中欧一个拉姆萨尔湿地地区耐水小型哺乳动物的出现概率模式

《Wetlands》：Occurrence Probability Pattern of Water-tolerant Small Mammals in a Ramsar Wetland Area in Central Europe

　　摘要
基斯-巴拉顿（Kis-Balaton）被认为是中欧最大的沼泽地。该地区的小型哺乳动物群落包括多种受保护的鼩鼱和啮齿类动物，其中尤以潘诺尼亚根田鼠（Alexandromys oeconomus mehelyi）为代表，这是一种冰后期遗留的亚种。小型哺乳动物在生态网络中扮演着多种关键角色，因此常被选为湿地研究的指标物种。我们的研究于2007年至2024年间在基斯-巴拉顿湿地的两个区域进行。首先，我们使用PERMANOVA和NMDS分析方法研究了小型哺乳动物群落结构的差异；随后探讨了物种间的共现模式。此外，还利用广义加性模型（Generalized Additive Models，GAM）来确定基斯-巴拉顿地区六种耐水物种的出现概率与空间和时间预测变量之间的关系。研究结果表明，两个监测区域内的小型哺乳动物群落结构相似。共现分析显示许多物种之间存在正相关关系。GAM模型分析表明，在不同区域间，某些物种的出现概率存在显著差异，年份和区域是主要影响因素。对于普通鼩鼱（Sorex araneus）和短尾田鼠（Microtus agrestis），月降雨量对其出现概率有直接影响，其出现概率的变化与降雨量变化相关。对于条纹田鼠（Apodemus agrarius）和收获鼠（Micromys minutus），月降雨量也在张量积交互作用模型中作为预测变量显示出显著影响。

引言
湿地是全球受威胁最严重的生态系统之一。其面积的快速减少和状况的恶化是由多种环境因素驱动的，例如水文变化或极端气候事件的频发（Erwin 2009；McKenna等人2019；Xu等人2024）。尽管不同地区的损失机制各不相同，但在所有气候带中，湿地都面临着退化的风险（?hlén等人2021）。此外，人为干扰也加剧了这些独特栖息地的破碎化和退化（Lougheed等人2008；Shen等人2022；Tousignant等人2010）。特别是淡水湿地，由于人口增长和经济发展，遭受了严重破坏（Davidson 2014；Song等人2024）。湿地丧失的主要人为因素包括景观改变、土地利用变化、通过排水和填埋进行的水资源管理、水坝建设、污染以及建筑区和农业用地的扩张（van Asselen等人2013；Kundu等人2024；千年生态系统评估2005）。此外，土地利用变化、森林砍伐（Jain等人2008）、过度放牧（Smalling等人2021）以及不当的刈割时间（Paardenkoper和van Schie 2021）也会导致湿地结构和功能的局部显著变化。湿地提供的多种生态系统服务对众多野生动物物种和人类社会具有重要意义（Barbier 2016；Delle Grazie 2022；千年生态系统评估2005；Mitsch等人2015；Rebelo等人2019；Russi等人2013；Xu等人2020）。湿地的重要价值不仅在于为稀有动植物提供栖息地，还在于吸引多样的野生动物和独特的生物群落（Denny 1994），这些生物群落包括永久或周期性生活在其中的植物、动物和微生物（Junk等人2006）；因此，湿地生态系统被视为“生物多样性热点”（Berde等人2022）。湿地的生态系统服务，如水质净化（Préau等人2022）、防洪和侵蚀控制（Delle Grazie 2022；千年生态系统评估2005）以及其他调节和支持功能（Barbier 2016；Mitsch等人2015；Russi等人2013；Xu等人2020），都受到上述干扰的负面影响，这些干扰构成了负面制约。因此，湿地在全球范围内面临威胁（Dudgeon等人2006；Reis等人2017），而欧洲是受湿地丧失和退化影响最严重的地区之一（Davidson 2014；Dixon等人2016；千年生态系统评估2005）。鉴于持续的环境退化和栖息地丧失的加速，研究当地有害因素并监测多种分类群对于维护甚至在可能的情况下恢复湿地生态系统至关重要（Lougheed等人2007；Roma?ach等人2021；Ruhí等人2014）。在此背景下，监测水文、植物或动物指标对于制定有效且成本效益高的恢复和管理策略至关重要（Prasanya等人2024），以避免进一步的栖息地破坏。小型哺乳动物在生态网络（如食物网）中扮演着多种关键角色，并决定了物种多样性和功能多样性，这使得它们成为湿地研究中的重要指标物种（Gibbs 1993；Kalivodová等人2018；Noe等人2024；Roma?ach等人2021；Scott等人2008）。

基斯-巴拉顿是匈牙利最大的沼泽地，也是中欧最重要的湿地栖息地之一。它为鸟类提供了繁殖场所，同时也是多种需要保护的两栖动物和爬行动物的避难所（Czabán等人2015；Herczeg和Horváth 2015；Horváth等人2011, 2012a, b）。基斯-巴拉顿的小型哺乳动物群落包括多种受保护的鼩鼱和啮齿类动物，其中潘诺尼亚根田鼠（Alexandromys oeconomus mehelyi）是一种冰后期遗留的亚种，是当地监测工作的重点物种。这种稀有的小型哺乳动物在匈牙利受到法律保护，并被列入《栖息地指令》附件II和IV中的优先保护物种。濒危的潘诺尼亚根田鼠分布在奥地利、斯洛伐克和匈牙利的碎片化种群中（Ambros等人2016；Horváth和Herczeg 2013；Thissen等人2015），基斯-巴拉顿是其分布范围的南界（Sládkovi?ová等人2022）。自1999年以来，匈牙利生物多样性监测系统（HBMS）一直专门开展对该物种的监测工作。

