隐藏的“乘客”：异国小龙虾在伊比利亚半岛北部共生生物和病原体传播中的作用

《Journal of Investigative Dermatology》：The hidden passengers: On the role of exotic crayfish in the spread of symbiotic and pathogenic organisms in northern Iberian Peninsula

入侵伊比利亚半岛龙虾的共生生物多样性及公共卫生风险分析，发现其携带60余种共生生物，包括病原体Fusarium和Paragonimus。研究揭示入侵物种通过共生生物传播疾病，威胁本土生态及人类健康，提出需加强综合监测与管理。

　　

Omar Sánchez | Isabel Cárcaba González | José González Poyo | Marta Ure?a | Andrés Arias

西班牙阿斯图里亚斯地区奥维耶多大学生物与系统生物学系（动物学专业）

摘要

入侵性小龙虾物种的传播对淡水生态系统和公共健康构成了日益严重的威胁，这不仅体现在它们对生态系统的直接影响上，还在于它们促进了共生体及潜在人畜共患病原体的传播。本研究分析了西班牙北部地区小龙虾物种所携带的共生体多样性。此外，本文还首次系统地整理了伊比利亚地区报道的小龙虾物种的共生体和寄生虫种类。研究采用了扫描电子显微镜和光学显微镜分析方法，并结合了相关文献，以确定这些共生体的种类、在宿主体内的空间分布情况、其分类学特征以及它们的人畜共患潜力。共分析了5种小龙虾，发现它们的多个身体部位（尤其是螯肢、鳃和腹足）都携带有共生体。最常见的共生体属于纤毛虫门（Ciliophora）、环节动物门（Annelida）和平扁虫门（Platyhelminthes）。某些共生体（如 Xironogiton victoriensis 和 Uncinocythere occidentalis）属于专性外寄生体，可能对受保护物种（如 Austropotamobius fulcisianus）产生负面影响。此外，一些共生体（如 Fusarium 属和 Paragonimus 属）为人畜共患病原体，可引发角膜炎、甲癣和并殖吸虫病等疾病。研究结果凸显了小龙虾入侵所带来的双重生态和流行病学风险：作为入侵性共生体及人畜共患病原体的载体，这些甲壳类动物可能促进新的传染病在淡水环境中的出现。因此，亟需制定综合监测策略，将共生体-宿主关系纳入入侵物种管理和公共卫生监测中，以减轻相关健康风险。

引言

人类活动、动物和环境在多种疾病的出现和传播中起着关键作用（Thompson 和 Kutz, 2019）。根据世界卫生组织（WHO）的数据，大约60%的新发人类感染病例属于人畜共患病，其中超过70%来源于野生动物。根据欧盟指令2003/99/EC的定义，人畜共患病是指自然状态下在动物和人类之间传播的疾病或感染。这类疾病可由多种病原体引起，包括细菌、病毒、真菌、原生动物和寄生虫（Skowron 等, 2023）。根据病原体与宿主的传播方向，人畜共患病可分为“人传动物”和“动物传人”两类。在后者中，食物和水是主要的传播途径，尤其是通过食用变质、受污染或未煮熟的食物（Slingenbergh, 2013; Sánchez 等, 2021）。近几十年来，外来入侵物种已成为人畜共患病传播的重要媒介（Chiatante 等, 2021; Sánchez 等, 2021, 2025）。

新物种及其共生体的引入为生物地理学和进化过程带来了新的机遇。共生体从入侵物种传播到本地物种的过程（称为“溢出效应”）对本地物种的保护构成了重大威胁（Mestre 等, 2013）。这些共生体可能成为其他本地无脊椎动物的疾病载体（Arias 和 Torralba Burrial, 2021）。

