《Ecology and Evolution》：The Effect of Social Rank on Reproductive Traits Depends on Rank Metric: Evidence From a Group-Living Carnivore
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本研究通过分析28年个体数据，揭示了斑鬣狗（Crocuta crocuta）社会等级与生殖性状之间的关系，其预测能力因等级指标（ordinal rank 与 standardised rank）的选择而异。研究指出，不同指标分别反映“资源优先获取”和“社会压力调节”两种竞争机制，其重要性随具体生殖性状变化，强调应根据研究问题背后的生物学机制谨慎选择等级指标，以更精准地解释等级相关的繁殖成功。
引言
在群居动物中，社会优势等级的形成调节了个体对食物和交配机会等关键资源的竞争。个体的等级位置强烈影响其对资源的获取、所处的社会环境，并最终影响其繁殖成功率。高等级个体通常能优先获取资源，但其优势效应与所研究的生殖性状及所采用的等级衡量指标密切相关。研究者提出了多种从互动数据推断等级并计算等级指标的方法，这些指标通常反映了等级竞争作用于特定性状的不同潜在机制。其中，序数等级（ordinal rank）反映个体在等级制度中的绝对位置，即高于自身的竞争者数量，其重要性可能体现了“资源优先获取”的竞争机制。而标准化等级（standardised rank，亦称相对或比例等级）则反映高于和低于个体的同种成员比例，整合了与等级相关的压力应对出口和向下级转移攻击的机会，可能更适用于反映“社会介导的生理约束”机制。这两种基于同一等级制度的表征方式背后有着不同的生物学假设，不能等同视之，若不考虑所关注竞争机制的假设而随意使用，可能导致无法检测到更合适的指标能够发现的影响。
本研究旨在确定在斑鬣狗两性的六项生殖性状中，序数等级和标准化等级哪一种能更好地表征优势等级与这些性状之间的关系。通过这种方式，研究者探讨了这些性状是更好地被群内资源竞争机制（序数等级），还是被社会环境驱动的生理约束机制（标准化等级）所解释。基于对斑鬣狗社会系统的理解，研究者为每项性状做出了具体预测。对于雌性斑鬣狗，其生殖性状应主要受能量（食物获取）限制，因此预测与资源优先获取相关的序数等级能更好地预测幼崽存活率、首次繁殖年龄和产仔间隔。对于雄性斑鬣狗，其交配成功更多依赖于长期 affiliative 关系构建和求偶行为投入，这与社会压力管理能力相关，因此预测标准化等级能更好地预测其年繁殖成功率和首次繁殖年龄。然而，在获得与高等级雌性（高质量配偶）交配成功方面，这需要排除潜在竞争者的能力，这可能只对等级最高的追求者有利，因此预测序数等级能更好地描述所交配雌性的等级。
材料与方法
研究数据来自1996年4月至2024年12月对坦桑尼亚恩戈罗恩戈罗火山口斑鬣狗种群的近日常监测。所有个体通过独特的斑点图案、耳部刻痕或疤痕进行识别。通过机会性采集的样本（如粪便、组织、毛发）进行基因分型，利用九个高多态性微卫星位点，通过CERVUS 3.0软件进行最大似然法亲子鉴定。
为减少因观察力差异（如低等级雌性的幼崽可能更晚转移至公共巢穴而“被遗漏”）导致的潜在偏差，对于可能受“遗漏”幼崽影响的生殖性状分析，仅使用了在整个研究期间观测努力最高的四个族群的数据。社会等级的分配基于每个族群的社会测量矩阵。序数等级根据个体在争斗性二元互动中的胜/负比例线性分配，最高等级个体为1，最低为n（n为等级长度）。通过将序数等级按等级长度缩放，得到标准化等级，范围从-1（最低等级）到1（最高等级）。在为雌性确定社会等级时，等级制度包含所有亚成年或更年长的成员；在为雄性确定等级时，则只包含有性活跃的雄性。
研究分析了六项生殖性状：雌性的幼崽存活率（至1岁）、产仔间隔、首次繁殖年龄；雄性的年繁殖成功率、所交配雌性的等级、首次繁殖年龄。每项性状都建立了两个完全相同的模型进行解释——一个包含序数等级，另一个包含标准化等级作为预测变量。模型结构尽可能复现自先前已发表的研究。通过比较校正后的小样本阿卡克信息准则差值（ΔAICc）来评估配对模型的优劣。ΔAICc <2 表示两模型无差异；2–7 表示数据倾向于支持其中一个模型；>7 表示数据强烈支持其中一个模型。
结果
无论使用哪种等级指标，雌性和雄性斑鬣狗的繁殖成功率都随着社会等级的提高而增加。在六项性状中，有五项的两种等级指标模型都比不包含等级指标的“零模型”表现更好。其中四项性状（雌性幼崽存活率、雌性首次繁殖年龄、雄性年繁殖成功率、所交配雌性的等级）的数据强烈支持使用序数等级的模型。雌性的产仔间隔则强烈支持使用标准化等级的模型，且是该性状中两种等级模型ΔAICc差异最大的一项。雄性的首次繁殖年龄未发现任一等级指标模型显著优于零模型，两种等级模型之间也无显著差异。因此，在六项预测中，有三项得到证实：序数等级更好地解释了由关键资源优先获取驱动的性状（雌性幼崽存活率和首次繁殖年龄），而标准化等级更好地解释了产仔间隔。
讨论
研究表明，在解释斑鬣狗的生殖性状变异时，没有一种等级指标适用于所有性状，但序数等级在多数性状中优于标准化等级，这凸显了高等级带来的资源优先获取对提高繁殖成功率具有普遍重要性。具体而言：
- 1.
