《Cancers》：Lymph Node Assessment with Multiparametric Ultrasound: Normal Values, Morphologic Patterns, and Diagnostic Algorithms
Kathleen M?ller,
Christian Jenssen,
Markus Herbert Lerchbaumer,
Alois Hollerweger,
Madhvi Yadav,
Manjiri Dighe,
Carla Serra,
Andrea Boccatonda,
Siegbert Faiss and
Christoph Frank Dietrich
编辑推荐：
本文针对淋巴结超声评估缺乏标准化、良恶性鉴别诊断困难等问题，系统地梳理了B超、彩色多普勒成像、弹性成像和超声造影等多种超声技术下的淋巴结正常参考值、形态学与功能学模式，旨在为临床实践中淋巴结良恶性病变的鉴别诊断提供全面的实用指导。该研究通过整合多参数超声（mpUS）方法，有望提高诊断信心，减少不必要的侵入性操作，并支持肿瘤学和一般临床环境下淋巴结评估的标准化。
在临床诊疗中，当遇到感染、炎症或可疑的肿瘤时，医生常常需要对淋巴结进行评估，它是免疫系统的重要组成部分。经皮超声（US）因其无创、普及、无辐射等优点，已成为淋巴结评估的一线影像学方法。然而，准确的超声解读并非易事，它要求医生不仅要了解淋巴结的正常声像图表现，更要清楚不同疾病过程会如何改变这些表现。目前临床面临的挑战在于，淋巴结的超声评估缺乏标准化的参考值和系统的诊断流程，导致良恶性鉴别常常依赖医生的个人经验，存在主观性强、准确性不一的问题，这可能导致误诊、漏诊或不必要的有创活检。为了解决这些问题，并提高淋巴结评估的客观性和一致性，研究人员系统地回顾了现有文献，旨在总结淋巴结在多参数超声下的正常参考值和典型模式，为临床实践提供清晰的指导框架。
为了系统回答上述问题，研究人员基于截至2025年9月30日前的PubMed数据库文献，进行了全面的综述。他们通过组合“淋巴结”与“超声”、“参考值”、“彩色多普勒成像”、“弹性成像”、“超声造影”等关键词，检索并筛选了相关研究，并辅以检索文献的交叉引用。该研究为叙述性综述，重点在于总结正常参考值，而非定量诊断准确性。淋巴结的评估涉及多种超声技术，包括用于形态评估的B型超声、用于血流评估的彩色多普勒成像（CDI）、用于组织硬度评估的弹性成像（包括应变弹性成像和剪切波弹性成像），以及用于微循环灌注评估的超声造影（CEUS）。研究总结了不同解剖部位淋巴结在这些模式下的典型表现和测量值。
1. 引言
在临床中，评估淋巴结肿大的原因至关重要，尤其当存在局部肿胀或已知恶性肿瘤时。了解正常的淋巴结形态和参考值是区分良恶性病变的基础。异常的淋巴结必须在患者的病史、临床症状的整体背景下进行评估。超声诊断的目标是评估区分淋巴结肿大可能原因的准则，并限制对组织学确认或涉及辐射的成像方式（如正电子发射断层扫描-计算机断层扫描）的需求。浅表淋巴结尤其易于超声检查。使用高分辨率线阵探头进行检查是首选方法。虽然不同解剖部位的淋巴结检出率受患者体型等因素影响，但有研究报道，多达55%的健康受试者可在腹部不同部位分辨出淋巴结。
2. 方法
本研究通过系统检索PubMed数据库，总结了B型超声、彩色多普勒成像、弹性成像和超声造影下淋巴结的正常参考值。文献检索策略包括组合“淋巴结”与相关超声技术和参考值术语。尽管组织病理学相关性是金标准，但本文重点在于正常参考值和声像图模式，而非定量诊断准确性。文中强调了各项超声指标的局限性和诊断重叠区。
