综述：亚洲患有脓皮病的犬只中假中间葡萄球菌（Staphylococcus pseudintermedius）的流行情况及抗生素耐药性特征：一项系统综述与荟萃分析

《Veterinary Research Communications》：Prevalence and antibiotic resistance profile of Staphylococcus pseudintermedius in pyodermic dogs in Asia: a systematic review and meta-analysis

　　**摘要**
假中间葡萄球菌（Staphylococcus pseudintermedius）是导致犬类脓皮病的主要细菌病原体，而在亚洲，人们对耐甲氧西林菌株的关注日益增加。本系统评价和荟萃分析旨在确定犬皮肤感染中耐甲氧西林（MSSP）和耐甲氧西林（MRSP）假中间葡萄球菌的流行情况，并评估其抗菌素耐药性特征。根据PRISMA（系统评价和荟萃分析的优先报告项目）指南，从Scopus、PubMed、Web of Science和Google检索了2015年至2024年间发表的相关研究。仅纳入了来自亚洲国家的横断面研究，这些研究对患有脓皮病的犬进行了纸片扩散敏感性测试。共有15项研究符合纳入标准，方法学质量总体为中等。其中14项研究被用于流行率分析。MSSP的合并流行率为27.9%（95%置信区间：18.8–39.3%），MRSP的合并流行率为30.7%（95%置信区间：21.3–42.1%），各研究之间的异质性较高（I2 = 93.85%；p < 0.001）。在MRSP菌株中，mecA基因的合并流行率为11.9%。荟萃回归分析显示MSSP和MRSP的流行率之间无显著差异（p = 0.853）。MSSP分离株对阿莫西林-克拉维酸和苯唑西林的耐药性最低，而MRSP则表现出更广泛的耐药性，尤其是对苯唑西林、克林霉素和多西环素的耐药性。这些发现突显了MRSP在亚洲犬类脓皮病中的严重负担，并强调了基于药敏结果的个性化治疗和加强抗菌素管理的必要性。

**引言**
犬是最常见的宠物（Harris 2023）。宠物饲养在亚洲非常普遍，泰国、菲律宾、台湾和日本等国家饲养了数百万只犬和猫，这些伴侣动物通过动物辅助疗法为人们的心理健康提供了支持（Rojekittikhun等2014；Rakuten Insight Global 2018；Kurita等2019）。假中间葡萄球菌被认为是犬和猫常见的皮肤和耳部病原体；此外，它还具有向人类传播的风险，可引起鼻窦炎、软组织感染和心内膜炎等医院内感染（Bush和Bradford 2020；Guardabassi等2013；Schwarz等2018）。假中间葡萄球菌通常定植于健康犬的黏膜皮肤部位，如鼻孔、肛门、腹股沟、口腔和前额（Papadogiannakis等2016）。它偶尔也能定植于人类皮肤，与宠物犬有更多接触的人可能是这种微生物的携带者（Solanki等2023；Somayaji等2016；Weese和Van Duijkeren 2010）。在土耳其（Metiner等2015）、印度（AnandaChitra等2016）、韩国（Lee等2018）、台湾（Lai等2022）、中国（Wang等2022）和伊朗（Naziri和Majlesi 2023）等地都有报道发现假中间葡萄球菌，部分研究还报告了该菌株的耐甲氧西林现象以及从宠物主人身上分离出该菌株的情况。