本研究旨在探讨基斯-巴拉顿地区小型哺乳动物的群落结构和共现情况，并确定六种耐水物种（普通鼩鼱（Sorex araneus）、短尾田鼠（Microtus agrestis）、潘诺尼亚根田鼠（Alexandromys oeconomus mehelyi）、欧洲水田鼠（Arvicola amphibius）、条纹田鼠（Apodemus agrarius）和收获鼠（Micromys minutus）的出现概率与空间和时间预测变量的关系。研究区域的第二部分是重建的KBWPS第二阶段（KBWPSII），在这里进行的小型哺乳动物调查有两个主要目标：寻找根田鼠的新亚种群，并收集关于小型哺乳动物群落组成和物种间定量关系的数据。图1：该图像的替代文本可能是使用AI生成的。全尺寸图像显示了匈牙利Kis-Balaton湿地（一个拉姆萨尔湿地和Natura 2000保护区）不同地点的采样位置。PMA - 外围沼泽区，KBWPS - Kis-Balaton水资源保护系统。在PMA内，Barna-tó的植被结构与重建的KBWPSII区域相似，而Balaton-berek和Keleti-berek则以广阔的连续莎草田为主，其间散布着略微倾斜地形上的芦苇丛。在以芦苇为主的重建KBWPSII区域，莎草形成了较小的杂草丛，周围环绕着永久被水淹没的芦苇和香蒲。在最初的8年小型哺乳动物监测期间（1999-2006年），调查主要集中在PMA（Keleti-berek和Balaton-berek）发现的根田鼠种群上，而在KBWPSII没有进行类似的采样。在这段时间内（2001年后），首次记录到潘诺尼亚根田鼠从监测的PMA地点消失，这显然是由于自然和人为干扰（如干旱、刈割和焚烧）的累积效应（Horváth和Herczeg 2013）。2007年重新检测到PMA中存在根田鼠，随后开始了对KBWPSII的更全面调查。因此，从2007年开始，两个区域（PMA和KBWPSII）同时进行采样。基于此，本研究基于2007年至2024年期间的数据。捕捉方案如下：当根田鼠存在于种群中时使用样方法；而当基于未检测到根田鼠而假设其不存在时，则认为使用样带法更为合适。因此，在KBWPSII中优先使用样带法。应用了两种样方设计：当根田鼠种群稳定时，使用11×11网格（每5米一个陷阱，覆盖0.25公顷）以获得尽可能准确的人口特征数据；而在刈割或高水位等干扰后调查根田鼠个体时，使用6×6网格（每10米一个陷阱，同样覆盖0.25公顷）。在新调查的区域，两个调查区域都采用了双线样带设计（每10米两个陷阱）。在所有情况下，陷阱的诱饵都是相同的，包括培根、胡萝卜和谷物。根据HBMS协议，每个采样点都使用相同的塑料箱型活陷阱（75×95×180毫米）进行捕捉-标记-重捕。在18年的监测期间，共在11个采样区域和93个采样点进行了捕捉（PMA的3个采样区域有57个点，KBWPSII的8个区域有36个点）（图1）。所有采样区域的植被由莎草和芦苇组成的异质镶嵌体构成，这是监测重点物种根田鼠的首选栖息地。影响PMA栖息地的管理活动包括偶尔的放牧（Balaton-berek）和刈割（Keleti-berek和Balaton-berek），而在重建的KBWPSII区域或PMA的Barna-tó的捕捉地点附近没有进行任何管理干预，除了一个地点（Halász-rét），在那里刈割了芦苇。陷阱每天检查两次，分别在早上7点和晚上7点，并且全天保持活跃。每年进行四次野外工作，每次四个捕捉夜晚。夏季（7月和8月）和秋季（9月和10月）各进行两次捕捉会话。捕获的动物通过脚趾纹身（皮下注射墨水）进行标记，并记录其年龄、体重和性别；对于雌性动物，通过视觉检查评估怀孕和哺乳情况。年龄根据体重和整体外观进行估计。调查遵循Sikes等人（2019）制定的动物伦理指南，并遵守所有适用于受保护物种的保护法规。为了进一步分析，数据来自Sármellék气象站（北纬46.6942°，东经17.1575°）的月度累积降雨量数据，该气象站位于每个采样点几公里范围内。

