《Annual Review of Entomology》：Transient Microbes in Insects: Fleeting but Functional
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本综述挑战了传统观点，系统性地探讨了昆虫肠道中短暂存在、来源于环境的微生物（瞬态微生物）如何突破“短暂即无用”的偏见，在营养合成、免疫增强、毒素降解等多个方面为宿主提供重要的功能性益处。文章从定义、案例、模式到未来方向，为理解宿主-微生物互作的多样性与生态进化意义提供了新框架。
引言：超越稳定核心菌群的视角
长期以来，对动物肠道菌群的研究范式深受哺乳动物模型影响，强调那些在肠道内长期稳定、高丰度存在的核心微生物群落的功能。这种视角在研究昆虫——地球上最多样化和最丰富的动物类群——的肠道菌群时，可能带来偏差。大多数昆虫并非真社会性昆虫，它们通常拥有多样性和组成变化都更大的肠道微生物群落。一个重要驱动因素是，许多昆虫的肠道微生物部分或全部来源于环境，这些微生物可能是瞬态的，在数小时、数天、一个发育阶段或一个世代内即穿过宿主。尽管文献中越来越认识到瞬态微生物的存在，但它们常被假定为共栖的、对宿主无功能的。这篇综述旨在重新审视这一假设，通过探索瞬态微生物的不同定义，并回顾来自多种昆虫系统的研究成果，证明“瞬态”并不总是排斥，在某些情况下甚至使得环境获得的微生物能够对宿主适合度做出重要贡献。
定义核心菌群与瞬态菌群
核心菌群指的是一组与特定宿主稳定关联的微生物物种，不受外部因素影响。然而，宿主与微生物之间的瞬态互作在自然界中无处不在。文中区分了两种不同尺度的瞬态性：代际瞬态和代内瞬态。
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代际瞬态：微生物不在宿主代际间直接垂直传播，但一旦进入宿主肠道便会持续存在。例如，许多半翅目蝽类依赖于伯克霍尔德菌属（Burkholderiasensu lato）细菌提供营养，这些细菌并非由亲代传给子代，而是由若虫从土壤等环境源中摄取，随后在个体整个生命周期的中肠特化部位持续存在。
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代内瞬态：微生物在宿主肠道内存在时间更短，可能在数小时内穿过，或仅定殖于一个生命阶段（如仅存在于成虫肠道而非幼虫肠道）。例如， ingested 的细菌可以在草地贪夜蛾（Spodoptera frugiperda）和玉米穗虫（Helicoverpa zea）的肠道内建立种群并持续多个幼虫龄期。某些微生物甚至可能在肠道内不繁殖，只是穿肠而过，例如在蚊子中。但即便是非复制型的穿肠微生物，只要被持续摄入，宿主仍可能获益，如豆蝽（Riptortus pedestris）中，与营养共生菌亲缘关系很近的另一种伯克霍尔德菌可穿过肠道屏障，通过免疫启动（immune priming）诱导病原体保护，但此保护作用依赖于持续摄入。
跨昆虫类群的瞬态菌群案例研究
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双翅目：蚊与蝇
蚊子肠道菌群是瞬态但功能重要的典型。其微生物来源于环境，并在生命周期中不断变化。幼虫肠道菌群因持续摄入水和有机物而高度可变，围食膜（peritrophic matrix）限制了微生物与中肠上皮的接触，幼虫蜕皮时肠道内衬的更新也导致了菌群组成的频繁变化。然而，活细菌对幼虫发育至关重要：无菌（axenic）幼虫在自然条件下无法蜕皮超过一龄，因为缺乏菌群衍生的营养物质（如B族维生素）。在 metamorphosis 期间，大部分幼虫肠道细菌被排出，成虫从环境中快速获得新的菌群。成虫肠道环境更稳定，但菌群在消化 blood meal 期间仍会发生更替。这些微生物在成虫适合度中扮演关键角色，包括辅助消化、产生活性物质、抵御病原体和提高产卵量。其他双翅目昆虫，如果蝇，其肠道菌群也高度受环境因素影响，表现出显著波动，但瞬态菌群仍可通过调节免疫、改善营养吸收、助益抗逆性等方式增强宿主适合度。
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鳞翅目：蛾与蝶
鳞翅目已成为缺乏稳定微生物组的动物范式，其多个瓶颈（如蜕皮、变态）阻碍了稳定肠道群落的建立。幼虫肠道菌群主要从食物和当地土壤获得。尽管其菌群常被认为是功能无关的，但许多研究表明肠道微生物能通过助益消化、营养、毒素降解和免疫来显著提高幼虫适合度。例如，在草地贪夜蛾和玉米穗虫中，摄入的细菌可经历多个幼虫龄期，其滴度与宿主适合度正相关。摄入叶际相关细菌群落也能改善舞毒蛾（Lymantria dispar）幼虫的适合度，这可能是通过解毒寄主植物的防御性化学物质实现的。成虫蝶类的肠道菌群则主要来源于环境，目前记载的其菌群的有益效应有限，但成虫微生物组可能对幼虫表现具有跨代效应。
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鞘翅目：甲虫
许多甲虫，如赤拟谷盗（Tribolium castaneum），拥有主要来源于环境、瞬态的肠道菌群。其微生物组从它们生活的面粉中获得，并能经历变态持续存在。微生物组组成因面粉类型、甲虫密度和环境条件而异。该微生物组能提供适合度益处，包括更高的繁殖力、更高的卵存活率、延长的寿命和减少的幼虫同类相食。但这些益处仅来自于祖先资源（小麦粉）中的微生物。