Astacidea 亚目是一个多样化的分类群，包含约700种物种，最初主要分布于北半球（Crandall 和 De Grave, 2017; Sánchez 等, 2024）。由于水产养殖和宠物贸易的影响，许多小龙虾物种已成功引入并扩散到全球各地，其中许多如今出现在伊比利亚半岛（Martín-Torrijos 等, 2018; Sánchez 等, 2024）。在伊比利亚半岛，小龙虾具有重要的经济、文化和生态价值，被视为标志性物种（Vedia 和 Miranda-Ferreiro, 2013）。它们与西班牙许多地区的美食文化密切相关，是重要的食物资源，其贸易也为当地经济做出了贡献（Vedia 和 Miranda-Ferreiro, 2013）。过去一个世纪里，由于外来小龙虾物种的引入，这些物种的分布和数量发生了显著变化（Martín-Torrijos 等, 2019, Sánchez 等, 2024）。近几十年来，淡水系统中入侵物种的增加与市场需求及其生物学特性密切相关（Sánchez 等, 2024）。

目前，西班牙已记录有6种小龙虾物种在当地定居（Arias 和 Torralba Burrial, 2021; Sánchez 等, 2024），包括广泛分布的 Procambarus clarkii（Girard, 1852）和 Pacifastacus leniusculus（Dana, 1852），以及 Cherax destructor（Clark, 1936）、Cherax quadricarinatus（von Martens, 1868）、Faxonius limosus（Rafinesque, 1817）和最近发现的 Pr. virginalis（Lyko, 2017）（Sánchez 等, 2024）。然而，Austropotamobius fulcisianus（Ninni, 1886）（以前称为 A. italicus（Faxon, 1914）或 A. pallipes（Lereboullet, 1858））在西班牙仍属于“隐源性物种”（Carlton, 1996），因为科学界对其起源存在争议（Clavero 等, 2016; Clavero 和 Centeno-Cuadros, 2016; Matallanas 等, 2016; Martínez-Ríos 等, 2023; Sánchez 等, 2024）。此外，还有一些小龙虾物种曾被引入但未能在野外建立种群（如 Astacus astacus、Pontastacus leptodactylus 或 Procambarus zonangulus

19世纪和20世纪 Procambarus clarkii 和 Pacifastacus leniusculus 被有意引入后，欧洲本土小龙虾 A. fulcisianus 的种群数量急剧下降（减少了80%以上），原因是由 Aphanomyces astaci（Schikora, 1906）引起的水霉病（Alcorlo 和 Diéguez-Uribeondo, 2014; Martínez-Ríos 等, 2022）。这种病原体会感染小龙虾的表皮并侵入其体内腔（Martín-Torrijos 等, 2019; Martínez-Ríos 等, 2022）。

由于长期的共同进化，北美小龙虾能够通过增强prophenoloxidase活性来限制病原体的生长（Cerenius 等, 2003; Martínez-Ríos 等, 2022），从而抵御这种病原体。这种酶活性使血细胞迅速反应，将菌丝包裹起来并产生具有抗真菌和杀菌作用的黑色素涂层（Martínez-Ríos 等, 2022）。然而，欧洲本土小龙虾由于蜕皮过程较慢，病原体可以轻易侵入体内并导致死亡（Aydin 等, 2014; Martínez-Ríos 等, 2022）。同样，Pa. leniusculus 被引入欧洲时，还伴随着两种密切相关的共生体：Uncinocythere occidentalis（Kozloff 和 Whitman, 1954，节肢动物门：介形纲）和 Xironogiton victoriensis（Gelder 和 Hall, 1990，环节动物门：Branchiobdellidae）（Martens 和 Roos, 2015），后者也在西班牙的 Procambarus clarkii 种群中被发现（Martín-Torrijos 等, 2018）。

Procambarus clarkii 还被证实是兔热病的传播媒介。该疾病由 Francisella tularensis 细菌引起，主要影响哺乳动物。1997年首次在西班牙人类中发现该病例，随后又有多起爆发（Petersen 和 Schriefer, 2005; Capdevila-Argüelles 等, 2013）。1998年，有接触过小龙虾的人群中发现了第二起兔热病爆发（Petersen 和 Schriefer, 2005）。大多数患者是在捕捞过程中因抓伤、割伤或擦伤而感染（Petersen 和 Schriefer, 2005）。此外，由于 F. tularensis 存在于小龙虾的胃和肝胰腺中，接触内脏内容物也可能导致感染（Anda 等, 2001）。这一事件引起了媒体广泛关注，因为此前兔热病并未与小龙虾养殖联系在一起（Petersen 和 Schriefer, 2005）。