数据分析所有统计分析和建模都是在R版本4.2.3（R Core Team 2023）中完成的。在分析的第一部分，从群落生态学的角度评估了检测到的小型哺乳动物组合。使用基于Bray-Curtis差异指数的非参数置换多元方差分析（PERMANOVA）（Anderson 2001）来评估Kis-Balaton湿地两部分（PMA和重建的KBWPSII）之间小型哺乳动物群落的差异。由于不同地块和采样期间的捕捉努力不同，因此在这项分析中使用了相对物种丰度。该多元统计程序使用‘vegan’包中的adonis2()函数（Oksanen等人2022）进行，通过9999次置换来测试样本之间的总体差异。当获得显著结果时，使用FDR调整的p值（Benjamini和Hochberg 1995）进行样本间的成对比较。为了可视化群落结构的差异，基于Bray-Curtis差异矩阵使用‘vegan’包进行了非度量多维缩放（NMDS）分析。NMDS结果通过应力值进行评估，较低的应力值表示数据结构的更好表示（Bakker 2024）。接下来，基于所有93个指定采样点的存在/缺失数据，使用概率模型分析小型哺乳动物物种对之间的共现模式。这项分析在‘cooccur’包中使用cooccur()函数（Griffith等人2016）进行。概率模型估计两个物种在给定采样点或地点共现的概率（Pj）。该模型计算两个物种共现频率低于预期（Plt）或高于观察到的共现频率（Pgt）的概率。这些计算出的概率可以解释为p值，从而指示负向和正向共现模式的显著性水平（Griffith等人2016；Veech 2013, 2014）。为了总结和展示结果，使用prob.table()函数将计算出的概率值制表，并使用plot()函数和‘ggplot2’包（Wickham等人2016）将概率共现模型识别的正向和负向物种关联可视化为热图。在分析的第二部分，拟合了广义加性模型（GAMs）来分析6种耐水目标物种的出现模式。由于研究的主要目标是调查PMA和重建的KBWPSII区域中的小型哺乳动物群落和重点物种的出现模式，我们在模型中包含了与长期捕捉数据系列对齐的预测变量，如“年份”和采样月份的“月降雨量”（r [mm]，即月降雨量的累积量），以及它们的张量积交互作用作为连续预测变量。此外，还使用了三个名义预测变量来构建候选模型：Kis-Balaton湿地“面积”（PMA vs. KBWPSII）、“时期”和“重建”。对于“时期”预测变量，根据2007-2024年间的降水效应和动态定义了两个时间段。为了评估多年间降水效应的变化，运行了一个GAM模型，其中年份是连续预测变量（precipitation~s(year)），我们使用每年的每月降雨数据作为响应变量。根据拟合的平滑项，将月降雨量呈增加和减少趋势的时期编码为“时期”预测变量的两个类别：“incr”表示增加，“decr”表示减少。“重建”预测变量代表了KBWPS第二阶段重建前（1997-2014年）和重建后（2015-2024年）的时期，分别编码为“before”和“after”。GAM回归和平滑项使用惩罚回归样条（family=binomial，link function=logit）和响应变量（物种的存在/缺失）进行推导，使用‘mgcv’包（Wood 2006）。基于连续预测变量（如年份和月降雨量（mm）的部分效应以及名义预测变量，指定了六个候选GAM。在这些模型中，年份和月降雨量之间的交互作用作为GAM平滑项纳入，而涉及分类预测变量的交互作用使用‘by’参数进行拟合（Wood 2017）。根据解释的偏差百分比（%）和最低无偏风险估计器（UBRE）得分（Wood 2017），对六个候选模型进行了排序。表2中展示了六个最佳拟合模型中三个最佳模型的参数。使用III型Wald χ2检验（Dobson和Barnett 2018）分析了预测变量效应和交互作用。使用‘visreg’包（Breheny和Burchett 2017）生成的偏条件图对最佳拟合GAM中的平滑项效应和预测出现概率进行了图形可视化。当GAM包含一个名义预测变量时，使用R包‘itsadug’（van Rij等人2022）中的plot_diff()函数测试了不同因子水平之间平滑项的潜在差异。对于基于两个连续预测变量的最佳候选交互模型，使用‘visreg2d()函数和‘visreg’包创建了二维连续回归表面的填充等高线图。

在18年的监测期间，共在93个采样点捕获了12,596只小型哺乳动物：PMA中有6,101只，KBWPSII区域中有6,495只。在整个区域内共检测到16种小型哺乳动物。两个区域的物种组成相同，除了Apodemus uralensis，这种动物仅在重建的KBWPSII中被捕获。所研究的六种耐水物种占所有捕获量的89%，并且是两个区域小型哺乳动物群落中的优势物种。在PMA区域，条纹田鼠是最丰富的物种（43%），其次是普通鼩鼱（15%）和短尾田鼠（14%）。同样，在重建的KBWPSII中，这三种物种也是最丰富的：条纹田鼠（50%）、短尾田鼠（15%）和普通鼩鼱（12%）。PERMANOVA显示，两个区域（PMA vs. 重建的KBWPSII）在小型哺乳动物群落结构上存在显著差异。尽管F统计量证实了显著结果，但R2表明解释的方差比率非常低，而残差变异占总方差的98%（R2=0.020，F=11.861，P<0.001，事后检验：FDR P值<0.001）。尽管PERMANOVA的F统计量和FDR事后检验具有显著性，但NMDS排序并未显示出两个区域小型哺乳动物群落之间的明显分离，这也由相对较高的应力值（0.2215）所证实（图2）。总体而言，这些结果不支持两个研究区域之间小型哺乳动物群落组成存在显著差异的假设。因此，共现分析使用了整个区域的93个采样点的数据，而不是分别针对两个监测区域进行。然而，小型哺乳动物群落之间缺乏显著的结构差异并不意味着这六种耐水物种的出现概率动态在两个区域中是相同的。因此，在GAM分析中包括了“区域”（PMA或KBWPS II）作为分类变量。