2.1. 检查要求
检查浅表淋巴结应使用高频线阵探头。在腹部和腹膜后区域，应备有凸阵探头以及适用于多参数超声的超声造影、应变或剪切波弹性成像功能。为改善显示，建议患者检查前禁食。
2.2. 淋巴结区域
文章详细描述了头颈部、腋窝、腹股沟、腹部、腹膜后、纵隔及四肢等全身各主要淋巴结区域的解剖学划分，例如头颈部依据Som分区法分为Ia-VI区，腋窝淋巴结则根据与胸小肌的关系分为I-III级，这对于肿瘤分期（如乳腺癌）具有重要意义。内部乳腺淋巴结、腹部的肝十二指肠韧带淋巴结、肠系膜淋巴结等也被涵盖。纵隔淋巴结的经皮评估更具挑战性。
2.3. 淋巴结声像形态学
2.3.1. 何为正常
正常淋巴结呈细长椭圆形。淋巴结门通常位于中央，由于大量界面伪影，通常呈高回声。有时可在高回声门周围区分出对应于纯脂肪组织的细微低回声层，这又被一层纤细的纤维血管带与皮质分隔开。淋巴结的低回声皮质位于外周。高回声中央门在腹股沟和腋窝区域通常存在，但在颈部的II、III、IV、V区可能缺如。随着年龄增长，颈部淋巴结也可能出现高回声反射。正常淋巴结短轴通常小于5毫米，但在不同区域有所差异。
2.3.2. 提示恶性的征象
转移过程最初位于低回声皮质，然后导致淋巴结门受压（如偏心门）或随着淋巴结门消失而发生浸润。恶性病变可导致淋巴结变圆、边界模糊、皮质不对称增厚、内部出现局灶性低回声病变或整体不均匀、低回声。
2.3.3. 重叠与陷阱
颈部淋巴结中央门的缺如不一定与肿瘤相关，而其他部位存在高回声门也不能排除转移。在腹部，由于穿透深度限制，凸阵探头可能难以清晰显示淋巴结门。
2.4. 大小
淋巴结大小测量中，短轴直径比长轴直径更具临床意义，因为病理性淋巴结增大时短轴会首先增加并导致淋巴结变圆。
2.4.1. 何为正常
在颈部，下颌下和上颈部区域（Ib和II区）的短轴阈值建议为8毫米，其他颈部区域为5毫米。在肝十二指肠韧带，淋巴结长轴的正常上限为17毫米，短轴直径正常值为5-6毫米。对于有宽阔中央门的腋窝和腹股沟淋巴结，建议测量皮质宽度，正常值分别为不超过4毫米和2.5毫米。
2.4.2. 提示恶性的征象
以口腔鳞状细胞癌为例，颈部淋巴结转移的概率随淋巴结增大而增加。根据RECIST 1.1标准，短轴小于10毫米的淋巴结被视为正常，10-14毫米视为异常但不作为可测量靶病灶，≥15毫米则视为病理性增大并可作为靶病灶。研究表明，转移性淋巴结的平均短轴直径显著大于良性淋巴结。
2.4.3. 重叠与陷阱
在Lyshchik的研究中，21%的良性淋巴结大于8毫米，而只有47%的转移性淋巴结大于8毫米。在结核病流行地区，良性淋巴结的直径也可能较大。因此，大小绝不能作为唯一标准，必须结合其他B型超声特征。
2.5. Solbiati指数与短/长轴比
Solbiati指数（长轴/短轴）用于评估淋巴结形状，指数大于2主要见于良性淋巴结，而小于2（尤其是小于1.5）提示恶性。短/长轴比是Solbiati指数的倒数，在颈部淋巴结中，该比值大于0.5在转移性淋巴结中更常见。
2.6. 形状
正常淋巴结通常边界光滑。转移性肿瘤和恶性淋巴瘤，尤其是高级别淋巴瘤，可表现为包膜外生长，超声上表现为边界不清。淋巴瘤淋巴结可融合成大的团块。然而，边界清晰也不能排除恶性，例如在口腔鳞状细胞癌中，边界清晰的转移性淋巴结也很常见。
2.7. 皮质厚度均匀性