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半变态昆虫：半翅目
半翅目蝽类是理解代际瞬态的优秀模型。数千种半翅目昆虫与伯克霍尔德菌属（尤其是Caballeronia属）细菌存在共生关系。以豆蝽（R. pedestris）为例，比较转录组学表明细菌可将昆虫的含氮废物回收为维生素和必需氨基酸。缺乏共生菌会导致宿主生长停滞、死亡率增加、对病原体易感、不育和体重下降。尽管依赖Caballeronia，但这些昆虫并不将共生菌传给后代。相反，低龄若虫必须从环境（常为土壤）中摄入共生菌。昆虫有一套精密的系统从其他环境细菌中筛选Caballeronia。由于这种关系的环境获得性，这些昆虫能与多种不同的伯克霍尔德菌菌株/物种广泛结合。在波动环境中，这可能是适应的。例如，在喷洒杀虫剂 fenitrothion 的田地中，自由生活的Caballeronia进化出降解农药的能力，豆蝽获得这些细菌后即获得了农药抗性。在同一系统中，另一种非特化的、高度瞬态的伯克霍尔德菌（与共生菌亲缘关系很近但不在肠道内建立）可随土壤被摄入，并通过免疫启动提供病原体抗性，但这种保护作用依赖于持续摄入。
文献中浮现的概念性模式
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缺乏社会性时，全变态昆虫发育可能倾向于瞬态的宿主-菌群互作：许多昆虫的生活史（如独居、亲代与子代接触少、蜕皮、变态）中存在多个阻碍微生物在肠道内持久存在的瓶颈，导致每个世代至少发生一次菌群的几乎完全更替，从而倾向于依赖瞬态微生物的功能。
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不同环境促进不同程度的微生物瞬态性：许多昆虫所利用的环境（如水体、土壤、发酵食物、粪便）富含潜在的有益微生物，减少了跨代高保真传播的需求。对于依赖功能冗余度高（如B族维生素合成）的微生物服务、且生活在富含潜在伙伴环境中的宿主，可能几乎没有进化出稳定传代共生关系的选择压力。
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瞬态性为宿主与多样微生物伙伴结合提供了机会：拥有瞬态、环境衍生菌群的宿主，能在分类学和功能上与大量潜在伙伴结合。这使宿主有机会获得适应局部条件或具备新功能的伙伴，但也伴随着获得劣势伙伴的风险。
- 4.
瞬态互作导致双方伙伴在自由生活与共生状态间循环：与具有显著自由生活阶段的微生物结合的一个独特益处，是能够利用微生物对新的或变化条件的快速适应。由于其更短的世代时间，细菌能比昆虫更快地适应。与稳定传代的伙伴不同，自由生活的细菌经历着独立于宿主的选择，使得昆虫能获得更适应当地条件或提供新颖、局部相关功能（如农药降解）的伙伴。
- 5.
昆虫代表瞬态微生物多样且高度可移动的栖息地：昆虫消化道的多样结构和理化条件创造了可被不同微生物利用的生态位，可能促进了分类学上瞬态但功能一致的微生物群落的维持。从微生物角度看，昆虫的多样性和丰富度可能促进了那些普遍适应定殖昆虫肠道的微生物的进化。
- 6.
肠道微生物瞬态性存在于多个尺度，且一种昆虫可经历所有尺度：例如，半翅目蝽类既拥有代际瞬态但在其整个生命周期持续存在的Caballeronia，也受益于高度代内瞬态、穿肠而过但不复制、可诱导免疫启动的伯克霍尔德菌。
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瞬态结合具有情境依赖性：摄入的微生物在肠道内的持久能力及其对宿主的功能性影响，可能取决于宿主饮食、摄入时的发育阶段、已存在的微生物（优先效应）以及微生物的相对竞争能力。
未来研究方向
为理解瞬态、环境获得性菌群何时及如何影响昆虫的表现、生态和进化，未来研究需要：1） 有意地同时调查肠道微生物的来源和功能；2） 在DNA测序方法之外，结合使用培养分离株的实验操作、基因表达和代谢活性证明、显微镜观察等方法，无菌和限菌饲养系统至关重要；3） 系统研究构建多样昆虫菌群群落组装和稳定性的生态力量；4） 表征菌群所来源的源库；5） 尽可能使用野外采集并在更自然环境下维持的动物；6） 仔细对照以区分瞬态微生物与污染物；7） 研究瞬态肠道微生物互作是否足以影响宿主种群生态和进化；8） 探究瞬态互作如何在进化时间尺度上发展成更永久的关系。
结论
我们可能低估了环境获得性微生物在一些昆虫肠道菌群中的功能重要性。与稳定、常驻的菌群结合，还是与更瞬态的菌群结合，会施加不同的成本与收益。在稳定栖息地中需要特定（且通常是罕见或分类学上限定的）微生物功能的宿主，与可遗传共生菌的持久伙伴关系风险更低。然而，如果宿主被潜在伙伴持续包围且不需要特定伙伴，依赖瞬态微生物可能更容易。这在波动的环境中可能是有益的，便于获得适应当前条件并拥有局部相关功能的微生物伙伴。假定核心微生物组必须存在，可能会忽略瞬态菌群影响其宿主的潜力，以及微生物功能冗余的可能性。认识到瞬态微生物互作在不同类群中的普遍性和潜在影响，将带来对肠道菌群更全面的看法，增强我们对其生态和进化角色的理解。
