《The European Zoological Journal》：Protected fish predator in a protected area: impact of the Great Cormorant (Phalacrocorax carbo L.) on fish populations in the Raszyńskie Ponds Nature Reserve (Central Poland)
编辑推荐：
这篇研究分析了在Raszyńskie Ponds自然保护区（波兰）建立的大型鸬鹚(Phalacrocorax carbo L.)繁殖种群对当地鱼类群落（主要为鲤科鱼）的捕食压力。研究通过分析2024年反刍物（pellets/spits）评估了鸬鹚的饮食组成与季节性变化，并基于消耗率估算了2015-2024年间该种群的年鱼类摄入量（4.2–32.4吨）。结论指出，尽管保护区法规支持了鸬鹚种群增长，但也加剧了对鱼类群落的压力，强调了在鸟类保护与鱼类资源可持续管理间寻求平衡的必要性。
引言
普通鸬鹚(Phalacrocorax carbo L.)种群的扩张及其对水生生态系统（尤其是鱼塘和鱼类资源）的潜在风险是众多研究的焦点。自20世纪80年代以来，鸬鹚数量在欧洲不断增加，导致了鸟类保护与渔业管理之间的冲突日益加剧。鸬鹚是主要的鱼类捕食者，其饮食中鱼类占比超过87%。其低天敌数量、高强度的觅食行为、快速的新陈代谢和高排泄率，以及在相对狭小区域内形成大型繁殖群的倾向，可能对环境产生重大影响。鸬鹚的存在会导致鱼类数量减少和种群结构变化，造成直接经济损失，并可能威胁鱼类生物多样性。研究鸬鹚饮食最有效的方法之一是分析反刍物（即“spits”），这些物质含有鱼骨等残留物，可用于评估饮食组成和觅食偏好，从而了解其对当地鱼类种群的潜在影响。此外，鸬鹚也可能是鱼类疾病的潜在传播媒介。本研究旨在评估位于波兰中部Raszyńskie Ponds自然保护区内的普通鸬鹚繁殖种群规模，并估算其对当地鱼类区系（ichthyofauna）施加的捕食压力。
材料与方法
研究区域特征
研究在位于Raszyńskie Ponds自然保护区内Falencki Pond岛上的一处鸬鹚繁殖群进行。该保护区面积110公顷，包含13个鱼塘，总面积94.16公顷。Falencki Pond是其中第三大的鱼塘，面积17.11公顷。尽管是自然保护区，Raszyńskie Ponds仍用于鲤鱼(Cyprinus carpio)的全面生产，鲤鱼约占鱼类总产量的80%，其他养殖鱼种包括丁鳜(Tinca tinca)和草鱼(Ctenopharyngodon idella)。此外，池塘中还存在一些非养殖鱼类种群，如拟鲤(Rutilus rutilus)、鲫鱼(Carassius carassius)、白斑狗鱼(Esox lucius)、河鲈(Perca fluviatilis)等。鱼类生产遵循三年周期，年产量已从20世纪80年代的约85-90吨下降至目前的约37-45吨。
种群数量评估
根据《国家环境监测-鸬鹚监测野外工作手册》，在2024年5月10日（繁殖群最佳计数日期）记录被占用的巢穴数量，并将其视为繁殖对数量。同时记录了主要的筑巢树种、人为活动水平及群中心地理坐标。此外，还分析了1984年至2024年间该地区鸬鹚数量的变化。
鸬鹚饮食组成与结构分析
