热浪胁迫下红海聚球藻（Synechococcus）的热极限与种群衰减：极端变暖挑战海洋初级生产者的统治力

《Global Change Biology》：Thermal Limits and Decline of Synechococcus Under Accelerated Warming and Marine Heatwaves

本研究结合红海长达7年（2018-2024）的高频原位观测与实验室实验，揭示了在2023-2024年创纪录的极端变暖和海洋热浪（MHWs）事件中，曾被认为具有高热耐受性的关键海洋超微型浮游植物——聚球藻（Synechococcus）——经历了显著衰退。研究首次发现，当海水表层温度（SST）持续超过约30.2°C，并频繁突破35°C时，聚球藻的年均丰度、水华强度大幅下降，其生态位正因极端高温而丧失，这对预测其在未来变暖海洋中的优势地位提出了严峻挑战，也凸显了极端气候事件可快速动摇浮游生物群落稳定性、降低初级生产力的巨大风险。

　　

1 引言

海洋变暖对海洋生物和生态系统构成了巨大挑战，2023年和2024年已确认为有记录以来最温暖的年份。海洋热浪（MHWs）可导致珊瑚白化、海草床大规模死亡和鱼类资源衰退等大规模破坏。作为海洋超微型浮游植物的关键组成部分，聚球藻（Synechococcus）贡献了全球海洋初级生产的约20%，且在温暖海洋中占主导地位，通常被认为能从未来变暖中受益。然而，热带生物常生活在接近其热极限的环境中，对进一步升温高度敏感，这对于聚球藻而言是一个尚未被充分探索的风险。本研究旨在通过高频原位观测和实验室实验，探究全球最温暖的海洋盆地之一——红海中聚球藻的热耐受性。

2 材料与方法

2.1 采样与研究地点

自2018年1月至2024年12月，在红海沿岸伊本·西纳野外观测站进行了高分辨率监测。通过安装在浮标上的远程控制自动水下流式细胞仪（CytoSub）进行每小时一次的水下浮游生物采样，实时传输数据。同时，通过附着在系泊框架上的CTD每30分钟记录一次海水表层温度（SST）和盐度。

2.2 环境参数表征

每两周采集1米深度的表层水样，测量无机营养盐（NO₃^-、NO₂^-、SiO₂^4-、PO₄^3-）浓度。

2.3 聚球藻种群的高频水下采样

流式细胞仪通过488 nm激光激发光合色素，根据其小尺寸（< 3 μm）和强橙色荧光特征识别并量化聚球藻丰度。

2.4 聚球藻丰度与温度的全球模式关系

我们汇编了已发表的关于不同海洋环境中聚球藻丰度与温度关系的研究，涵盖了温带、亚热带和热带区域，包括切萨皮克湾、北大西洋、东海、南海、台湾海岸、亚热带-热带大洋以及红海开阔水域的数据。

2.5 聚球藻物候学

分析聚球藻丰度的时间变化，以评估水华物候学的变化，包括水华开始、持续时间、峰值和结束的时间。水华开始定义为丰度在至少连续5天内呈现持续正增长趋势的第一周。

2.6 聚球藻热性能表现

我们分析了来自红海的聚球藻菌株的热耐受性，测试了当地基因库的代表，包括IIIa、IIa和IX分支。菌株在温度梯度（17°C至38°C，以2-3°C递增）下培养，测量其生长速率。通过拟合单峰函数生成热性能曲线，确定最适生长温度（T_opt）和热极限。

2.7 海洋热浪

海洋热浪事件定义为SST超过7年平均值的第90百分位数且持续>5天的时期。计算了每年的MHW频率、持续时间和总天数。

2.8 统计分析

使用ANOVA分析聚球藻丰度、SST和营养盐浓度的年际变化，并进行Tukey-Kramer事后检验。聚球藻丰度数据在分析前进行对数转换。应用线性和洛伦兹回归拟合来评估与温度的关系。使用高斯模型来识别丰度与温度关系中的对称性，以确定热最适点。

3 结果

3.1 最暖海洋中的高频采样

2018年至2024年的时间序列显示，聚球藻在整个研究期间都存在，平均丰度为1.26 × 10⁴± 1.06 × 10²个细胞/mL。SST保持在较高水平，在2020年2月的22.58°C到2023年8月的36.63°C之间波动。最冷的年份是2018年和2019年，而最热的年份是2023年和2024年。聚球藻的年均丰度在不同年份间存在显著差异，最低的年均丰度出现在2023年，而最高值记录在2018年和2019年。无机营养盐浓度在整个研究期间保持较低水平，与寡营养条件一致。

3.2 聚球藻种群的衰退

聚球藻丰度与温度呈负相关关系，线性回归解释了22%的变异性。当将关系视为单峰型并用洛伦兹曲线拟合时，显示丰度随温度升高而增加，直至达到一个临界点（25.8°C ± 0.14°C），超过该点后关系转为负相关。对丰度绝对值应用高斯模型，突出了最大丰度分布的对称性，并指出最适温度为30.23°C；超过此最适点，最大聚球藻丰度下降。我们的研究结果显示了聚球藻丰度的温度限制远低于近年来记录的极端温度。相比之下，先前发表的数据报告了全球亚热带和热带海洋的正相关关系，或显示丰度随温度升高而增加直至达到最大值，之后趋于稳定。我们的数据显示，在超过先前观测温度范围的SST下，聚球藻丰度出现下降。