基于Bray-Curtis差异矩阵的非度量多维缩放（NMDS）分析用于可视化外围沼泽区（PMA）和Kis-Balaton水资源保护系统（KBWPS）之间小型哺乳动物群落结构的差异。在共现分析中，分析了从16种检测到的物种中得出的120种物种对。许多成对比较显示了正向关联，而数据中不存在负向关联。总体而言，42.5%的观察到的共现现象与物种随机分布时我们所预期的情况存在显著差异。具有正共现关系的物种对在表1中进行了总结。表1 显著正相关物种对之间的观察频率和预期频率。

这些显著的正相关关系在物种共现矩阵中得到了可视化展示（图3）。根据每个物种的正相关和随机相关性的总结，在六种耐水物种中，收获鼠显示出最高的正相关率（60%）。其次是短尾田鼠（53%）。欧洲水鼠和普通鼩鼱也有类似的比例（47%）。栖息地适应性强的条纹田鼠的正相关率为40%，而潘诺尼亚根鼠的正相关率最低（20%）（图3）。

在建模过程中，对于普通鼩鼱，最佳拟合候选模型（M1）在GAM分析中包括了三个主要效应变量：‘年份’和‘月降雨量’的部分平滑项，以及‘面积’的参数项（PMA vs. KBWPSII）。该模型解释了总方差的19.8%（表2）。

根据GAM平滑项的结果，‘年份’和‘月降雨量’的部分效应显著影响了普通鼩鼱的存在/缺失模式（年份：edf = 8.515, c2 = 49.27, P < 0.001；r：edf = 6.960, c2 = 36.99, P < 0.001）。‘年份’的部分效应图显示，在研究期间，非线性GAM平滑样条在正效应范围内波动，在2007年至2010年以及2015年至2020年之间有两个不同的显著效应峰值（图4a）。预测的发生概率也显示出类似的非线性模式，在2007–2009年和2018–2020年两个时期达到最大概率（图4b）。‘月降雨量’的非线性GAM平滑项在80毫米至90毫米之间显示出峰值效应，之后在超过90毫米时呈现下降趋势（图4c）。预测概率曲线也在同一区间达到最大值（图4d）。根据‘面积’的参数项，在KBWPSII下的普通鼩鼱出现概率明显低于PMA（截距：B = 1.556, 0.165 ± SE, z = 9.387, P < 0.001；PMA vs. KBWPSII：B = -0.766, 0.254 ± SE, z = -3.011, P < 0.01）（图4e）。

对于短尾田鼠，最佳拟合的M1模型包括了‘年份’和‘月降雨量’的部分平滑项，以及‘时期’的参数项（月降雨量的不同趋势）。该模型解释了总方差的16.9%（表2）。尽管模型的解释能力相对较低，但两个连续变量都具有显著效应（年份：edf = 8.895, c2 = 60.55, P < 0.001；r：edf = 6.566, c2 = 30.59, P < 0.001）。此外，‘时期’的参数项也具有显著性（c2 = 6.48, P < 0.011）。‘年份’的非线性部分效应在2008–2009年、2016–2017年和2021–2023年显示出正效应区间（图5a）。概率图表明，在研究期间发生概率呈现周期性波动，在三个区间内超过80%（图5b）。对于‘月降雨量’，在80毫米左右检测到一个显著的正峰值（图5c）。在相同的降雨量下，预测的发生概率也出现了峰值，尽管预测曲线的置信区间较宽（图5d）。尽管如此，总体趋势是明确的。参数项的估计回归表明，降水量减少的趋势对短尾田鼠的出现模式有正面影响（B = 0.818 ± 0.321, z = 2.55, P = 0.011）（图5e）。

对于潘诺尼亚根鼠，最佳候选模型（M4）包含了‘年份’和‘面积’之间的交互作用，解释了总方差的53.8%（表2）。值得注意的是，在该模型中‘月降雨量’并未影响出现概率，且包含降雨量的模型在解释偏差和UBRE得分方面的排名较低。‘年份’的非线性平滑样条仅在PMA中显著（平滑PMA：edf = 8.06, c2 = 70.882, P < 0.001；KBWPSII：edf = 1.00, c2 = 1.23, P = 0.268）。在这个区域，发现了两个明显的正效应峰值，分别出现在2009年和2019年。在这两个峰值之间，非线性平滑函数显示出强烈的负面影响，这种影响在2019年后仍然存在（图6a）。这些正峰值也反映在预测概率函数中，其中出现概率超过了80%（图6b）。平滑样条的差异图表明，在研究期间的三个区间内，‘年份’效应在两个区域之间存在显著差异（图6c）。

