《Global Change Biology》：Developmental Stage-Specific Responses to Extreme Climatic Events and Environmental Variability in Great Tit Nestlings
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本文基于长达60年、超过83000只大山雀个体的生活史数据，深入探讨了极端气候事件(ECEs)对野生鸟类发育的影响。研究发现，雏鸟不同发育阶段对极端气候的敏感性存在显著差异：发育第一周的极端低温对其离巢体重影响尤为不利，而随其生长、能量需求增加，极端降雨的负面影响更为凸显。极端气候事件与平均气候条件之间存在协同效应，在发育早期同时暴露于极端高温和强降雨，预测可导致离巢质量减少高达27%。研究还揭示了出生时机如何调控这些影响，并通过表型可塑性、季节性产卵时间偏移等机制，探讨了种群对未来气候变化潜在脆弱性与适应性的复杂关系。这些发育阶段特异性的见解，对于理解气候变化如何影响野生鸟类种群至关重要。
引言
人为导致的气候变化正以前所未有的速度使大气变暖，对生物多样性构成深远且多方面的威胁。然而，气候变化不仅体现在平均条件的变化上，也通过气候变异性增加，导致极端气候事件(ECEs)的频率、强度和持续时间发生变化。ECEs是对典型气候模式的偏离，其稀有性和不可预测性给研究带来了重大方法学挑战。全球气候预测表明，ECEs的频率和强度将显著增加，因此理解其生态影响变得至关重要。
离巢体重常被用作鸟类健康的代表性指标，它综合了生理状况、环境限制和亲代投入。温度波动可显著影响雏鸟生长速度，而降水增加则可能导致离巢体重下降。鉴于ECEs预计会增加，理解它们对体重的影响对于预测种群层面的气候变化响应至关重要。本研究以英国牛津郡怀瑟姆森林的大山雀为系统，利用跨越60年、超过83000个个体的长期数据集，旨在探究在关键发育时期暴露于ECEs如何影响该种群的短期和长期结果。
方法
2.1 研究系统
怀瑟姆森林的大山雀种群自1947年起被系统监测。在这片混合落叶林中，自20世纪60年代以来提供了超过1000个人工巢箱。本研究分析了1965年至2024年60年间的数据，涵盖83935只个体雏鸟，使用离巢体重和表观存活率作为感兴趣的变量。所有分析均使用首窝卵的数据。
2.2 发育期间极端气候事件的表征
为探究气候对雏鸟发育的阶段特异性影响，我们聚焦于离巢前两个不同的时期：孵化阶段(孵化后0-7天)和雏鸟阶段(孵化后8-15天)。选择这些时期是由于它们对环境敏感性和生理特征存在差异。新孵化的晚成鸟尚未实现恒温，而后期雏鸟阶段则以改善的体温调节和显著更高的食物需求为特征。
我们使用英国气象局哈德利中心数据集的每日温度和降水数据，并计算了两个时期的平均温度和降雨量。我们将ECEs定义为在研究期间观察到的温度和降雨量分布中处于极端5%尾部的事件。具体而言，热ECEs定义为日温度≥月平均温度+4.52°C，冷ECEs定义为≤月平均温度-4.49°C，雨ECEs定义为24小时总降雨量≥月平均降雨量+6.20 mm。我们还使用1%尾部定义了“更极端”的ECEs。
2.3 统计分析
所有分析均使用R 4.3.3进行。我们进行了三组分析：(1)环境天气和ECEs对离巢体重的影响，(2)ECEs与环境天气和出生时间的交互作用，(3)ECEs对表观存活率的影响。
2.3.1 环境天气和ECEs对离巢体重的影响
我们构建了个体水平的线性混合模型，其中离巢体重为响应变量，相关时期的平均温度或降雨量为主要预测因子。所有模型均包含窝卵数和产卵日期作为协变量。我们通过拟合出生年份、窝身份、母亲身份和出生巢箱的随机效应，来解释同一窝后代、同一年份和同一地点哺育的窝之间的非独立性。我们使用具有5个自由度的自然三次样条来灵活建模温度与离巢体重之间的非线性关系。
