《Science of The Total Environment》：Diversity and ecology of the prokaryotic microbiome associated with marine sponges across Antarctica
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本文系统回顾了南极海绵宿主内原核微生物群的组成、功能和生态适应性。聚焦三种关键海绵物种（Mycale (Oxymycale) acerata, Dendrilla antarctica, Hymeniacidon torquata），作者指出其微生物组与海水及沉积物显著不同，呈现出宿主特异性，并富含参与养分循环、次级代谢产物合成（如抗生素）及芳香化合物降解等核心功能。研究强调了极端环境下宿主与环境共同塑造的稳定微生物核心，并评估了温度升高等环境压力对其结构和稳定性的潜在影响。最后，文章指出了当前研究在空间覆盖、功能验证方面的不足，并为未来跨组学整合研究指明了方向。
1. 引言
南极的海洋底栖动物群落因其独特的地质历史隔离而显得尤为特别，其中海绵动物（Phylum Porifera）占据了重要地位。据估计，南大洋约有400至530种海绵，其中近一半是当地特有的。它们不仅是海底景观的主要构建者（覆盖率可达55%），更为无数其他生物提供了庇护所和栖息地。南极海绵主要分为寻常海绵纲（Demospongiae，最常见）和六放海绵纲（Hexactinellida，在深水区占优势），此外还有少量钙质海绵（Calcarea）。这些“滤食高手”通过摄食浮游生物和有机颗粒，高效地将溶解有机碳（DOC）转化为颗粒有机物（POM），在连接底栖与水体生态系统的“海绵循环”（sponge loop）中扮演核心角色。更引人注目的是，它们体内寄居着丰富多样的微生物，二者共同构成了一个紧密协作的“全生物体”（holobiont）。
1.3. 南极海绵作为海洋微生物的宿主
南极海绵通常属于低微生物丰度（LMA）类型，每克组织含有约105–106个细菌细胞。自Webster等人（2004年）的开创性研究以来，科学家们利用分子技术揭示了这些微生物群落的复杂面貌。一个关键发现是，不同海绵物种拥有其独特的、具有“宿主特异性”的微生物群落，且与温带、热带海绵的微生物组成差异显著。尽管存在个体和地理差异，一个由宿主选择压力塑造的“核心”微生物类群似乎普遍存在。在门类水平上，变形菌门（Proteobacteria，尤其是α-和γ-变形菌纲）和拟杆菌门（Bacteroidota）占主导地位，放线菌门（Actinomycetota）和厚壁菌门（Firmicutes）也较为常见。古菌（Archaea）通常占比很低（<1%），但Dendrilla antarctica是一个例外，其体内富集了独特的硝化古菌Candidatus Nitrosopumilus。
3. 结果
3.1. 南极海绵是微生物多样性的热点
尽管研究不断深入，目前仅有约44种南极海绵的微生物组被分析过，相对于该地区庞大的海绵多样性而言，这只是冰山一角。这些研究主要集中于西南极洲，特别是南极半岛和南设得兰群岛附近，而对罗斯海和东南极洲的关注较少。大多数样本采集自浅水区（0-30米），仅有少数来自百米以深的区域。网络分析显示，现有研究主要集中在微生物多样性、共生关系、全生物体以及气候变化、温度和进化等环境因素上。通过Sankey图可以直观看到，α-和γ-变形菌纲以及拟杆菌纲是各海绵属中最常见的细菌类群，而某些类群如放线菌纲（Actinobacteria）则特定地出现在某些海绵（如D. antarctica和Haliclona spp.）中。
在众多被研究的海绵中，有三种因其生态重要性且研究数据相对充分而备受关注：Mycale (Oxymycale) acerata, Dendrilla antarctica 和 Hymeniacidon torquata。
3.1.1. Mycale (Oxymycale) acerata 的微生物组
这种快速生长、体型巨大的浅水海绵是研究最多的物种之一。对其微生物组的分析揭示了以变形菌门和拟杆菌门为主导的群落结构。非度量多维尺度分析（nMDS）显示，其微生物组成存在地理分异，来自泰勒湾（Thetys Bay）的样本与来自西南极半岛（WAP）的样本明显分开，采集深度也产生了一定影响。在属水平上，Polaribacter, Candidatus Branchiomonas, Methylobacterium 和 Sphingomonas 等较为丰富。
3.1.2. Dendrilla antarctica 的微生物组