对于欧洲水鼠，最佳模型（M4）解释了总方差的52.6%，其中包括了‘年份’作为平滑项和‘面积’作为分类预测器的交互作用（表2）。与潘诺尼亚根鼠的情况类似，‘月降雨量’并未影响该物种的出现概率，包含这一因素的模型的解释能力较弱。‘年份-面积’交互项在两个区域都显示出显著效应（PMA：edf = 8.925, c2 = 39.23, P < 0.001；KBWPSII：edf = 8.90, c2 = 27.63, P = 0.0011）。在PMA中，‘年份’的非线性平滑项在2010年之前有一个显著负效应区间，另一个在2017年至2023年之间（图7a）。在KBWPSII中，‘年份’在2010年之前有正面效应，在2020年之后有负面影响；然而，这些效应并不显著。在2011年至2020年期间，平滑函数在零附近波动，表明时间因素并未影响欧洲水鼠的空间分布（图7c）。两个研究区域之间的出现概率存在差异。在PMA中，该物种在2007年至2010年期间不存在；之后，在2010年可检测性迅速增加，然后在2011年至2017年间出现概率波动（图7b）。相比之下，在2011年至2014年间出现概率急剧下降，在KBWPSII中2015年至2019年期间该物种不存在（图7d）。根据两个区域GAM预测平滑项的估计差异，差异图显示2018年至2020年间出现概率存在显著差异（图7e）。

对于条纹田鼠，最佳拟合的GAM模型（M6）包括了‘年份’和‘月降雨量’的张量积交互作用。此外，我们使用by()参数测试了这种交互作用是否依赖于‘面积’作为分类预测器。该模型解释了总方差的29.4%（表2）。交互项在两个区域都显著（PMA：edf = 20.713, c2 = 55.58, P < 0.001；KBWPSII：edf = 9.217, c2 = 30.90, P < 0.001）。‘年份’的部分效应图显示，在两个区域中平滑函数都高于零（PMA和KBWPSII），表明对条纹田鼠的出现模式有正面影响（图8a, c）。在PMA中，‘年份’的效应在2016年有所下降，但平滑项仍保持在正范围内（图8a）。就预测的发生概率而言，条纹田鼠在两个区域中都能持续被高概率检测到（图8b, d），尽管平滑项表明在KBWPSII中出现概率有所下降（图8d）。比较两个区域中‘年份’效应的平滑项显示，在2010–2014年、2016–2017年和2020–2024年有三个显著差异区间，证实了这些时期时间因素的效应在两个区域之间存在差异（图8e）。为了便于解释‘年份’和‘月降雨量’对两个区域中条纹田鼠出现的综合影响，创建了二维表面图。在PMA中，2008年至2012年期间，当降雨量在20–45毫米范围内时，出现概率显示出明显的‘缺失’核心。然而，在整个监测期间，65毫米至85毫米范围内观察到高出现概率。同样，每月较高的降雨量也与较低的出现概率相关，这反映了2010年之后以及2015年之后雨季的延迟负面影响，表现为水位的上升（图9a）。在另一个区域（KBWPSII），条件表面图显示在2017年之前降雨量充足时出现概率较高。相比之下，该物种在2010年之前和2023年之后由于降雨量低而不存在，这一点从图中的两个核心区域可以看出。此外，两个白色核心区域表示2012年至2016年以及2018年至2022年间的出现概率约为50%，表明出现概率没有偏离随机分布（图9b）。

图8：该图像的替代文本可能是使用AI生成的。全尺寸图像。

对于条纹田鼠（Striped Field Mouse），最佳候选GAM模型结果的图形解释。条件图显示了PMA（a）和KBWPSII区域（c）中GAM预测的平滑样条曲线，以及PMA（b）和KBWPSII（d）中年份效应对这种Apodemus物种出现概率的影响预测概率图。阴影区域表示95%的置信区间。条件图中的红线表示GAM函数的零效应。概率图中的红线表示0.5的概率阈值，表示存在和不存在的概率相等。水平轴上的刻度代表数据点的分布，通过上下线分隔以提高可见性。图（e）表示两个区域之间样条函数的平滑差异图；x轴上的垂直虚线和水平红线表示年份效应在两个研究区域之间存在显著差异的时期。

图9：该图像的替代文本可能是使用AI生成的。全尺寸图像。

热图表面图显示了条纹田鼠的出现概率作为每月降雨量和年份的函数，在PMA（a）和KBWPSII（b）中。

对于收获鼠（Harvest Mouse），模型选择显示最佳拟合的GAM模型是M6，该模型包括了“年份”和“每月降雨量”之间的张量积交互作用及其与作为分类变量的“区域”的交互作用。该模型解释了总方差的35.4%（表2）。交互作用平滑项在两个区域都显著（PMA：edf = 17.78, c2 = 71.44, P < 0.001；KBWPSII：edf = 17.99, c2 = 36.87, P < 0.01）。年份的非线性平滑项在两个区域都显示出下降趋势，在2016年至2023年间有显著的负效应。然而，在2020年左右负效应峰值时，GAM函数的拐点表明年份与响应变量之间的关系发生了逆转。尽管如此，在2023年之后仍出现了显著的正面效应，这仅在PMA中可以检测到（图10a, c）。下降趋势也反映在两个区域的预测概率函数中。在2020年左右观察到物种的缺失，但这一时期在KBWPSII中持续时间比在PMA中更长（图10b, d）。在PMA中，拐点定义明确，表明出现概率发生了逆转。尽管如此，PMA中的出现概率在2023年后达到了60-80%，并显著偏离了随机预期（图10b）。基于两个区域的平滑年份效应函数，估计的平滑差异图显示2022年至2024年之间存在显著时期（图10e）。年份和每月降雨量之间的交互作用通过二维表面图可视化，显示了研究区域之间的空间出现模式差异。在PMA中，非常低的降雨量条件下出现概率较低。显然，在2010年至2017年间高每月降雨量条件下出现概率较高（图11a）。相比之下，KBWPSII的特点是在2007年至2012年降雨量超过40毫米时出现概率较高（图11b）。2015年之后，识别出三个不同的核心区域。一个圆形核心区域在2016年至2022年间延伸至25至65毫米的降雨量，而两个较小的核心区域出现在80至90毫米的降雨量之间。

