《Annual Review of Entomology》：Pollinator Bees in China: Diversity, Function, and Conservation
中国传粉蜂类的多样性、功能与保护综述
1. 引言
蜂类（Hymenoptera: Apoidea: Anthophila）被广泛认为是自然界最重要的传粉者。它们的传粉服务不仅与全球主要作物的生产紧密相连，从而关系到粮食安全，还构成了生态系统健康与稳定的基础。除了提供食物，蜂类传粉还为人类带来了均衡饮食、医药和建筑材料，甚至艺术灵感等多重益处。在更宏观的尺度上，蜂类通过与植物、寄生蜂等其他营养级群落的相互作用，参与维持生态系统的健康与稳定。鉴于植物与蜂类漫长的协同进化史，它们通过对开花植物施加自然选择，在驱动植物多样化和进化方面扮演着重要角色。
管理蜂类（managed bees），如西方蜜蜂（Apis mellifera）和东方蜜蜂（Apis cerana），长期被用于作物授粉，而野生蜂类（wild bees）日益被视为补充性甚至更优越的传粉者。不幸的是，在全球生物多样性危机的背景下，蜂类在世界范围内受到威胁，表现为地理分布范围缩小、种群/群体衰退、物种丰富度下降甚至局部灭绝。这些损失对人类福祉构成风险，同时也呼唤全球性的行动并激励研究以保护传粉蜂类。
本综述聚焦于栖息在中国的蜂类，这个国家地形复杂、气候和生境变异巨大、可耕地有限且以小农农业为主导、并拥有庞大的人口。我们旨在阐明当前对其多样性、功能和保护的理解，同时突出其与欧洲、北美等研究更深入地区进展相比的独特性。此外，我们讨论了关键的知识缺口，对未来有前景的研究领域提供了见解，并倡导在中国及更广阔的亚洲范围内加大对蜂类保护的投资。
2. 中国传粉蜂类的多样性
2.1. 物种多样性与分布
现存蜂类是一个单系群昆虫类群。迄今为止，全球已描述超过21,000种蜂类，主要集中于干旱和温带地区。它们被分为七个科：Apidae、Megachilidae、Andrenidae、Colletidae、Halictidae、Stenotritidae和Melittidae。其中，中国拥有除Stenotritidae蜂科以外的所有蜂科。
中国已记录约70个属、1,400种蜂类，使其成为继美国、墨西哥、巴西、土耳其和澳大利亚之后物种第六丰富的国家。与全球格局相似，中国的Apidae科包含物种最多（约400种），Melittidae科最少（约25种）。尽管有这些努力，但中国动态且高度异质的环境预示着相应丰富的蜂类生物多样性。作为对比，陆地面积大致相当的、研究更深入的美国拥有超过3,600种蜂类。中国出乎意料的低物种丰富度，部分可归因于本地研究者开展深入研究的历史相对较短。蜂类鉴定的困难是另一个复合因素，而许多模式标本保存在中国境外，本地研究者难以获取，这加剧了鉴定的难度。因此，随着跨国合作的建立和物种界定更加清晰，我们预期会发现许多额外的新物种和国家新记录。
2.2. 多样化与适应模式
蜂类拥有漫长的进化历史。现有研究表明，冠群蜂类起源于白垩纪早中期位于冈瓦纳大陆西部（即现今的南美洲和非洲）。在向北扩张过程中，蜂类在始新世殖民欧亚大陆，除Stenotritidae科外，所有蜂科在新近纪已在亚洲建立。鉴于动物区系的古老性及其与其他主要大陆板块的连接性，中国的蜂类区系与北半球其他大陆相对相似。
遗憾的是，目前缺乏关于中国蜂科多样化的综合性研究，也没有针对特定科（如Apidae）的研究。不过，仍有一些系统学研究。基于在中国采集的集蜂亚科（halictine bees）样本，Homalictus属或亚属被归入Lasioglossum属，重新定义的Lasioglossum属包含了所有翅脉远端弱化的集蜂亚科蜂类。主要利用来自中国的样本，Sun等人重建了熊蜂（Bombus）的亚属分类并探讨了该类群的基因组特征。其他研究也关注了蜂类、集蜂科或蜜蜂科的亲缘关系，但并未突出中国的蜂类。