**抗菌素耐药性**
葡萄球菌作为胃肠道、黏膜和皮肤的常见共生菌，其抗菌素耐药性是一个重大的公共卫生问题（Rich和Rich 2005）。耐甲氧西林的假中间葡萄球菌就是这类细菌的例子（Perreten等2010）。葡萄球菌对所有β-内酰胺类抗生素的耐药性是由于携带mecA基因所致（Tirosh-Levy等2015）。抗菌素耐药菌在兽医医院中的传播会导致医院内感染，从而增加发病率、死亡率和治疗成本（Espadale等2018）。尽管已有研究探讨了亚洲犬类中假中间葡萄球菌的存在及其抗菌素敏感性模式（AnandaChitra等2016；Jantorn等2021；Lai等2022；Lee等2018；Metiner等2015；Naziri和Majlesi 2023），但目前尚缺乏统一的抗菌素耐药性模式以指导临床医生选择有效的抗菌药物。因此，本研究的目的是确定不同亚洲国家从犬脓皮病中分离出的MSSP（耐甲氧西林假中间葡萄球菌）和MRSP（耐甲氧西林假中间葡萄球菌）的流行情况及耐药性特征。这些发现将有助于在治疗假中间葡萄球菌感染时选择适当的抗菌药物，做出明智的抗菌药物使用决策，并采取措施减少其对各种抗菌药物的耐药性。

**材料与方法**
本研究基于在亚洲国家使用纸片扩散法检测假中间葡萄球菌抗菌素敏感性的研究，遵循了PRISMA（系统评价和荟萃分析的优先报告项目）指南（Moher等2015）。

**搜索策略**
通过Scopus、PubMed、Web of Science和Google数据库，使用关键词“犬或宠物犬”、“脓皮病或皮炎或皮肤感染”、“抗生素或敏感性及检测”以及“S. pseudintermedius”或“Staphylococcus pseudintermedius”或“MRSP”或“耐甲氧西林Staphylococcus pseud intermedius”或“SIG”进行文献搜索。

**纳入标准**
最初由两名研究人员（MFA和CHC）独立筛选符合条件的文章。本系统评价包括原始的横断面研究，筛选条件为来自亚洲国家、发表于2015至2024年的文献数据库中的文章，并且提供足够关于使用纸片扩散法检测假中间葡萄球菌抗菌素敏感性的信息。排除标准包括其他研究设计、非犬类物种的研究、使用其他抗菌素敏感性检测方法（包括最小抑菌浓度或VITEK）的研究、包含重复数据或重复文章的研究、综述、会议摘要或论文集、简短通讯或报告。为确保方法学一致性，排除了基于最小抑菌浓度（MIC）检测和VITEK系统获得的数据，因为仅纳入了采用标准化纸片扩散方法的研究，从而减少了不同检测平台间敏感性解释的差异。此外，不是所有诊断实验室都能使用VITEK系统，且MIC检测是一种定量且相对昂贵的方法，而纸片扩散法是一种定性的、更经济的方法。MSSP或MRSP的状态主要根据使用苯唑西林纸片扩散法的表型抗菌素敏感性检测结果确定。虽然部分研究还报告了通过聚合酶链反应（PCR）检测mecA基因的情况，但表型耐药性是分类的主要标准，以确保各研究结果的一致性。

**数据提取**
开发了标准化的数据提取表格，以系统地提取相关信息。提取的数据包括第一作者、研究所在国家和城市、发表年份、研究设计、研究时间、样本来源、抗菌素敏感性检测方法、分离株总数、假中间葡萄球菌对特定抗菌药物的耐药性或敏感性、耐药基因以及耐药率及临界值参考。检索到的所有文献均导出至Mendeley，然后由两名作者（MFA和HCC）独立进行盲选。出版物的选择分为两个步骤：首先根据纳入和排除标准检查标题和摘要；随后由两名作者（MFA和HCC）独立评估所有符合标准的研究的全文。如有分歧，通过讨论解决。

**统计分析**
使用随机效应荟萃分析方法计算MSSP和MRSP的合并流行率。此外，在CMA（Comprehensive Meta-Analysis软件2.2版[2011]中进行了荟萃回归分析，以比较MSSP和MRSP的合并流行率，其中细菌类型作为二元调节变量。应用了对数转换的事件率和矩估计方法，并根据调节变量的p值确定显著性。耐抗菌素假中间葡萄球菌或携带耐药基因的假中间葡萄球菌的流行率计算为耐药分离株数与总分离株数的比值。统计分析使用CMA软件进行。由于结果变量为二元变量（即假中间葡萄球菌对抗菌药物耐药/敏感或携带特定耐药基因/不携带），且仅针对单一组别，因此使用随机效应模型（Borenstein等2009）测量效应大小的唯一参数是原始比例p（带95%置信区间[CIs]）。使用Der Simonian和Laird检验（Q统计量）评估研究异质性；使用Egger方法（Egger等1997）的调整秩相关检验和Begg检验（Begg和Mazumdar 1994）评估发表偏倚。