图10：该图像的替代文本可能是使用AI生成的。全尺寸图像。

对于收获鼠，最佳候选GAM模型结果的图形解释。条件图显示了PMA（a）和KBWPSII区域（c）中GAM预测的平滑样条曲线，以及PMA（b）和KBWPSII（d）中年份效应对这种物种出现概率的影响预测概率图。阴影区域表示95%的置信区间。条件图中的红线表示GAM函数的零效应。概率图中的红线表示0.5的概率阈值，表示存在和不存在的概率相等。水平轴上的刻度代表数据点的分布，通过上下线分隔以提高可见性。图（e）表示两个区域之间样条函数的平滑差异图；x轴上的垂直虚线和水平红线表示年份效应在两个研究区域之间存在显著差异的时期。

图11：该图像的替代文本可能是使用AI生成的。全尺寸图像。

热图表面图显示了收获鼠的出现概率作为每月降雨量和年份的函数，在PMA（a）和KBWPSII（b）中。

讨论

基于18年的监测数据，本研究分析了Kis-Balaton湿地两个不同部分中六种耐水小型哺乳动物的出现概率。使用国家小型哺乳动物监测计划的采样协议，研究了严格保护和受威胁的潘诺尼亚根田鼠（Pannonian Root Vole）的群落组成和分布变化。先前的研究报道了恢复的盐沼中植被多样性的显著下降（Hartmann和Stock 2019；Spencer等人2017），这可能会影响动物群落的结构。研究表明，在湿地重建后小型哺乳动物群落结构发生了变化（Noe等人2024；Roma?ach等人2021）。相比之下，我们的长期小型哺乳动物监测揭示了两个研究区域之间的强烈相似性，这与Noe等人（2022）的结果一致。尽管在最终评估中只考虑了最佳支持的GAM模型，但重要的是要强调这些模型没有反映出重建前后的差异。在我们的研究中，记录了16种小型哺乳动物。这些物种的组成与其他欧洲沼泽地非常相似（Ciechanowski等人2012；Kalivodová等人2018；Scott等人2008；Stefke和Landler 2020；Wikar等人2024）。在波兰中部的维斯瓦河（Vistula River）洪泛区，Romanowski等人（2023）记录了19种物种，包括农业害虫Microtus arvalis和与森林相关的小型哺乳动物。他们的发现强调了洪泛区作为生态走廊的作用，由于景观异质性和镶嵌结构而支持高多样性。我们的研究与Romanowski等人（2023）的研究之间的组成差异表明，尽管具有共同特征，湿地在景观尺度上有所不同，这些差异——由栖息地组成和结构驱动——塑造了小型哺乳动物群落（Canepuccia等人2015）。

与我们对物种间负面相互作用的预期相反，共现分析的结果仅显示了物种对之间的正面或随机关联。濒危的收获鼠表现出最高的正面共现比例（60%）。之前已有报道指出收获鼠和潘诺尼亚根田鼠之间存在正面关联（Stefke和Landler 2020），我们的结果证实了这一发现。它们的共现可能是由于对芦苇湿地共同的栖息地偏好，而不是直接的物种间相互作用。Micromys minutus在芦苇茎中筑巢（Grimmberger等人2009），而Alexandromys oeconomus mehelyi在较凉爽、较湿润的微气候中占据地面，这促进了它们的稳定共存（Stefke和Landler 2020），它们的不同饮食也促进了共存（Tast 1966；Yamao等人2016）。尽管根田鼠个体更喜欢莎草植被而不是以芦苇为主的斑块，但未发表的野外实验也提供了关于芦苇边缘和斑块重要性的见解。我们的捕获数据表明，这两种物种在Kis-Balaton的Balaton-berek和Keleti-berek地区数量最多，这表明这些广阔的莎草草地与芦苇斑块交织在一起代表了它们在湿地复合体中的最佳栖息地。另一方面，正面关联也可能反映了种群动态的同步峰值，正如Zub等人（2012）在根田鼠和普通鼩鼱（Common Shrew）的情况下所描述的。尽管根田鼠的多年周期性种群周期（Tast 1966）和收获鼠种群的季节性波动（Bal?iauskas和Bal?iauskien? 2023；Occhiuto等人2021）已被描述，但据我们所知，匈牙利种群中尚未确认这种模式。然而，在所研究的栖息地中仍然可能存在同步的生长阶段或峰值。几种Microtinae和Soricidae物种之间也发现了正面共现。这表明它们使用相似的栖息地；然而，对资源的不同利用作为生态位划分的机制，可能促进了这两种小型哺乳动物的共存。在长期研究中，Zub等人（2012）报告说根田鼠与普通鼩鼱一起出现在温带林地草地和河谷中，那里的种群动态显示出物种间的同步性。