更多的研究在更精细的尺度上开展，通常聚焦于众所周知的Apis或Bombus属物种的地理种群。例如，研究发现本地及被管理的东方蜜蜂（A. cerana）拥有多个遗传上独特的边缘种群（如海南岛和台湾岛的种群），这些种群大约在12.4万至9.8万年前从一个中心种群独立辐射出来。基于对该物种及其他物种（如A. mellifera, Apis dorsata, Bombus breviceps）的研究，地理屏障、气候驱动因素和本地驯化等多种因素已被证明驱动了中国蜂类的多样化和/或适应。得益于新一代测序技术的发展，这些研究主要利用基因组数据进行分析，同时探索可能驱动蜂类多样化与适应的基因（如与繁殖、觅食和温度适应相关的基因）。
2.3. 蜂类生物学研究
蜂类的特征包括多样化的社会性形式、多样的筑巢行为以及不同水平的花专一性，这些特征为蜂类适应多样化生境提供了重要信息。通过理解蜂类生物学，我们也能更好地预测物种如何应对胁迫因子，从而获得更深入的生态学见解和更好的保护规划。
在中国，与其他地方一样，最大的关注点给予了社会性物种，尤其是蜜蜂。例如，一项研究揭示，西方蜜蜂像人类婴儿和鸟类一样，需要通过社会学习来完善其复杂的、具有空间指涉功能的摆尾舞。另一项研究表明，西方蜜蜂的口器可以根据花蜜-口器距离和糖浓度的相互作用，在舔舐和吸吮花蜜之间切换。对于熊蜂，利用中国令人印象深刻的动物区系（如B. breviceps），对其长期已知的颜色模式多态性进行了研究。
大量工作也集中在更易于研究的洞巢独栖蜂上。其中许多研究仍侧重于基本生活史。例如，对于已入侵西半球的本地种Megachile sculpturalis，在江西发现其个体活动期为5月至10月，卵以预蛹状态越冬至次年5/6月。关于筑巢生物学，广泛应用于果园的管理蜂种Osmia excavata在野外构筑的巢穴由前庭巢室、育幼巢室、间插巢室和空巢室组成。随着这些范例，中国对传粉蜂类迷人生物学的兴趣日益增长，但对于这些蜂类，尤其是地栖蜂种，仍有许多有待了解。
3. 中国传粉蜂类的功能
3.1. 为授粉引入非本地蜂类
历史上，中国引入了非本地蜂类以实现充分的授粉服务。最重要的物种是社会性昆虫西方蜜蜂（A. mellifera），其数个亚种自1896年起相继被引入有限区域（如南京、北京）。随后从20世纪30年代到60年代，随着其管理技术的显著进步，它变得更加普及。目前，它已遍布各地，包括2005年尚未报道的西藏，包含广泛分布的意大利蜂（Apis mellifera ligustica）、本地适应的东北蜂（Dongbei bee）以及唯一的本地亚种新原蜜蜂（Xinyuan honey bee, Apis mellifera sinisxinyuan）等亚种/种群。
另一种知名的引进蜂是苜蓿切叶蜂（Megachile rotundata），它是世界上管理最集约化的独栖蜂。它于20世纪80年代末被引入中国，用于为重要的饲料作物苜蓿和其他豆科植物授粉。角额壁蜂（Osmia cornifrons）也被引入用于果园的苹果/李树授粉，最早的记录可追溯到1987年，当时来自日本的个体在河北和山东被释放。此外，商业化的欧洲熊蜂（Bombus terrestris）蜂群自1998年起被引入用于温室授粉，并且已在野外被零星发现。
借助这些非本地物种，作物产量和质量得以提高，中国的粮食安全得到更好保障。然而，考虑到非本地物种可能携带的病原体以及与本地传粉者的竞争，必然存在权衡。例如，由于引入了西方蜜蜂，中国本地东方蜜蜂的分布和种群规模已大大减少，并对本地植物授粉和多样性产生了连锁效应。引入的B. terrestris可能同样威胁中国大部分地区的本地熊蜂。值得庆幸的是，包括Bombus ignitus和Bombus lantschouensis在内的多种本地熊蜂正在被开发为替代的管理传粉者，尽管与B. terrestris相比效率仍较低。同样，O. excavata被用于果园，但据报道其数量下降可能威胁其未来使用。在这一点上，鉴于我们已知的潜在权衡，当务之急是开发可持续的本地传粉者进行管理，而不是继续引入外来物种。