**风险与质量评估**
我们使用Newcastle-Ottawa量表（NOS）评估纳入研究的质量和完整性（补充文件：研究检查表）。NOS是一个评分系统，根据研究的选取性、可比性和结果为其打分。每个属于选取性和暴露性部分的项目最多可得1分。可比性部分最多可得2分。总分范围为0至9分（Wells等2011）。如果研究的整体质量得分达到7分或以上，则视为高质量研究。两名作者（MFA和HCC）单独评估了各研究的质量，如有分歧通过讨论解决。

**结果**
在搜索期内共识别出159篇可能包含信息的文章。一些文章因缺乏足够数据而未被纳入，因为它们无法估计假中间葡萄球菌分离株对特定抗菌药物的耐药性。其他排除标准包括：针对其他动物物种的文章；未在物种水平上鉴定假中间葡萄球菌的文章；综述文章；使用其他抗菌素敏感性检测方法的文章；实验性研究；在报告耐药率时未区分样本来源（例如口腔样本、鼻样本、直肠样本）；在报告耐药率时未区分耐甲氧西林菌株和敏感菌株；以及针对明显健康犬的研究或未从犬的皮肤感染处采集样本的研究。最终有15篇文章符合定量分析的条件，所有纳入的研究均遵循CLSI指南解释抑制圈（图1）。在质量评估方面，所有研究的得分介于5至8分之间，平均分为6.13分，表明存在中等程度的偏倚和质量风险（表1）。

**图1**
（此图像的替代文本可能由AI生成。）

**MSSP和MRSP荟萃分析中纳入和排除研究的流程图**

**表1**
使用Newcastle-Ottawa检查表对纳入研究的质进行评估

**犬脓皮病中MSSP和MRSP的流行率**
在纳入的14项研究中，从2,727株假中间葡萄球菌分离出了1,321株MSSP菌株，占比约为48.4%。通过随机效应荟萃分析模型，MSSP的合并流行率为27.9%（95%置信区间：18.8–39.3）。Q值为211.5，自由度为13，p < 0.001，表明各研究之间的真实效应大小存在差异。这一结论进一步得到了高异质性水平的证实（I2= 93.85%；p < 0.001），因此采用了随机效应模型来计算样本中MSSP的合并患病率。研究还检测到了出版偏倚，因为Begg检验（p = 0.028）和Egger检验（p < 0.001）在统计学上均具有显著性。MRSP菌株的合并患病率是根据纳入荟萃分析的14项研究计算得出的。在这14项研究中，从2,721个分离株中检测到了1,045株MRSP菌株（粗略比例为38.4%）。使用随机效应模型估计的MRSP合并患病率为30.7%（95%置信区间21.3–42.1%）。Q值为172.1，自由度为13，p < 0.001，这再次表明各研究之间的真实效应大小存在差异。高异质性水平（I2 = 92.44%；p < 0.001）进一步证实了这一点，因此同样采用了随机效应模型来计算样本中MRSP的合并患病率。然而，没有检测到出版偏倚，因为Begg检验（p = 0.125）和Egger检验（p = 0.23）在统计学上均不显著。以细菌类型为调节变量的随机效应荟萃回归分析显示，MRSP和MSSP的合并患病率估计值之间没有统计学上的显著差异（斜率 = -0.14，95%置信区间-1.62至1.34，p = 0.853）。

