《Biological Conservation》：Climate change–mediated catastrophe exacerbates genomic vulnerability of a coastal cycad
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椰子树基因组脆弱性受直接气候和间接效应（海平面上升、特有昆虫入侵）双重影响，景观分析揭示自然遗传救援不足，提出基于气候亚单元的保护策略。
Jui-Tse Chang|Koh Nakamura|Pei-Wei Sun|José Said Gutiérrez-Ortega|Min-Xin Luo|Chien-Ti Chao|Shao-Wei Ho|Yi Sun|Pei-Chun Liao
台湾师范大学生命科学系，台湾台北市文山区亭洲路4段88号
摘要
人类引起的气候变化严重威胁生物多样性，但许多研究仅关注其对物种适应不良的直接影响（例如基因组脆弱性），而很大程度上忽视了间接影响，如气候变化引发的灾难性后果（CCCE）。对于容易受到寄生虫攻击或栖息地干扰的物种来说，这些CCCE可能尤为严重。我们研究了Cycas revoluta这一沿海物种，该物种正面临两大CCCE的威胁：海平面上升和最近入侵的专门性介壳虫。利用全基因组SNP数据及景观分析，我们确定了两个受温度和降水影响的保护单元（CUs），并评估了CCCE对基因组脆弱性的影响。尽管遭遇的CCCE较少，琉球群岛中部的种群（冲绳）对未来气候的适应不良最为严重。相反，在琉球群岛北部，CCCE预计将摧毁更具气候适应性的种群，从而加剧基因组脆弱性。景观分析显示自然遗传救援不足，这凸显了辅助基因流动的必要性。我们的发现首次表明，忽视气候变化间接效应会扭曲基因组脆弱性的评估，并误导保护工作。我们提出了针对C. revoluta的特定管理措施，考虑到了CCCE的威胁，并强调了在评估易感物种的基因组脆弱性时灾难性事件的关键作用。
引言
气候变化通过直接生理限制和间接机制威胁生物多样性（Scheffers等人，2016年；Birnbaum等人，2021年），例如气候变化引发的灾难性后果（CCCE），包括海平面上升或害虫爆发。虽然直接影响通常用于评估种群数量下降和灭绝风险（Etterson和Shaw，2001年；Cunningham和Read，2003年；Feeley等人，2012年；Corlett和Westcott，2013年），但整合间接CCCE的影响仍然很少。间接地，物种间相互作用的改变以及气候变化引发的灾难性后果（CCCE），如海平面上升或害虫爆发，可能引发局部灭绝并增加灭绝风险（Kemp等人，2022年）。因此，了解种群对直接和间接影响的反应对于制定全面的保护策略至关重要（Lobell和Gourdji，2012年；Ockendon等人，2014年）。
在气候智能保护中，定义能够保护物种进化潜力的保护单元（CUs）是关键步骤（Moritz，1994年；Moritz，2002年；Funk等人，2012年；Turbek等人，2023年）。两种广泛使用的CU类型是进化显著单元（ESUs）和适应单元（AUs）。ESUs代表保持遗传和生态独特性的种内群体，具有由整体遗传变异塑造的独立进化潜力（Gutiérrez-Ortega等人，2018年；Hoelzel，2023年）。AUs强调与环境适应相关的变异（Funk等人，2012年）。结合这两种CU概念有助于保护规划，以维持长期的遗传多样性和适应能力（Maier等人，2022年；Miller等人，2023年）。
一种新兴的保护基因组方法——基因组补偿（Fitzpatrick和Keller，2015年；Bernatchez等人，2024年）旨在通过评估应对未来气候条件所需的遗传变化来量化基因组脆弱性。假设近期基因-环境关联（GEA）保持不变，基因组补偿利用时空替代方法将当前的GEA模型投影到预测的未来。从现在到未来，“适应”未来环境所需的进化变化（例如等位基因频率）越多，表明对气候变化的脆弱性和适应不良程度越高。然后我们可以优先考虑并设计针对未来CU的具体保护策略（Chen等人，2022年；Hung等人，2023年）。然而，大多数研究仅考虑了气候变化对基因组脆弱性的直接影响，忽视了间接效应（如CCCE）加剧的灭绝风险。对于容易受到寄生虫攻击或栖息地干扰的物种来说，这些间接影响可能非常显著（Travis，2003年；Battisti和Larsson，2015年），并进一步误导了仅基于直接影响的保护决策。
岛屿沿海物种特别容易受到直接和间接气候影响。它们生活在陆地和海洋的交界处，狭窄且分散的分布范围由于连通性破坏（Franks等人，2004年）以及来自陆地和海洋的环境压力（Sharpe和Baldwin，2012年；Garner等人，2015年；Ward等人，2017年；He和Silliman，2019年；Birnbaum等人，2021年；Kogure，2022年）而变得更加脆弱。在沿海植物中，树木尤其脆弱，因为它们的世代时间长且突变率低，导致适应延迟（Jump和Penuelas，2005年；Petit和Hampe，2006年；Aitken等人，2008年）。这些限制使得共同花园实验只能研究早期生活史特征，因此基因组补偿成为评估遗传脆弱性的有价值替代方法。