雌性幼崽存活率与首次繁殖年龄：正如预测，这两个对长寿哺乳动物终身繁殖适合度贡献巨大的性状，更好地被序数等级所描述。这支持了雌性哺乳动物繁殖成功受妊娠、哺乳和母体照料能量需求限制的观点，高等级带来的食物优先获取权通过改善母乳质量和数量，直接影响后代生长、存活和性成熟时间。
- 2.
雌性产仔间隔：出乎预测，该性状被标准化等级更好地预测。虽然资源获取仍是重要驱动因素，但其对产仔间隔的影响可能受到母亲在公共巢穴哺乳幼崽时应对社会挑战能力的调节。低等级母亲在巢穴更易被高等级个体打断哺乳或拒绝接近幼崽，可能导致每窝哺乳不足、幼崽生长放缓，进而延长母体从高生理成本中恢复的时间，推迟再次受孕。低等级雌性为减少社会挑战暴露而采取的行为策略（如减少访巢次数），可能带来营养和社会成本，进一步限制其繁殖频率。这表明产仔间隔可能更多地受到社会环境导致的生理约束影响，而非单纯的资源限制。
- 3.
雄性年繁殖成功率与所交配雌性的等级：两项性状均被序数等级更好地解释，表明雄性等级制度中的绝对位置赋予其在后代数量和质量上的繁殖优势，暗示了“竞争性排除”机制的重要性。尽管雌性斑鬣狗拥有高度的配偶选择权，但高等级雄性能够在不被干扰的情况下对特定高质量雌性进行求偶的能力，可能与积极的竞争性排除同样有益，这是在斑鬣狗研究中较少被讨论的高等级优势。
- 4.
雄性首次繁殖年龄：未发现任一等级指标具有显著解释力。这可能是因为雄性首次成功繁殖的年龄受到更复杂且可能相互抵消的机制影响。虽然来自高等级母亲的雄性在成长阶段获益，但扩散到新族群及融入新等级制度带来的生理和能量成本，可能削弱了高母系等级的持续效益。此外，随着种群密度增加，低等级母亲所生雄性通过与亲属协同扩散，可能抵消了先前记录的高母系标准化等级的好处。
本研究与相关领域工作共同强调，等级指标不能被视为等级位置的可互换描述符。作为研究衍生的概念，不同的等级指标代表了关于塑造性状变异的进程性质的不同假设。因此，选择使用哪种等级指标并非一个微不足道的方法学决定，而是关于竞争和社会背景机制假设的陈述。测试具有不同底层假设的多种等级指标，可以提供一个强大的框架，用于推断是什么主要塑造了个体性状的变异，并可在结果与预测不符时突出替代性解释。研究结论不应是盲目测试指标以找到对特定系统的“最佳拟合”，而应在研究设计中有针对性地使用最能代表所怀疑的潜在机制的等级指标。同时，等级指标的选择也可用于解释意外结果并提出替代机制。本研究还揭示了斑鬣狗繁殖生物学机制的重要方面：在雌性中，产仔间隔这一对长寿动物长期繁殖成功至关重要的性状，可能更多受社会挑战而非能量限制影响；在雄性中，竞争性排除在影响雌性配偶选择中的作用应被更充分地视为高社会等级的一项优势。总之，基于生物学基础的方法学选择在行为生态学中可能与数据本身一样强大，能够解释个体变异。