尽管有上述案例，但目前关于小龙虾中病原体和共生体关联的信息仍然不足。随着小龙虾养殖和宠物贸易的兴起，这些生物及其共生体正在快速扩散到新的地区，这意味着病原体和共生体都有可能形成入侵性种群（Martín-Torrijos 等, 2018）。接触这些病原体或共生体可能导致新的小龙虾相关人畜共患病的增加，正如西班牙的兔热病案例所示（Anda 等, 2001; Petersen 和 Schriefer, 2005）。因此，了解小龙虾共生体的真实多样性及其对人类和动物健康的潜在风险至关重要。

本研究的主要目的是分析过去几十年引入伊比利亚半岛北部的小龙虾物种所携带的共生体多样性，评估它们对生态系统、人类和动物健康及经济活动的潜在影响。同时，本文还首次系统地整理了伊比利亚地区报道的小龙虾物种的共生体和寄生虫种类。

样本采集与保存

2019至2022年间，我们在伊比利亚半岛北部多个地点采集了54个小龙虾样本（表1；图1）。样本通过手工或使用渔网收集，采集后均进行了现场保存处理，随后用70%乙醇固定并单独储存。测量了小龙虾从吻部到尾部的总长度，并计算了平均长度和标准差（表1）。

结果

本研究分析了5种小龙虾（Pacifastacus leniusculus、Cherax quadricarinatus、Austropotamobius fulcisianus、Procambarus clarkii 和 Pontastacus leptodactylus）的54个样本（图1）。研究共鉴定出60种共生体，它们属于9个门：纤毛虫门（39种）、轮虫门（5种）、节肢动物门、环节动物门（各4种）、平扁虫门（3种）、苔藓虫门（2种）、缓步动物门、线虫门和多孔动物门（各1种）（图2A）。

讨论

研究表明，入侵性外来物种对生物多样性以及人类和动物健康构成全球性威胁，尤其是当涉及病原体和共生体时（Vedia 等, 2015）。小龙虾的身体各部位（包括螯肢、腹足、头胸部和鳃）都携带多种共生体，如纤毛虫、环节动物、扁虫和其他甲壳类动物。然而，这些共生体的致病性和对宿主的影响仍需进一步研究。

结论

研究显示，伊比利亚半岛北部的小龙虾物种携带了高度多样化的共生体，包括纤毛虫、环节动物、介形虫和平扁虫，其中一些具有重要的生态或致病意义。引入的物种（如 E. cambari、C. variabilis、X. victoriensis、P. magnifica 和 U. occidentalis）表明，非本地共生体能够在新环境中建立并扩散。

未引用参考文献

Kudo, 1966; May, 1989; Sleigh, 1973.

CRediT 作者贡献声明

Omar Sánchez：撰写 – 审稿与编辑、初稿撰写、方法论设计、数据整理。Isabel Cárcaba González：撰写 – 审稿与编辑、方法论设计、研究实施、数据分析。José González Poyo：撰写 – 审稿与编辑、方法论设计、研究实施、数据分析。Marta Ure?a：撰写 – 审稿与编辑、方法论设计、研究实施、数据分析。Andrés Arias：撰写 – 审稿与编辑、初稿撰写。

利益冲突声明

作者声明不存在可能影响本文研究的财务利益或个人关系。

致谢

感谢澳大利亚博物馆研究所无脊椎动物部门的Nuria Anadón及其团队在鉴定多种原生动物和共生体方面的帮助。同时感谢两位匿名审稿人的细致审阅和宝贵意见，也感谢奥维耶多大学科学技术服务部门在扫描电子显微镜技术方面的支持。