沿海树木Cycas revoluta Thunb.为研究气候变化下的遗传适应不良提供了理想模型。该物种分布于东亚沿海地区，从台湾东部到日本九州南部（以下简称琉球群岛），在中国福建还有另一个种群（图S1）。先前的研究表明其存在纬度相关的种群结构，暗示了不同的气候响应（Chang等人，2022年），但其适应性和保护意义仍有待解决（Chiang等人，2009年；Kyoda和Setoguchi，2010年；Chang等人，2022年）。更紧迫的是，C. revoluta面临CCCE的威胁，包括海平面上升和最近入侵的Cycas aulacaspis介壳虫（CAS）（Takagi，2023年；Deloso等人，2025年），这对种群存续构成直接威胁。
在这里，我们使用基于参考的单核苷酸多态性（SNPs）（Chang等人，2022年），将CCCE纳入遗传脆弱性研究，以优化特定CU的保护管理。我们假设：（1）Cycas revoluta种群表现出与区域气候梯度相对应的不同基因组脆弱性模式；（2）间接CCCE（即CAS和海平面上升）进一步改变了基因组脆弱性，超出了单纯由直接气候变量预测的程度。为了验证这些假设，我们首先在相同的气候变化模型下重建了每个CU的遗传脆弱性（直接效应）和CCCE（间接效应）景观（图1）。其次，通过叠加这两个结果，我们将基因组脆弱性值分为CCCE影响较大和较小的情况，前者代表更高的灭绝风险，后者在间接效应下相对可持续（图1）。通过量化这些相互作用，本研究建立了将间接气候威胁纳入基于基因组的保护规划框架，并为在加速气候变化下保护进化韧性提供基于证据的决策依据。
生物信息学和变异调用
从先前研究中获取了涵盖所有主要种群的合格ddRADseq数据（Chang等人，2022年；Chang等人，2023年）。在Hongye（HON）和沿海山脉（CMR）发现了一个仅限于台湾的隐秘谱系（n = 10），该谱系因幽灵渐渗而分化（Chang等人，2023年），并在本研究中被移除。因此，共有27个种群中的238个个体（图S1）。
所有ddRADseq读段均被映射并比对到核基因组上
C. revoluta中的两个保护单元及其气候亚单元（sub-CUs）
在27个种群中，两个ESUs和AUs根据conStruct基于地理距离（S2b-c）和总共1532个以及47个SNP的最佳聚类结果被归为同一组（以下简称CU）。这些CU大致分为Amami地区及其以北的种群（即Amami及其以北）和Okinawa地区及其以南的种群（即Okinawa及其以南）（图2）。它们的环境生态位主要因BIO13（最湿润月份的降水量）和tas2（平均每日
C. revoluta中的两个保护单元及其气候亚单元
在27个种群中，两个ESUs和AUs根据最佳聚类结果被归为同一组（以下简称CU），该聚类考虑了地理距离（S2b-c），基于总共1532个SNP和47个适应性SNP。这些CU大致分为Amami地区及其以北的种群（即Amami及其以北）和Okinawa地区及其以南的种群（即Okinawa及其以南）（图2）。它们的环境生态位存在差异（表S4），主要由于BIO13（最湿润月份的降水量）和tas2（平均每日
气候局部适应是琉球群岛物种遗传边界广泛报告的基础
在本研究中，通过最优聚类分析，C. revoluta中的两个不同基因组谱系被区分开来，将Amami地区及其以北的种群与Okinawa地区及其以南的种群分开（图2）。这种纬度上的基因组分化伴随着明显的生态位分化，Amami地区及其以北的种群生活在较冷和较湿润的环境中，而Okinawa地区及其以南的种群生活在较热和较干燥的环境中。基因组结构与
CRediT作者贡献声明
Jui-Tse Chang：撰写——原始草稿、可视化、资源、方法论、概念化。Koh Nakamura：撰写——审阅与编辑、资源。Pei-Wei Sun：撰写——审阅与编辑、方法论。José Said Gutiérrez-Ortega：撰写——审阅与编辑。Min-Xin Luo：撰写——审阅与编辑。Chien-Ti Chao：撰写——审阅与编辑。Shao-Wei Ho：方法论。Yi Sun：撰写——审阅与编辑、方法论。Pei-Chun Liao：撰写——审阅与编辑、监督，
致谢
我们感谢山西农业大学的Jiu Feng Wei和Yun Yun Lu提供CAS栖息地适宜性栅格文件。感谢昆明植物研究所的Jian Liu在海洋流模拟方面的帮助，感谢西班牙拉拉古纳大学的Yurena Arjona在海岸景观分析方面的建议，感谢台湾师范大学的David Zeleny在景观分析方面的支持，感谢台湾师范大学的Pei-Jen Lee Shaner在生态位建模方面的帮助，以及Sheng-Jyun Cai在沿海山脉方面的见解