这种形成亮黄色垫状群落的海绵，其微生物组在泰勒湾和罗瑟拉湾（Rothera Bay）的样本间表现出显著差异（64-66%的不相似性）。泰勒湾的样本中，丙酸杆菌科（Propionibacteriaceae）、莫拉菌科（Moraxellaceae）等更为丰富；而罗瑟拉湾的样本则富含甲基营菌科（Methylophilaceae）、内共栖单胞菌科（Endozoicomonadaceae）等。
3.1.3. Hymeniacidon torquata 的微生物组
对该物种微生物组的了解主要基于个别研究，数据显示其微生物群落同样以变形菌门和拟杆菌门为主，但在科、属水平的具体构成上，不同研究间存在差异，表明可能存在地点或个体间的变异。
3.2. 海绵微生物组 vs 海水和沉积物微生物组
海绵作为高效的滤食者，不断处理大量海水，但其体内的微生物群落与周围环境截然不同。多项比较研究证实，海绵拥有其特异的微生物组合。例如，在菲尔德斯湾（Fildes Bay），尽管浮游原核生物群落与一些海绵样本有聚类，但Myxilla (Burtonanchora) sp. 的微生物组与海水有73%的差异。在南设得兰群岛，海绵的微生物组成显著受宿主身份影响，与海水群落明显分开。功能上，海绵微生物组富含与氮循环（如泉古菌门Thaumarchaeota、硝化螺旋菌门Nitrospirae）相关的类群。最新研究还将比较范围扩展至沉积物，结果显示海绵、海水和沉积物三者的微生物群落泾渭分明，海绵中富含硝化螺旋菌门、变形菌门、 Bdellovibrionota 及大量未分类细菌。
3.3. 温度对南极海绵微生物组的影响
南极生物是狭温性的，适应于狭窄的温度范围。那么，升温会对它们敏感的微生物伙伴产生什么影响呢？野外监测给出了令人惊讶的稳定性：在杜默岛（Doumer Island）附近，Isodictya spp. 的微生物组在24个月内，即使经历夏季异常高温（高达+3°C），也保持了惊人的稳定。类似地，对四种海绵的重复夏季采样也显示出高度的微生物组稳定性。
然而，实验室控制实验揭示了更复杂的情况。对I. kerguelenensis的研究发现，由冰冲刷造成的组织损伤会显著影响微生物多样性指数，而单纯升温则效果不显，但损伤与温度的交互作用常常是显著的。损伤会导致科尔韦氏菌科（Colwelliaceae）和黄杆菌科（Flavobacteriaceae）等细菌增多，这可能扰乱全生物体平衡。
更精细的受控实验观察了急性热应激的影响。将南极海绵M. (O.) acerata 和 D. antarctica 暴露于中度（+4–5°C）和极端（+6–10°C）升温条件下。结果表明，南极海绵表现出较高的抵抗力：核心微生物类群仍然丰富，但一些“机会主义者”或“沉睡者”细菌（如Colwellia, Crocinitomix, Pseudarcobacter）的丰度会增加，微生物多样性指数通常也会升高。在极端热应激下，M. (O.) acerata 会出现菌群失调，多样性丧失。有趣的是，EC94类群即使在热应激后仍能被检测到，暗示了关键功能角色的保留。跨物种和条件反复出现的Colwellia等类群，可能意味着微生物组内存在“功能冗余”——即不同类群的微生物执行相似的核心代谢功能，这有助于在环境变化中维持生态系统的稳定性。
3.4. 南极海绵相关微生物组的代谢功能谱
宏基因组学分析为我们揭示了这些微小居民的巨大潜能。预测的功能分析表明，海绵相关的原核生物在营养循环（如甲烷、硫、氮代谢）、共生、次级代谢产物（如萜类、聚酮类）和维生素生产、群体感应以及芳香化合物（如异生素）的生物降解中发挥着关键作用。
3.4.1. 核心、共享和瞬变微生物功能
对M. (O.) acerata等海绵“核心”微生物类群的功能预测显示，尽管不同宿主的微生物种类不同，但它们却执行着高度相似的核心功能，包括胁迫抵抗、噬菌体防御、反硝化、氨氧化、水平基因转移以及辅因子、维生素和辅基的生物合成。这体现了“功能等价”原则：系统发育各异的细菌在不同的海绵物种中扮演着可比较的生态角色。
3.4.2. 次级代谢物生物合成与异生素降解
对南设得兰群岛四种海绵的预测分析表明，其原核生物群落参与了次级代谢物的生物合成，如抗生素（链霉素、新霉素等），且具有宿主特异性。所有四种海绵中都富集了异生素降解途径（如苯乙烯、类固醇降解），而I. bentarti 还拥有降解烷基苯、氯代烯烃、氯代芳烃等（基因）毒性化合物的预测途径。这暗示宿主特异性的微生物群落已精细适应宿主的化学环境，并塑造了解毒功能的分布。
3.4.3. 其他关键代谢途径
在罗斯海泰勒湾的11种海绵中，预测的细菌功能还包括抗生素生物合成、群体感应（如酰基高丝氨酸内酯合成）以及芳香化合物降解。对M. (O.) acerata宏基因组组装基因组（MAGs）的分析，揭示了与冷适应相关的完整代谢途径，包括多种维生素（B2, B7, B12）、必需氨基酸和短链脂肪酸的生产，以及芳香族和卤代化合物的降解潜力。这些功能很可能帮助全生物体在极端南极条件下生存和繁衍。