3.3 聚球藻的热耐受性

实验室热性能实验显示，不同分支的聚球藻菌株具有不同的热最适点。最适生长温度范围从分支IIIa的约25.41°C到分支IIa的约33.16°C。分支IIa显示出最高的最大生长速率和热极限。尽管大多数红海聚球藻菌株，特别是分支IIa，表现出相当高的热耐受性，但在最热年份我们采样点记录的最高温度超过了分支IIa和所有其他测试分支的热极限。

3.4 热浪事件与聚球藻物候学

在研究的前2年未观察到MHW，但其频率随时间增加，在2023年和2024年分别达到峰值10次和7次事件。MHW的持续时间也增加了，在2024年夏季最长连续达55天。MHW总天数呈明显上升趋势。热浪事件和持续时间的增加对聚球藻物候学产生了明显影响。通常，每年晚秋到冬季会发生一次大规模水华。然而，在最热的年份，年水华的强度最终下降了4.5倍。最低丰度始终出现在夏季。年均聚球藻丰度随时间下降，随着热浪天数的增加，年均丰度呈线性下降，水华强度也随着MHW频率的增加而逐渐降低。主要水华通常在炎热夏季过后温度下降时开始，大约在第43周。从夏季峰值到水华开始时的温度下降速率，在最热的年份比在最冷的年份更快。然而，水华期间的增长速率在各年间保持稳定。水华强度的下降并非由于该增长速率的变化，而是由于在最热年份水华开始时聚球藻丰度较低。

4 讨论

我们的研究揭示了近年来，特别是在2023-2024年SST超过该地区先前记录的最高温度时，聚球藻丰度显著下降。这种前所未有的变暖导致MHW频率增加和持续时间延长，严重影响了聚球藻种群。我们的数据表明，聚球藻超出了其热阈值，实际上在环境中失去了其热生态位。尽管变暖和热浪对珊瑚、海草和鱼类资源等海洋生物的大规模影响已有充分记载，但本研究报道了由于极端海洋变暖导致海洋超微型浮游植物种群（寡营养海洋的关键组成部分）的衰退。

本研究所用的高频采样对于捕捉种群响应温度变化的快速启动和进程至关重要。我们的数据表明，温度是作为在接近热极限时出现的生理限制因素，而不是在整个温度范围内的主导预测因子。先前关于聚球藻丰度和温度的田间研究通常未包含30°C以上的温度，而来自温带水域的研究通常显示聚球藻丰度在各自研究区域的温度范围内随温度线性增加。

我们的研究结果表明，当SST超过其热最适点时，聚球藻种群会下降，因为极端变暖限制了现有菌株水平多样性的持续存在。先前研究记录了红海聚球藻的遗传多样性，揭示了分支IIa在种群中占主导地位，特别是当海水温度超过30°C时。我们实验性的热性能结果进一步证实了分支IIa的高热耐受性。不同分支间对比鲜明的热反应突出了聚球藻内不同的生态策略。分支IIa表现出一种通用型的热策略，在较宽的温度范围内保持高生长速率，没有明确的热最适点。这种策略可能在像红海这样的热变异性或逐渐变暖的条件下赋予恢复力。相比之下，分支IX表现出一种特化型的热反应，在其热最适点附近生长率高，超过此阈值后急剧下降。

海洋热浪是指海水温度相对于气候平均值极高并持续数天的时期，可对海洋生态系统产生破坏性影响。聚球藻水华发生在更适宜的温度下，而最低丰度与年度SST峰值同时发生。最大年水华的强度随时间下降，在最近最热的年份下降了多达4.5倍。这种模式与MHW事件频率的增加相关。整合了最大值和最小值的年聚球藻丰度在近年来下降，并且与MHW总天数的增加密切相关。

除了超出聚球藻热极限外，变暖也可能影响其他生态因素，导致种群崩溃。红海是一个寡营养海盆，营养盐的有效性调节着整个海盆浮游植物群落的光合性能和生长。尽管营养盐有效性可能与热应激相互作用以影响种群动态，但本研究是在远离人口和工业区域的原始沿海地区进行的。无机营养盐浓度在整个研究期间保持较低，与先前在同一沿海地点的测量相比，营养盐浓度没有显著变化。实验性诱导的红海聚球藻水华因蓝藻噬菌体感染而崩溃已有记载；然而，海水温度升高对蓝藻噬菌体动态的影响尚不清楚。病毒感染通常依赖于宿主丰度的增加，而对于红海聚球藻，这发生在温度下降时。

尽管摄食可能促进观察到的聚球藻衰退，但本研究未测量微型浮游动物动态，且该地区关于红海摄食过程的数据仍然很少。先前的代谢理论预测，异养过程（包括死亡和摄食）比自养过程表现出更高的热敏感性，从而预期在变暖条件下摄食压力增强。然而，这一框架受到挑战，因为自养过程可能具有同等或更高的温度敏感性，且摄食反应在很大程度上取决于营养条件。在极端变暖下，浮游植物生长可能暂时超过摄食，削弱自上而下的控制。关于聚球藻等超微型蓝藻的摄食-温度关系很少被测试，特别是在寡营养热带系统中。

随着变暖减少聚球藻种群，生态机会出现了，更适合耐热、可能有害的类群。红海的研究表明，虽然极端高温下总体多样性下降，但特定类群会繁盛，例如有记载的原多甲藻在温度达到34°C时发生水华。此外，有毒的巴哈马梨甲藻在最热的月份（6月至8月）温度高达32°C时出现峰值。最终，上升的海面温度为这些有恢复力的有害类群创造了“机会窗口”，以胜过更敏感的物种。

本文报道的前所未有的变暖在2023-2024年全球范围内被观察到，平均温度比工业化前水平高出1.5°C以上。虽然在热带海洋中，这些条件代表了一个新的热生态位。