**MRSP和MSSP的抗菌素耐药性谱**
MSSP和MRSP对特定抗菌素的总体合并耐药性估计结果见表2和表3。MSSP对不同抗菌素的耐药性各不相同。最低的耐药性出现在阿莫西林-克拉维酸组合中（2.6%），其次是氧西林（2.7%）。复方新诺明显示出4.1%的耐药性。庆大霉素（6.0%）和四环素（6.2%）的耐药性处于中等水平。红霉素（7.6%）和克林霉素（7.8%）的耐药性较高。最高的耐药性出现在青霉素（11.0%）和氨苄西林（11.6%）中（图2）。总体而言，阿莫西林-克拉维酸组合以及氧西林和复方新诺明的耐药性最低，表明它们是对抗MSSP最有效的选择（表2）。

**MRSP分离株的耐药率**
MRSP分离株对不同抗菌素的耐药率存在显著差异。最低的耐药性出现在链霉素（4.8%）中，其次是阿莫西林-克拉维酸（6.4%）和氯霉素（7.1%）。红霉素和氨苄西林的耐药率相同（9.2%），而复方新诺明和庆大霉素的耐药率分别为11.4%和11.9%。环丙沙星的耐药率为12.8%，四环素的耐药率达到了15.6%。青霉素（18.3%）、多西环素（25.4%）和克林霉素（26.0%）的耐药性较高。最高的耐药性出现在氧西林（33.7%）中；根据应用的筛选条件，没有发现MSSP对氯霉素和环丙沙星的耐药性（图3）。

**耐药基因的流行情况**
在纳入的研究中，只有MRSP分离株报告携带mecA基因耐药性。因此，为了计算MRSP菌株中mecA基因的流行率，荟萃分析纳入了5项研究。在这5项研究中，共有389株MRSP菌株中的52株携带mecA基因。Q值为37.13，自由度为4，p < 0.001，这表明各研究之间的真实效应大小存在差异。高异质性水平（I2= 89.22%；p < 0.001）进一步证实了这一点，因此采用了随机效应模型来计算样本中耐药基因的合并流行率，为11.9%（置信区间：4.4–27.8%）。由于Begg检验（p = 0.086）在统计学上不显著，因此未检测到出版偏倚。

**讨论**
这项荟萃分析提供了与犬类脓皮病相关的假中间葡萄球菌（Staphylococcus pseudintermedius）的流行率和抗菌素耐药性模式的最新定量概述。合并患病率结果显示，患有脓皮病的犬类中MSSP的流行率为27.9%，而MRSP分离株的流行率为30.7%。这些结果与另一项针对犬类的系统评价报告一致，该报告指出MSSP和MRSP的合并流行率分别为18.3%和3.1%（Nasir等人，2022年）。此外，个别关于犬类脓皮病的临床研究也显示MRSP的流行率在24%至40%之间；例如，Beck等人（2012年）在加拿大发现40.5%的犬类脓皮病病例中存在MRSP。这些报告支持了假中间葡萄球菌在犬类脓皮病中的主导地位，这与亚洲国家报告的情况相似。然而，MSSP和MRSP的流行率之间没有显著差异，这可能是因为这两种菌株属于同一物种，并且都存在于犬类皮肤上，因此它们的定植潜力可能相似，无论其耐药性如何。