与早期的研究相反，我们没有检测到潘诺尼亚根田鼠和短尾田鼠（Short-tailed Field Vole）之间预期的负面关联。虽然这两种田鼠可以共存而不发生竞争排斥（如Hoset 2007所记录的），但由于竞争而导致的负面关联是众所周知的，当主导的根田鼠数量丰富时，短尾田鼠的数量会减少（Henttonen 1977；Tast 1968a, b, 1982）。在我们的研究中，它们的共现与随机预期没有差异，这可能是因为在几个时间段和采样点没有捕获到潘诺尼亚根田鼠，而短尾田鼠分布广泛且被频繁捕获。

普通鼩鼱在各种栖息地中表现出显著的适应性。然而，其在农业景观中的数量下降尤为明显（Bal?iauskas和Bal?iauskien? 2024a；Balestrieri等人2019）。此外，栖息地改造过程，如放牧，通常对鼩鼱物种有负面影响（Schmidt等人2009）。虽然在Fennoscandian地区已经描述了普通鼩鼱的种群周期（Zub等人2012），但我们的结果支持其种群动态大多不规则（Churchfield等人1995；Dokulilová等人2023；Tomá?ková等人2005）。因此，长期研究对于描述这些模式和捕捉这种变异性至关重要，因为它们解决了研究主题中的一个主要空白，正如Dukolilová等人（2023）所强调的。栖息地偏好主要由鼩鼱的食物可用性决定（Lukyanova等人2021），但几种气候因素也强烈影响普通鼩鼱的种群密度（Dukolilová等人2023；Ivanter 2020）。我们的结果揭示了每月降雨量对出现概率有正面影响，特别是在每月降雨量达到80毫米时尤为明显。

对于潘诺尼亚根田鼠，几乎持续的负面年份效应表明，如干旱（Gubányi等人2009）和过去几十年的水资源管理等随机因素对其数量产生了显著影响。作为一种与季节性洪水栖息地相关的物种（Tast 1966），根田鼠的数量与水文制度密切相关。然而，Bal?iauskas等人（2010）指出，植被覆盖也很重要，以及水资源供应，如果存在合适的植被关联，根田鼠也会占据灌木和草地。形成草丛的莎草尤为重要，因为它们作为食物和枯落物材料（Steketee等人2022）。在KBWPSII的18年研究期间没有检测到根田鼠，可能反映了适宜莎草栖息地的有限可用性，而PMA区域尽管有人为干扰，但仍提供了更连续和适宜的莎草田。在PMA中，根田鼠的检测在指定的监测栖息地中时间上是不连续的（Horváth等人2012a, b）。这种栖息地特化的亚种对栖息地变化非常敏感，如割草、燃烧或干旱等干扰会迅速反映在低占用概率水平上（Herczeg & Horváth 2013）。然而，在Kis-Balaton的更多区域已经记录了再生栖息地的重新殖民（Herczeg & Horváth 2013；Lanszki和Magyari 2014）。经验表明，当栖息地因水位过高而暂时不适宜生存时，该物种仍能在不利时期存活下来，前提是附近有合适的避难所（Lanszki和Magyari 2014；Kalmár和Riezing 2017）。我们认为，Keleti-berek和Balaton-berek广阔的莎草草地及其微地形可能有助于在受到干扰后找到临时庇护所，并在前述栖息地恢复时重新占据该区域。然而，Tast（1966）指出，根田鼠个体可能会利用靠近陷阱的位置，但会避免被捕获，这可能导致其在监测中的检出率较低，也可能解释了我们在监测中观察到的它们似乎消失的现象。

短尾田鼠的出现概率表现出明显的波动，表明研究区域内存在多年周期性的变化，这是Microtinae物种的特征（Oli 2019）。中欧短尾田鼠的数量动态变化很大（Gouveina等人2015）。我们的研究结果表明存在一个四年周期，尽管也有报告指出存在三年周期（Huitu等人2003）。降水趋势影响了出现概率，降水减少的趋势对其有积极影响。这可能表明存在竞争互动，但其规模可能比我们在本研究中使用的尺度更小。早期研究（Horváth等人2012a, b）以及我们在Balaton-berek和Keleti-berek沼泽地的实地观察表明，根田鼠与短尾田鼠之间存在竞争，而我们捕获的大多数个体都来自后者。潘诺尼亚根田鼠更喜欢茂密的植被和湿润的环境，可能在雨季数量更多；而在干旱年份，数量较少的短尾田鼠则有机会增加。我们的研究结果表明，短尾田鼠的最佳降水量约为80毫米。Stojak等人（2019）发现年降水量对短尾田鼠的数量有影响，栖息地类型也是如此。然而，最近的研究表明，仅降水量本身并不能影响小型哺乳动物的数量或出现概率（de la Huerta-Schliemann等人2025；Esther等人2014）。

欧洲水田鼠在整个欧洲的种群数量都变得脆弱（Leivesley等人2021；Macdonald等人2002；Stewart等人2017）。种群数量的显著下降主要是由栖息地丧失和入侵性鼬科动物美洲水貂的出现所驱动（Brzeziński等人2018；Macdonald等人2002）。此外，环境因素如水文条件、开放水面面积和水深也限制了水田鼠的数量（Muzyka等人2010）。Evsikov等人（2017）证实年降水量对繁殖率有根本性影响，降水较多的年份有利于栖息地条件的改善，从而促进种群增长。然而，在我们的模型中，栖息地类型而非降水量是决定出现概率的主要因素，这突显了适当植被覆盖（尤其是芦苇床）对该物种生存的重要性（Bonesi等人2002；Carter和Bright 2003）。在我们的研究中，该物种在PMA区域更常被检测到，由于KBWPSII和PMA区域的水分保持特性差异较大，降雨天气的影响可能更为明显。