基于2024年春季（4月1日至6月30日，n=68）和夏季（7月1日至8月10日，n=32）收集的反刍物（spits）分析鸬鹚的食物组成。对样本内容进行筛分，识别并测量完整的鱼类，对骨骼和耳石等材料进行清洗、干燥后识别和测量。计算了猎物物种的出现频率(FOi%)、相对数量(Ni)和相对生物量(Bi)，并分别分析了春季和夏季鱼类数量和生物量的季节性结构。为了估算鸬鹚捕食造成的潜在鱼类损失，计算基于从反刍物分析得出的每鸟日均鱼类生物量消耗（约300 g day?1），并假设群中有92个繁殖对，每个繁殖对平均有3只雏鸟，覆盖3月至8月（约180天）。需要强调的是，估算的生物量代表了保护区内鸟类潜在的直接消耗量，不应被解释为从渔业角度评估的可接受或不可接受的损失。
统计分析
使用Shapiro-Wilk检验检验变量分布的正态性，使用Levene检验评估方差齐性。使用t检验比较春季和夏季鸬鹚饮食中鱼类的平均丰度和生物量。使用带Yates校正的卡方检验评估两个季节间鸬鹚饮食中个别鱼类物种丰度的差异。
结果
种群数量
2024年，在繁殖群共记录了92个被占用的鸬鹚巢穴。主要的筑巢树种为杨树(Populus L.)（60%），其次是橡树(Quercus L.)（27%）和欧洲白蜡树(Fraxinus excelsior L.)。岛上约19%的区域（超过1公顷）观察到个别树木枯死和低矮植被生长减少。该岛的鸬鹚筑巢群始于2007年，巢穴数量持续增长至2012年。基于2007年至2012年的鸟类数量和本研究计算的鸬鹚日均食物配给量，估计该物种造成的觅食损失约为每年13.1吨鱼类，2012年高达24.1吨。作为应对，2012年在池塘引入了针对鸬鹚捕食的主动保护措施（如使用烟火驱散装置、对鸬鹚卵进行油处理），导致鸬鹚数量在2015年显著下降。然而，随后几年繁殖对数量再次增加，鸬鹚消耗的鱼类年生物量在4.2至32.4吨之间。2024年，繁殖对数量降至92对，估计消耗的鱼类生物量达到20.1吨。
2024年春季和夏季鸬鹚饮食组成与物种结构
研究期间，在鸬鹚饮食中识别出218条鱼，分属8个物种。春季反刍物中的鱼类丰度显著高于夏季（t检验，t=3.695686，p=0.000572），春季平均每个反刍物含2.5条鱼，夏季为2.3条。鸬鹚估计的日均鱼类消耗生物量在两个时期无显著差异（t检验，t=0.122，p=0.903），春季平均每鸟每天约300.0克，夏季为297.0克。在整个研究期间，就数量而言，普通鲤鱼(Cyprinus carpio)是鸬鹚饮食中的主要猎物物种，占已识别猎物的57.80%，拟鲤(Rutilus rutilus)是次要优势物种，占13.76%。猎物物种的出现频率(FOi%)最高的是普通鲤鱼（95.55%），其次是拟鲤（33.33%）、丁鳜（17.78%）和河鲈（15.55%）。春季和夏季期间，饮食的物种组成未观察到显著变化；在两个季节，鲤鱼都是优势物种，拟鲤是次要优势物种。就生物量而言，鸬鹚饮食同样以鲤鱼为主，占总猎物重量的72.51%。白斑狗鱼（7.90%）和草鱼（6.18%）是次要优势物种。分别考虑收集期时，这些相同的物种在两个季节中仍然是明显的优势物种。对于这些优势物种，其重量占比在春季和夏季之间没有观察到统计学上的显著差异。
鸬鹚饮食中鱼类的长度和单位重量
鸬鹚猎物的尺寸范围约为10.2厘米至33.6厘米。最长的猎物包括狗鱼（33.6厘米）和草鱼（31.1厘米）。就个体重量而言，被消耗鱼类的平均重量为123.43克。最重的猎物物种是草鱼（最大单位重量：456.16克），其次是普通鲤鱼（238.95克）和白斑狗鱼（234.21克）。
讨论