3.2. 传粉者对生态系统服务的必要性
蜂类为大多数开花植物授粉，包括全球124种最重要作物中的70%以上。在中国，尽管人工授粉（hand pollination）可能是局部和临时解决某些作物（如苹果）授粉需求的一种方案，但蜂类授粉仍然尤为重要。例如，2010年昆虫授粉的经济价值（1,060.8亿美元）占中国农业总产值的19%，高于欧洲的12%。这在很大程度上可归因于蜂类的授粉服务。近几十年来，管理的蜜蜂蜂群（包括A. cerana和A. mellifera）总数持续增加，到2022年达到9.41 × 106群，这不仅是为了提供农产品，也是为了满足依赖传粉者作物种植面积的扩大，这与中国人饮食结构的变化（例如水果、坚果和刺激物作物比例上升）相一致。然而，迄今为止，需求与可用存量之间仍存在巨大差距。
总体而言，中国作物对传粉者的依赖性高于一些主要生产国（如阿根廷、美国）。许多作物，包括各种水果、蔬菜、经济作物、其他粮食作物甚至药用作物，都需要大量授粉，特别是在山东、河南、河北、陕西和新疆等省份。不幸的是，跨耕作系统的系统性研究相对较少，关于授粉服务的已发表研究通常只针对特定地区的少数几种作物（如荞麦、草藤和番茄）。在这些系统中，泛化性的蜜蜂通常在种群优势和授粉效率上都不可或缺。例如，在甘肃种植的荞麦，蜜蜂（A. mellifera和A. cerana）表现出最高的授粉效率。对于中国拥有全球最大种植面积的苹果，在陕西，蜜蜂是传粉者组合中的优势类群，它们与野生蜂（如Lasioglossum tessaranotatum）一起提高了坐果率，尽管人工授粉获得更高的坐果率表明存在授粉限制。与此同时，管理的石蜂（如O. excavata）也已在中国各地用于增强作物授粉。同时，越来越明显的是，野生蜂的授粉服务不容忽视；例如，在江西，野生蜂（如Eucera chinensis）和其他昆虫的丰度，而非蜜蜂的丰度，与油菜产量呈正相关。
一些野生蜂在中国的授粉服务中扮演着不可替代的角色。一个公认的案例是油茶（Camellia oleifera），它生产可食用的茶油，是中国南方重要的经济作物。由于花粉/花蜜对蜜蜂有毒，C. oleifera最有效的传粉者是本地蜂（Andrena camellia和C. gigas）。兰花以其特化的授粉系统而闻名，在中国具有很高的文化、观赏、经济和药用价值。虽然广泛报道它们由野生蜂授粉，但极危物种Calanthe sieboldii依赖木蜂（Xylocopa），而濒危物种Changnienia amoena依赖于Bombus trifasciatus和Bombus imitator。此外，草本植物马先蒿（Pedicularis）在传统中医药中具有多种功能，许多青藏高原（Qinghai-Xizang Plateau）特有的物种完全由熊蜂授粉。预计随着未来工作的开展，本地野生蜂的重要性将得到进一步强调。
3.3. 授粉网络研究
近90%的被子植物（包括许多作物）至少部分依赖动物传粉者，尤其是传粉昆虫。利用授粉网络作为研究自然或半自然生态系统中授粉功能的直观有效方法，现有研究表明植物-传粉者相互作用在美国和全球范围内受到变化（如生境和/或气候变化）的影响。在中国，拥有至少全球10%的被子植物，已开展网络研究以理解生态系统中植物-蜂类相互作用的机制。对于完全由熊蜂授粉的马先蒿植物，研究发现熊蜂的嗡嗡频率、熊蜂与花丰度的物候学促进了它们的相互作用。通过将马先蒿植物扩展到当地的草本植物物种，还揭示了进化信号在植物-熊蜂网络中的作用。此外，在中国，以蜂类为优势传粉者，多种因素被证明调节着授粉网络，例如花性状、本地优势植物、引入蜜蜂的溢出效应和/或土壤富营养化。