MRSP的耐药性谱比MSSP更广泛；这可能是因为11.9%的MRSP分离株携带mecA基因。MRSP对氧西林的耐药性（33%）明显高于MSSP分离株（2.7%），这很可能源于mecA基因；该基因能够产生β-内酰胺酶，从而阻碍β-内酰胺类抗菌剂的作用（Bush和Bradford，2020年）。类似的研究也在亚洲国家（如泰国（37.9%）（Putriningsih等人，2024年）和韩国（100%）（Lee等人，2018年）以及欧洲国家（如比利时（51%）（Dewulf等人，2025年）和德国（12.2%）（Fe?ler等人，2022年）中有所报道）。MRSP分离株对青霉素和氨苄西林的耐药率分别为18.3%和9.2%，而MSSP分离株的耐药率分别为11%和11.6%。过去，假中间葡萄球菌通常对青霉素酶稳定的β-内酰胺类抗生素敏感，但自2006年以来，MRSP已被认为是对动物健康的威胁（Van Duijkeren等人，2011年）。个别研究甚至报告了更高的耐药率；例如，在阿根廷的一项研究中，从3家不同医院分离出的所有20株MRSP都对青霉素具有耐药性（Gagetti等人，2019年）。另一项针对澳大利亚犬类的研究也发现所有分离株都对青霉素具有耐药性（Siak等人，2014年）。瑞士和南非的其他研究也发现氨苄西林的耐药率分别为约50%和57.9%（Gandolfi-Decristophoris等人，2013年；Qekwana等人，2017年）。同样，在韩国的犬类中，所有假中间葡萄球菌分离株都对氨苄西林具有耐药性，这可能是由于它们能够形成生物膜（Lee和Yang，2020年）。另一个原因可能是兽医和人类医学中使用了相同的抗菌剂（Iskandar等人，2020年）。这种耐药性可能是由于存在编码β-内酰胺酶的基因（Ruscher等人，2009年报告称所有分离出的MRSP菌株都携带blaZ基因，该基因编码对青霉素的耐药性）。然而，我们的结果是一个总体耐药性谱，而不是个别研究的平均值，这表明在开具处方前进行预先的抗菌素敏感性测试仍然是可行的。

MRSP分离株对复方新诺明的耐药率（复方新诺明包含磺胺甲噁唑）略高于MSSP分离株（11.4% vs 4.1%）。在其他国家也报告了更高的耐药率，如意大利（60%）（Bellato等人，2022年）和土耳其（Metiner等人，2015年），而在伊朗（13.3%）（Naziri和Majlesi，2023年）和印度（30%）（AnandaChitra等人，2016年）则报告了较低的耐药率。这些差异可能源于不同的地理位置、研究时期、该国家中抗菌剂的使用情况以及mecA基因的携带情况，因为有报告指出携带mecA基因的MRSP菌株对磺胺甲噁唑/复方新诺明具有显著耐药性（Bellato等人，2022年）。

MRSP和MSSP对氨基糖苷类的耐药性较低，其中对链霉素（4.8%）和庆大霉素（6-11.9%）的耐药性最低。在泰国检测到的两株MRSP分离株携带链霉素（aphA3）和庆大霉素（aacA-aphD）耐药基因，这可能解释了它们对这些氨基糖苷类的耐药性（Soimala等人，2020年）。印度报告的链霉素耐药率为16.6%，而对庆大霉素无耐药性（Raja等人，2024年）。而在日本，耐药率较高，为62.2%（Usui等人，2025年）。这种较高的耐药性可能是由于MRSP分离株携带mecA基因所致。这些菌株中的四个亚型至少携带一个氨基糖苷类耐药基因（Usui等人，2025年）。这些差异可能归因于各国氨基糖苷类使用的差异、研究时期的不同，以及这些抗菌剂在该国的使用情况。此外，这些抗菌剂在人类和犬类中的广泛使用可能导致两种葡萄球菌之间的耐药基因交换（Frosini等人，2020年）。

MRSP分离株对四环素的耐药率较高（15% vs 25.4% vs MSSP分离株的6.2%）。Yang等人（2017年）在台湾的研究中也发现了类似的结果，其中55.7%的MRSP分离株对四环素具有耐药性。在韩国患有脓皮病的宠物犬中，93.4%的MRSP分离株对四环素具有耐药性（Kang和Hwang，2020b）。Han等人（2018年）的研究还发现，甲氧西林耐药性与四环素耐药性之间存在显著相关性（p = 0.033；OR = 7.1）。不仅在亚洲，欧洲也有类似现象；Haenni等人（2014年）报告法国超过70%的MRSP分离株对四环素具有耐药性。Scarpellini等人（2025年）在意大利的研究发现97.5%的MRSP分离株对四环素具有耐药性。四环素的耐药性通常由tet(K)和tet(L)基因介导，这些基因编码膜相关的外排蛋白。值得注意的是，最近在从零售肉类中分离出的葡萄球菌中发现了tet(S)和tet(W)基因，它们也编码外排蛋白（Schwarz等人，2018年）。此外，动物可能因接触过抗生素而对其产生更强的耐药性（Menandro等人，2019年）。

