化，从而导致温带地区的范围扩张和丰度增加，但热带地区种群减少。然而，这些预测的准确性可能较差，因为它们没有考虑进化响应。例如，最近一项对四纹豆象的研究表明，在实验室中不到十年的高温生活史适应，与简单的统计预测相比，几乎使其对农业的预测成本增加了一倍。这里分析的物种中观察到的生活史进化的不可预测性，增加了预测昆虫生长速率和分布范围响应将是一个重大挑战的观点。我们的综述强调了未来工作的四个关键领域，这可能有助于解决这个问题。首先，滞育诱导、生活史和各种生理反应的渐变群已在共同花园实验中测试过的物种数量仍然很少，存在分类学偏差，并且很少在物种内重复。未来的研究应力求缩小这一差距。其次是需要在更多自然种群中进行原位适应气候变化的研究。第三，研究光周期反应、生活史和热生理的遗传结构将为自然种群的进化能力提供关键见解。最后，描述自然种群内部和之间光周期反应和生活史特征的遗传变异的研究，应将这些估计与其适应性后果的测量结合起来。