迄今为止，关于蜂类授粉网络的研究通常聚焦于熊蜂或访问特定植物（如兰花和马先蒿）的蜂类，为了解蜂类和植物的生态需求提供了重要见解，对于社会性物种，一些研究甚至探索了物种、群体和个体水平的动态。然而，更多关于授粉网络的研究是针对特定区域（包括青藏高原及邻近地区、千岛湖、永兴岛和其他自然保护区）的蜂类以及其他传粉类群（如黄蜂、蛾类）进行的。除了网络结构，他们还研究了授粉网络的时空动态。在时间尺度上，例如，在香格里拉高山植物园为期3年的研究中，发现熊蜂占相互作用的48.7%，泛化性熊蜂与特化植物（如乌头属、马先蒿属）之间的关键相互作用。在空间尺度上，在横断山脉，低海拔草甸上对应于焦点植物（如百脉根）的传粉者比高海拔地区更多样；在千岛湖，森林边缘的网络比内部网络更稳定。尽管这些研究包括了对本地独栖蜂的明确案例，但鉴于中国蜂类和植物的巨大多样性，对于蜂类授粉网络如何在全国范围内形成和演化，以及这些网络在不同蜂种之间可能存在的差异，我们的理解仍存在巨大空白。
4. 中国传粉蜂类的保护
4.1. 影响中国蜂类的胁迫因子
尽管蜂类授粉功能和服务具有重要意义，但全球大量研究表明，蜂类面临诸多威胁，如土地利用强度和农药滥用。在中国，所有这些胁迫因子及其相互作用都存在，但我们才刚刚开始了解它们对生态系统的影响，它们可能导致野生蜂和管理蜂（managed bees）的丰度、丰富度和健康及其授粉服务的损失。
尽管中国以小农耕作系统为特征，但近几十年来，为机械化作物生产，农田整理有所增加。这减少了散布的半自然田边地头，而这些地方通常支持更高的野生蜂多样性，并可能实现更高的作物产量。在江西的油菜田中，蜂类占传粉者丰富度的大部分，农田整理导致了更低的传粉者丰富度，特别是减少了地上筑巢野生蜂的丰度。中国也是世界上城市化最快的国家之一。随着城市化加剧，不透水表面的建设导致生境丧失和破碎化，随后传粉者丰度和丰富度普遍下降；北京城市边缘发现蝴蝶物种丰富度最高就是明证。对蜂类而言，城市化对地下筑巢和独栖蜂尤其不利；然而，中国普遍缺乏相关研究。与中国的发展同步，自20世纪80年代末以来，中国环境经历了多种土地利用变化。因此，还有其他土地利用因素施加负面影响，例如过度放牧和人类住区周围的土壤扰动。
蜂类健康似乎也是一个严重问题。蜂类遭受一系列病原体和寄生虫的侵害，导致各种疾病和潜在的病原体传播。对于管理的A. cerana和A. mellifera，已有报道称寄生虫（如主要影响A. mellifera的狄斯瓦螨Varroa destructor）和多种病原体（如残翅病毒）在中国普遍存在并广泛传播，这成为未来保护蜂类及其服务的一个问题。野生蜂也面临这些问题，在野生Apis物种中检测到欧洲幼虫腐臭病的病原体（Melissococcus plutonius），以及在Bombus物种中检测到微孢子虫（Nosema）即是证据。作为世界最大的制造国，工业污染物除了农药滥用的压力外，对蜂类构成潜在的关键威胁。然而，现有关于环境污染物的研究主要通过实验室实验针对管理的蜜蜂，例如发现多菌灵会减少花粉消耗，啶虫脒对寿命有害，纳米塑料会降低存活率。最近在小农农田中调查了重金属和类金属污染的影响，对野生蜂丰富度产生了负面影响。景观也与这些污染物相互作用，例如半自然生境的比例与蜂体污染物浓度呈负相关。无疑，蜂类在中国也面临生态过程的威胁，例如本地黄脚胡蜂捕食管理的蜜蜂，特别是西方蜜蜂；然而，对授粉服务的潜在影响尚不清楚。