2.3.2 ECEs与环境天气和出生时间的交互作用
为探究环境气候条件如何在极端气候事件背景下影响雏鸟质量，我们通过引入天气变量与ECEs指标之间的交互项扩展了建模框架。具体来说，我们测试了平均温度的影响是否随雨ECEs的存在和严重程度而变化，以及平均降雨量的影响在存在极端高温或低温时是否改变。此外，为评估ECEs与资源可用性之间的相互作用，我们将相对产卵日期作为与ECEs数量的交互项纳入。
2.3.3 ECEs对表观存活率的影响
通过评估雏鸟在后续年份中对繁殖种群的本地补充情况来确定每个个体的表观存活率。为研究孵化阶段和雏鸟阶段ECEs的长期影响，我们构建了广义线性混合模型，以本地补充为响应变量，ECEs数量为固定效应。
结果
3.1 环境天气和ECEs对离巢体重的影响
线性混合模型揭示了平均环境温度与离巢体重之间显著的非线性关系。在孵化阶段，五个样条基函数中的三个高度显著，灵活地捕捉了超出简单二次模式的拐点。同样，在雏鸟阶段，三个样条项显著预测了离巢体重，尽管不如孵化阶段那么强。两个阶段的高平均降雨量与离巢体重降低相关，在雏鸟阶段影响更为明显。
孵化阶段的热ECEs对离巢体重无显著影响。相比之下，孵化阶段的冷ECEs对离巢体重有强烈的负面影响。雏鸟阶段的热ECEs和冷ECEs均与离巢体重显著负相关，但冷ECEs的负面影响更为强烈。极端降雨事件在雏鸟阶段对离巢体重有强烈的负面影响，但在孵化阶段没有显著影响。使用更严格的1%阈值定义的“更极端”事件显示出相似但通常更强的效应。
3.2 ECEs与环境天气和出生时间的交互作用
ECEs与平均天气条件之间的交互作用显著。在孵化阶段，雨ECEs与平均温度之间存在显著的负交互作用。在雏鸟阶段，热ECEs与平均降雨量之间存在显著的负交互作用，表明在潮湿条件下，热极端事件对体重的负面影响加剧。此外，冷ECEs与平均降雨量之间存在显著的正交互作用，暗示在干燥条件下，冷极端事件的负面影响可能更强。
相对产卵日期显著改变了雏鸟对极端气候的敏感性。在发育早期暴露于频繁热ECEs的晚季窝，预测其离巢的雏鸟比同季较早产卵的窝轻达4.27个标准差。相反，较早的窝（相对产卵日期较早）似乎能部分抵消极端气候对离巢体重的负面影响。
3.3 ECEs对表观存活率的影响
关于表观存活率，广义线性混合模型显示，在控制平均温度和窝卵数后，雏鸟阶段经历的冷ECEs数量对后续存活到繁殖种群有显著的负面影响。在孵化阶段，热ECEs对存活率有微弱的正面影响，而冷ECEs或雨ECEs没有显著影响。当模型中也包含产卵日期时，这些效应仍然相似。
讨论
我们的研究结果揭示了大山雀雏鸟发育对环境波动高度敏感，且这种敏感性随发育阶段而变化。早期的、生理上脆弱的孵化阶段对极端低温特别敏感，而能量需求高的后期阶段更容易受到极端降雨的影响。ECEs与平均气候条件之间的协同效应可能特别严重，加剧了这些鸟类面临的挑战。例如，在发育早期同时暴露于极端高温和强降雨，预测可导致离巢质量减少高达27%。
我们的研究结果与之前的工作一致，表明温度波动可显著影响鸟类生长，但通过区分发育阶段并整合极端事件，我们扩展了这些发现。我们证明了平均温度和ECEs都可以影响生长，但效应的方向和强度取决于发育窗口。早期发育阶段对冷ECEs的敏感性可以归因于雏鸟有限的体温调节能力。相反，后期阶段对雨ECEs的脆弱性可能与父母的觅食效率降低有关，因为降雨会减少昆虫的可得性或增加父母的能量消耗。
我们的研究强调了在评估气候对野生动物影响时考虑发育阶段的重要性。未来ECEs频率、持续时间和严重程度的增加可能对鸟类种群产生深远影响，特别是如果它们发生在关键发育窗口。了解这些阶段特异性的脆弱性对于预测种群对气候变化的反应和制定有效的保护策略至关重要。我们的研究还强调了长期数据集在检测稀有和不可预测事件影响方面的价值。通过利用60年的数据，我们能够捕捉到短期研究可能遗漏的模式，并更全面地了解气候变异对野生种群的影响。