鸬鹚在20世纪60年代因狩猎和栖息地退化在欧洲濒临灭绝。1981年，该物种在欧盟根据《鸟类指令》获得保护地位，导致其在许多欧洲国家的数量显著增加。鸬鹚数量的增加导致了渔业与鸟类保护者之间持续的冲突。鸬鹚饮食组成因地理位置、季节和当地鱼类种群而异，但通常由各种鱼类物种组成。然而，在内陆水域进行的研究表明，鲤科鱼类是其饮食的主要组成部分，占消耗物种的50%至90%以上。同样，在本研究进行的Raszyńskie Ponds，鸬鹚饮食中鲤科鱼类的生物量比例在春季为88.80%，夏季为90.91%。鲤鱼是优势物种，占消耗鱼类总生物量的70.67%（夏季）至73.63%（春季）。这种高比例与鲤鱼在当地水产养殖中的主导地位直接相关，是一种有据可查的现象。在像养殖池塘这样的浅水水库中，鸬鹚通常捕食最丰富的物种，被认为是泛化捕食者。通常，鸬鹚捕食长度在4至50厘米之间的鱼类，偏好10至22厘米的个体。然而，它们对不断变化的环境条件表现出高度适应性，在猎物大小选择和每日食物摄入量方面具有相当大的可塑性。因此，在所研究的养殖池塘中，鸬鹚饮食中猎物的尺寸范围较窄（10.2–33.6厘米），大多数被消耗的鱼类长度在14.0–22.0厘米范围内。从反刍物中发现的鱼类的估计平均重量通常被用作单只鸟每日食物摄入量(DFI)的替代指标。尽管存在局限性，反刍物分析仍然是研究鸬鹚饮食的宝贵工具。对鸬鹚觅食生态学的研究表明，每日食物配给量在390至690克之间。该配给量的大小取决于鸟类为觅食、体温调节和维持基本代谢功能所消耗的能量。作为机会主义取食者，鸬鹚的目标是以最少的能量消耗满足其营养需求，通常在尽可能靠近繁殖群的地方狩猎。对于在Raszyńskie Ponds自然保护区筑巢的鸬鹚种群，觅食可能发生在更短的距离内，因为合适的储水体位于2公里半径内。这种近距离导致飞行过程中的能量消耗较低，估计的每日食物配给量约为300克并不异常低。需要指出的是，许多作者报告了鸬鹚每日食物配给量大小和饮食组成的季节性变化，这通常与水温波动、繁殖状态和鱼类可获得性有关。然而，本研究未揭示春季和夏季之间鸬鹚消耗的鱼类物种组成或每日生物量存在显著差异，这可能归因于两个研究期间池塘中食物的一致且不受限制的可获得性。在饮食中识别的鱼类物种中，对池塘水产养殖最重要的是普通鲤鱼、丁鳜和草鱼，它们在波兰备受消费者重视。其他物种由于对养殖鱼类生物量的贡献低且市场价值低，对渔业收入的影响可以忽略不计。值得注意的是，养殖鲤鱼占所研究鸬鹚饮食的72.51%，导致每年可归因于鸬鹚觅食的鲤鱼产量减少在3.04吨至23.49吨之间，具体取决于鸟类种群规模。因此，鸬鹚觅食可能导致养鱼者的鲤鱼产量遭受重大损失。鸬鹚造成的重大经济损失在欧洲其他地区也有报道。这一问题促使欧盟层面制定并实施了针对该物种种群的控制政策。然而，研究人员指出，通过扑杀人为调节鸬鹚数量可能会降低自然选择压力，削弱自然限制种群增长的生态机制。渔业管理应考虑，对较大体型鱼类的竞争在冬末和早春最为激烈。因此，可以将易受捕食的鱼类的投放推迟到越冬鸟类离开该区域之后，并且可以在冬末限制休闲钓鱼活动。
结论
Raszyńskie Ponds用于粗放式鲤鱼和补充鱼类的生产，同时也是一个自然保护区。2007年建立的鸬鹚群导致Raszyńskie Ponds的鱼类年产量估计损失4.2至32.4吨，这直接影响鱼类养殖的经济效益。鲤鱼约占池塘产量的80%，在普通鸬鹚的饮食中无论是数量还是生物量都占主导地位。因此，池塘中普通鸬鹚的饮食组成与湖泊、河流和波罗的海沿岸地区报告的鸬鹚饮食组成存在显著差异，这反映了Raszyńskie Ponds特定的鱼类生产方式。鸬鹚数量的进一步增加可能导致与养鱼者的利益冲突，因为这些鸟类倾向于捕食鲤鱼，而鲤鱼是鱼类生产的主要物种。需要强调的是，关于对波兰中部Raszyńskie Ponds自然保护区鱼类区系施加的捕食压力的研究结果基于单一年份的分析。因此，无法确定详细的年际差异和偏差，这些差异和偏差取决于天气和温度相关因素。鉴于上述情况，有必要持续监测鸬鹚种群，以便制定符合可持续生态系统管理原则的管理政策。