MRSP和MSSP对红霉素的耐药性大致相同（分别为9.2%和6.2%），这表明这种大环内酯类抗生素在脓皮病治疗中仍可谨慎使用。这些微生物对大环内酯类的敏感性和/或耐药性可能归因于携带erm(A)、erm(C)和msr(A)等耐药基因（Ruzauskas等人，2015年）。微生物对某些抗菌剂的耐受性增加可能是由于频繁接触这些药物或使用较低剂量的抗菌剂所致。此外，属于同一类别且作用机制相似的抗菌剂联合使用可能促进耐药性的产生（Rana等人，2022年）。在宠物中同时使用β-内酰胺类和氟喹诺酮类抗菌剂可能会对MRSA和MRSP的产生产生显著影响（Guardabassi等人，2013年）。

MRSP分离株对阿莫西林-克拉维酸的耐药率最低（分别为2.6%和6.4%）。关于阿莫西林-克拉维酸（AMC）的耐药性，澳大利亚的一项研究未发现健康犬和猫中的假中间葡萄球菌分离株具有耐药性（Bean和Wigmore，2016年）。然而，马来西亚的一项回顾性研究显示37.9%的犬类对AMC具有耐药性（Haulisah等人，2022年），而土耳其的假中间葡萄球菌分离株则对该抗菌剂完全敏感（Metiner等人，2015年）。这些差异也可能归因于不同的克隆类型，例如克隆71对β-内酰胺类具有耐药性（Paola和Luisa，2024年）。此外，这表明来自不同国家的分离株可能表现出不同的耐药谱型和克隆特征。由于我们的耐药谱型数据来自3到4项研究，因此由于研究之间的差异，应谨慎解读这些结果。克林霉素在MSSP（7.8%）中的耐药性较低，但在MRSP分离株中则属于较高水平（26%）。与其他抗菌药物的抗性类似，克林霉素抗性的一个关键机制是耐药基因的存在；特别是erm基因通过修饰核糖体23S rRNA上的靶位点来介导对大环内酯类、林可酰胺类和链阳霉素B（MLSB）的抗性，据报道，在泰国的MRSP分离株中，这种基因的检出率为84.2%（Chanchaithong和Prapasarakul 2016）。产生生物膜的能力是另一种抵抗抗生素的方式；在伊朗的一项研究中，大多数S. pseudintermedius分离株能够形成生物膜，从而对抗克林霉素和其他抗菌药物（Naziri和Majlesi 2023）。接触抗生素也被证明对抗克林霉素的抗性具有重要影响。在先前接受过抗菌治疗的狗中，克林霉素耐药性的发生率显著高于未接受过治疗的狗（37.7% vs 21.7%）（VanDamme等人2020）。最后，对氯霉素和环丙沙星的耐药性在MRSP中分别属于最低水平（7.1%）和中等水平（12.8%）。环丙沙星是兽医医学中常用的抗菌药物，用于筛查葡萄球菌对氟喹诺酮类的耐药性。葡萄球菌的氟喹诺酮类耐药性主要是由于topoisomerase基因gyrA、gyrB、grlA和grlB的突变，这些突变导致喹诺酮类耐药决定域中的氨基酸替换（Schwarz等人2018）。在阿根廷对S. pseudintermedius的研究中发现，一些分离株携带topoisomerase基因并且对环丙沙星具有抗性（Gagetti等人2019）。此外，Loncaric等人（2019）的研究表明，来自伴侣动物（包括狗）的MRSP分离株携带mecA基因，并对环丙沙星和恩诺沙星具有抗性。据报道，狗在感染恢复后经常携带多重耐药（MDR）的S. pseudintermedius，而感染MDR菌株的狗再次感染S. pseudintermedius的风险更高（Frosini等人2022）。在美国的一项纵向研究中，狗来源的S. pseudintermedius分离株对氯霉素的耐药性较高，达到了28%（Calabro等人2024）。然而，在葡萄牙也报告了类似的耐药率（15.5%），这些分离株还携带catp基因，该基因编码氯霉素乙酰转移酶（CAT），能够通过乙酰化作用使氯霉素失活（Morais等人2023）。需要指出的是，本荟萃分析中报告的MRSP和MSSP的总体流行率仅来自对狗皮脓肿进行纸片扩散试验的研究，并未涵盖其他类型的样本和敏感性检测方法，这是研究的局限性，无法代表整个亚洲地区这些分离株的真实流行情况。因此，所给出的结果仅适用于纸片扩散试验的目的，以及从患有皮脓肿的狗身上采集的样本。同样，本研究中报告的mecA基因的流行率也仅限于所使用的样本类型（皮脓肿狗和纸片扩散试验方法）；因此，所报告的mecA基因流行率不能代表亚洲地区的真实情况。此外，一些纳入的研究（Parvathy 2018；Mustak等人，2020；Lai等人，2022）仅基于mecA基因的检测来报告耐甲氧西林性。尽管mecA是耐甲氧西林性的关键遗传决定因素，但其存在并不总是与表型表达相关；因此，仅依赖基因型数据可能会导致MRSP分类的变异性。只有两项研究报道了某些抗菌药物（阿米卡星、多西环素、头孢曲松和恩诺沙星），这些药物未被纳入荟萃分析，因为从如此少量的研究中得出汇总估计值可能会导致不稳定和不可靠的结果。此外，由于我们仅纳入了从狗的皮脓肿部位采集样本的研究，因此没有考虑其他解剖部位，未来的研究可以探讨细菌分离部位是否对抗药谱型有影响。未来的亚洲研究应更多地关注从狗身上分离出的MRSP和MSSP的耐药基因，因为我们没有找到研究其他耐药基因在狗中的情况。此外，本研究的另一个局限性是未进行亚组或国家层面的区域分析；因此，无法评估可能影响耐药谱型变异性的潜在地理差异。未来的研究可以纳入更多的抗菌药物检测方法，以确定方法学差异是否会影响报告的耐药模式。对S. pseudintermedius分离株中报告的耐药基因进行进一步评估，可以更好地了解特定耐药基因在犬类和猫类分离株中的分布和流行情况，从而为更精确的抗菌药物管理策略提供依据。