健康的淋巴结皮质均匀。不对称的皮质增厚和皮质的局灶性低回声改变都可能提示局灶性恶性浸润。但需注意，一些区域淋巴结皮质厚度本身有差异，而一些淋巴瘤也可表现为均匀、弥漫的皮质浸润和增厚。
2.8. 异质性和回声强度
正常的淋巴结皮质和门结构均匀。肿瘤浸润可导致局灶性低回声病变或结构不均匀。坏死可形成内部无回声（液体）成分。弥漫性肿瘤浸润导致普遍或不均匀性、低回声改变。然而，炎症过程或某些感染性疾病也可导致脓肿和坏死。均质的皮质模式不排除恶性，恶性淋巴结也可表现为均质和低回声。例如，在口腔鳞状细胞癌患者中，83%的淋巴结转移是均质的，88%是低回声的。淋巴结内的钙化可能提示肉芽肿性炎症或恶性。
2.9. 彩色多普勒成像
彩色多普勒成像用于评估淋巴结的血管结构和动脉流入阻力。正常的淋巴结由中央门动脉供血，呈“树状”模式分支至外周。炎症性淋巴结通常血管丰富，但仍以门血管构型为主。转移性淋巴结则表现出不同程度的血管破坏，如局灶性灌注缺损、被膜下血管、门血管消失或移位、血管走行异常等。恶性淋巴瘤的血管构型多变。根据Bialek等的分类，血管模式分为五型：I型（中央纵向血管）、II型（门部或中央短血管段）、III型（从淋巴结纵侧进入的多条血管，部分分支，为不确定模式）、IV型（外周血管分布）、V型（不规则、混乱分支的血管）。非肿瘤性淋巴结通常表现为I和II型，转移性淋巴结通常表现为III-V型，淋巴瘤则可表现为所有模式。
2.10. 阻力指数和搏动指数
在输入性门血管中测量收缩期和舒张末期流速，可计算阻力指数和搏动指数。良性淋巴结的RI和PI值通常显著低于转移性淋巴结，这反映了转移性浸润导致的淋巴结囊内压力升高。一般而言，RI值<0.8和PI值<1.5用作良性淋巴结的临界值，而RI>0.8和PI>1.5则预测转移性淋巴结。然而，淋巴结转移、恶性淋巴瘤和炎症性淋巴结病的RI和PI值存在相当大的重叠，并非所有淋巴结都有足够强的门血管可供测量。
2.11. 超声造影
超声造影可以显示常规多普勒技术无法检测的微血管灌注。大多数良性颈部淋巴结表现出离心性灌注和均匀的对比增强。转移性淋巴结的特征包括不均匀和向心性对比增强以及外周和点状血管化。大多数恶性颈部淋巴结表现出向心性灌注和不均匀增强。然而，炎症性和肉芽肿性淋巴结，特别是结核性淋巴结，可能表现出与恶性肿瘤相似的增强模式，限制了特异性。淋巴瘤常表现为均匀增强，可能与良性模式重叠。目前，超声造影不推荐作为淋巴结表征的常规独立方法，但可在多普勒结果不确定时或在引导靶向活检避开坏死组织时提供诊断益处。
2.12. 超微血管成像
超微血管成像是一种高分辨率多普勒技术，无需静脉注射对比剂即可显示更细小、低速的血流，可对微血管结构和其构型进行更高分辨率的成像。与能量多普勒相比，SMI能更敏感地显示转移性淋巴结的新生血管。多项研究表明，SMI在区分良恶性淋巴结、结核性与转移性淋巴结方面，血管模式的显示更具优势。SMI与能量多普勒结合有助于对不确定淋巴结进行分类。
2.13. 弹性成像
弹性成像技术主要用于评估淋巴结的组织硬度，可分为应变弹性成像和剪切波速度测量两大类。原理是恶性组织相比良性或正常组织硬度增加，变形更小。在正常淋巴结中，皮质明显比门部硬。
2.13.1. 应变弹性成像
在应变弹性成像中，使用定性硬度评分（1至4或5分，对应于蓝色=硬区域的百分比）以及淋巴结与其周围组织之间的应变比进行半定量来区分良恶性。一般而言，超过50%的淋巴结区域呈硬性，且应变比>1.5被视为提示恶性。然而，评分系统的主观性、使用不同评分系统、研究者经验差异是限制因素。