还存在额外的间接胁迫因子。气候变化在未来可能会变得更加严重，尽管一些蜂类可能已受到影响。例如，温度升高改变了以熊蜂为主导的授粉网络，导致云南出现更特化、韧性更差的网络；预计大多数中国特有熊蜂将通过未来的气候和土地覆盖变化表现出分布范围收缩和/或转移。中国拥有多年研究、种植和商业化转基因作物的历史，并且除了引入的非本地蜂类外，还有大量入侵非本地物种（如开花植物、捕食者）。它们都可能对传粉蜂类及其生态系统服务产生直接或间接影响，但这需要进一步调查。特别是对于管理的蜜蜂，诸如迁徙养蜂、蜂王问题和经营规模等管理实践也应影响中国的蜂群损失。对于这些和其他胁迫因子，需要在中国独特的景观中开展更多工作，因为我们不能简单假设威胁和结果会与研究更深入地区所见的相似。
4.2. 中国的蜂类在衰退吗？
鉴于上述多种现有胁迫因子，中国部分蜂类多样性很可能正在衰退。即使一些胁迫因子突然急剧减少，其长期影响，如局部动物区系丧失，仍会显现。在中国，已有数篇论文假设蜂类衰退。其中，Ma等人认为中国“传粉者多样性正在快速丧失”，但未提供新数据；Teichroew等人基本上忽略了独栖蜂，但也暗示了蜂类衰退。其他地区的衰退以及中国相似或更大的胁迫因子也使中国很可能发生衰退。因此，研究人员、政策制定者甚至公众广泛认为中国正在经历蜂类衰退。
然而，要真正记录和理解中国的蜂类衰退，仍有许多工作要做。事实上，几条证据表明中国的蜂类衰退情况复杂且在很大程度上模糊不清。首先，管理的蜜蜂蜂群数量及其授粉服务能力实际上持续增加。其次，历史数据不支持衰退的假设。例如，通过测量每荚种子数来评估授粉成功与否，1900年至2013年间在中国各地采集的109种专性异交豆科植物的种子荚并未显示授粉服务大规模衰退的迹象。第三，本地A. cerana和Bombus chinensis，特别是Ma等人引用的，可能是重要指示物种，但它们不能完全代表其他社会性蜂类，更不用说数量远多于它们的独栖蜂，其中许多仍有待记录。第四，尽管一些地区土地利用集约化，但中国以小农为主导的农业特征，通过高作物多样性和保留的半自然生境，可以减轻对传粉蜂类的负面影响。同时，在顶层政策法规（如生态文明、生态红线）下，国家或区域尺度上不断增加的自然区域和保护区可能为传粉蜂类提供有益生境。然而，大多数蜂类物种的保育状况仍未以任何形式进行评估，因此需要大量工作来了解究竟哪些物种正在衰退以及我们如何遏制这种损失。
4.3. 具体行动的必要性
无论蜂类是否在衰退，对蜂类保护采取行动都是明智的。否则，在一切照旧的情景下，当负面影响更加清晰地显现时，解决方案将变得极其昂贵。幸运的是，中国已经在采取行动。
首先，中国政府已启动数个重大研究项目来调查和保护传粉昆虫资源与服务，例如“华东地区传粉昆虫资源调查与评估（2019-2022）”和“应对西部野生传粉者衰退及其对生物多样性和生态系统服务的影响（2022-2025）”。所有项目都涉及一系列昆虫类群，但都将传粉蜂类作为重点。预计随着对此问题的更多关注，中国政府甚至非营利组织（如质兰基金会）将越来越多地资助蜂类保护项目。
其次，正在积极开发高通量方法以促进蜂类研究和保护项目。为监测蜂类丰富度和丰度，开发了高效方法，如HIFI-Barcode（HIFI-Barcode pipeline）和线粒体宏基因组学流程。同时，构建了高通量方法来识别和量化蜂类与之相互作用的植物。此外，从蓬勃发展的公民科学平台（如“蜂蜜监测公民科学”）获取数据具有巨大潜力。这些方法共同提供了快速建立名录和实现动态变化建模的途径，这是蜂类保护的前提。
第三，越来越多地提出倡议和策略，以无遗憾解决方案的形式保护传粉蜂类，这些方案可以在我们目前有限知识的基础上实施。它们包括但不限于：监测指示物种、不鼓励引入蜂类、避免不必要的人为压力、监测蜂体污染物、鼓励间作和轮作，以及在农业景观中种植半自然生境。遵循这些倡议和策略，并参考其他国家的政策，在保护与可持续发展之间取得平衡，有望制定一个可行且系统的计划，其中包含一些优先步骤。中国的治理将是这些努力未来推进的关键，政策将随着数据和知识的增加而