**结论**
这项荟萃分析证实，S. pseudintermedius仍然是与犬类皮脓肿相关的主要细菌病原体，MSSP（27.9%）和MRSP（30.7%）的总体流行率相当，表明耐甲氧西林性并不显著影响其定植潜力。MRSP分离株表现出更广泛且更令人担忧的抗菌药物耐药谱型，这主要是由于mecA和其他相关耐药基因的存在。MRSP对β-内酰胺类、四环素类、克林霉素和某些氟喹诺酮类的耐药性始终较高，突显了其多重耐药性以及在兽医实践中的治疗挑战。然而，由于分析仅限于使用纸片扩散方法的研究，并且专门针对犬类皮脓肿病例，这些发现不应推广到亚洲所有流行的S. pseudintermedius分离株或其他感染类型或检测方法的分离株。尽管如此，对阿莫西林-克拉维酸、氨基糖苷类、红霉素和氯霉素的相对较低的耐药率表明，在抗菌药物敏感性检测指导下使用这些药物仍可能具有临床价值。观察到的耐药模式的地理变异性强调了抗菌药物使用习惯和克隆传播在地区间的影响。总体而言，这些发现强调了谨慎使用抗菌药物、常规进行敏感性检测以及扩大分子监测的必要性，特别是在亚洲，以更好地了解超越mecA的耐药机制，并为犬类皮脓肿的有效控制和治疗策略提供依据。然而，所采用的研究纳入标准可能会限制外部有效性，因此结果应在本综述定义的方法学和临床范围内进行解读。