2.13.2. 剪切波弹性成像
剪切波在硬组织中传播更快，因此剪切波速度与组织硬度成正比。由于SWE测量值在不同设备和采集协议之间差异很大，目前无法定义一个普遍适用的淋巴结硬度临界值。多项研究证实，恶性淋巴结的SWV显著高于良性淋巴结。值得注意的是，即使在B型超声特征不显著的小淋巴结中，SWE也能显示出显著差异，这可能反映了早期肿瘤浸润导致的细胞密度增加和促结缔组织增生变化。恶性淋巴瘤的硬度值介于良性和转移性淋巴结之间，存在重叠。
2.14. 多参数超声
尽管B型超声、彩色多普勒成像、弹性成像和超声造影各有良恶性标准，但没有单一技术能可靠地区分每一个淋巴结。研究表明，结合多种技术可以提高诊断准确性。例如，在一项针对颈部淋巴结的研究中，B型超声、彩色多普勒成像、剪切波弹性成像单独应用时准确率在72%到90%之间。将剪切波弹性成像与超声造影结合，或将B型超声、彩色多普勒成像、剪切波弹性成像三者结合，准确率可达90%。一项荟萃分析也发现，将非增强超声与超声造影结合，可将诊断宫颈淋巴结良恶性的敏感性和特异性从76%和80%提高到92%和91%。
2.15. 淋巴结活检，超声引导下取样
对于不明确或尤其可疑的淋巴结，需要进行组织学确认。对于位置表浅或较大的腹部和腹膜后淋巴结，可行超声引导下穿刺取样。使用18-16G的穿刺针可获得足够用于组织学和免疫组化的组织芯。对于纵隔、胃周、十二指肠周淋巴结，通常可通过超声内镜引导下取样。研究显示，超声引导下穿刺对区分淋巴结良恶性的总体准确率可达91.7%，在获得足够材料的情况下，敏感性、特异性和准确率可高达99.7%、100%和99.46%。最常见的并发症是术后出血，但发生率很低。
2.16. 未来发展，结构化诊断
借鉴MRI和CT的Node-RADS评分系统，为超声开发一个类似的淋巴结评估结构化评分系统是未来的发展方向。一个潜在的超声Node-RADS评分可以纳入更多超声可检测的特征，如弹性成像和血管模式。同时，开发包含B型超声标准、弹性成像和彩色多普勒成像的标准化培训课程也很有意义。文章提供了一个详细的多参数淋巴结诊断流程图，指导从初步发现到决策活检的完整流程。
3. 结论
所有淋巴结类型，无论是健康的、炎症性的、肉芽肿性的、转移性的还是淋巴瘤，在超声上都有典型特征，但由于解剖区域、炎症类型、浸润程度、原发肿瘤特性等因素，仅凭单一标准进行明确分类是困难的。某些炎症性淋巴结（如结节病、结核病）可类似于恶性淋巴结，恶性淋巴瘤也与炎症性/反应性淋巴结有部分共同特征。整合了B型超声、彩色多普勒成像、超声造影和弹性成像的多参数超声，为肿大或形态异常淋巴结的病因学评估提供了最可靠的非侵入性方法。典型的区域性良性淋巴结短轴不超过5毫米或8毫米，呈椭圆形，Solbiati指数>2，具有中央高回声淋巴结门和均匀薄的低回声皮质，门动脉分支规则，频谱呈低阻力型。在应变弹性成像上，良性淋巴结硬度不高于周围组织。如果淋巴结在B型超声上表现异常，应进一步明确血管化类型，计算阻力指数和搏动指数，并评估与周围组织相比的硬度。目前定量剪切波弹性成像的应用因缺乏可靠的临界值而受限。超声造影可作为补充技术用于选择性病例，以评估血管化类型或在诊断性穿刺取样前区分坏死和脓肿。多参数超声检查后仍具有模糊特征的淋巴结需要进行组织学检查。没有任何单一的超声参数能可靠地区分良恶性淋巴结。跨越多模式（B型超声形态、血管结构、硬度）的异常发现越多，诊断信心就越高。多参数超声主要用于排除恶性肿瘤和引导靶向活检，而非替代组织学。