条纹田鼠在过去几十年里在欧洲的分布范围有所扩大（Bihari 2007；Bryja和?ehák 2002；Flousek等人2004；Polechová和Graciasová 2000；Spitzenberger 2001；Spitzenberger和Engelberger 2014；Stefke和Landler 2020；Tulis等人2016）。这种物种占据多种多样的栖息地，包括森林、草地、农业景观中的树篱以及城市地区（Benedek和S?rbu 2018；Fischer和Schr?der 2014；Kozakiewicz等人1999，?opucki等人2019，Pieni??ek等人2017）。水渠等水利结构可能有助于其在湿地中的扩散（Dudich 1997），因此条纹田鼠可能在湿地群落中占据主导地位（Horváth等人2012a, b；Scott等人2008）。Tulis等人（2016）报告称，该物种在湿地栖息地中的高数量可能显著影响群落结构。这可能对检测率产生影响，因为数量较少和/或较难捕获的物种可能因陷阱饱和而更难被捕捉到（Wayne等人2008）。此外，条纹田鼠和普通鼩鼱的饮食生态位重叠可能导致竞争（Tulis等人2016；Zub等人2012）。我们的GAM结果显示，出现概率受到年份的显著影响，并且两个区域之间存在差异。尽管该物种在欧洲大部分地区（包括湿地）显示出增加趋势（Bal?iauskas和Bal?iauskien? 2024b），但在KBWPSII区域我们发现其出现概率呈下降趋势。降水等天气条件会影响该物种的数量变化。在西部仓鸮（Stefke和Landler 2020）和长耳鸮（Szép等人2018）的捕食者-猎物关系中，已经记录到降水增加对条纹田鼠数量的积极影响。相比之下，Zub等人（2012）在波兰没有发现气候因素（温度、积雪覆盖、降水量）与数量变化之间的显著关系。在我们的研究中，月降水量在PMA区域有复杂的影响，在KBWPSII区域则有积极影响。

收获鼠偏好多种多样的栖息地，包括湿地（B?hme 1978；Feldmann 2002；Haberl和Kry?tufek 2003；Kminiak 1968；Marques等人2015；Surmacki等人2005；Trout 1978）、人为改造的环境（B?hme 1978；Feldmann 2002；Harris 1979；Spitzenberger 1999），以及柳树、杨树和其他湿润森林（B?hme 1978；Kry?tufek和Kova?i? 1984；Piechocki 1958；Spitzenberger 1999）。尽管在欧洲部分地区报告了数量下降趋势（Bertolino等人2023；Darinot等人2021；Mori等人2022；Vecsernyés 2020），但在其他地区种群数量相对稳定（Csanády 2022；Harris 1979；Kry?tufek等人2019）。我们的GAM结果部分支持Bertoliano等人（2023）和Mori等人（2022）报告的下降趋势，即出现概率在2020年前有所下降，之后在PMA沼泽地区有所增加。

总体而言，虽然所有物种的出现概率都随年份波动，但降水的影响因物种而异。月降水量的影响仅在普通鼩鼱、短尾田鼠、条纹田鼠和收获鼠中得到证实。对于后两种物种，出现概率随月降水量和年份变化，但不同区域之间的效果差异显著；因此，我们的结果表明影响是复杂的。普通鼩鼱和短尾田鼠受到月降水量过多的负面影响，而条纹田鼠在PMA区域的出现概率较低，该区域在雨季后更容易积水。我们的最佳模型未证实降水对根田鼠和欧洲水田鼠出现概率的影响。这两种物种都适应湿地环境，因此降水缺乏负面影响与其已知的栖息地偏好一致。大多数物种（短尾田鼠除外）在不同区域的出现概率存在差异，反映了水文、微地形和植被结构的差异。我们的研究表明，Balaton-berek和Keleti-berek广阔的莎草草地与重建后的KBWPSII区域更加异质的栖息地马赛克有很大不同，导致生态条件迥异。

本研究为大型湿地系统中耐水小型哺乳动物的出现模式提供了新的见解。然而，需要进一步研究来评估湿地重建的长期影响，未来的监测应扩展到最近被淹没的35平方公里区域。

**结论与保护管理意义**

本研究评估的小型哺乳动物群落包括潘诺尼亚根田鼠，这是一种具有特殊保护重要性的分类单元，代表了全北界物种的中欧亚种。群落中还记录了其他几种常见于湿地栖息地的小型哺乳动物，包括耐水物种（欧洲水田鼠、短尾田鼠、普通鼩鼱）以及广食性物种如条纹田鼠，后者常被认为是亲水物种（Kalivodová等人2018；Scott等人2008）。因此，除了针对个别受保护物种（如潘诺尼亚根田鼠）的管理措施外，还应考虑针对多种物种的多物种保护策略（Jantke和Schneider 2010；Tozer等人2018）。这种做法反映了从单一物种监测和保护向基于生态系统的管理的转变，后者侧重于生态功能的保护以及物种层面的保护策略（Barrows等人2005；Liang等人2023；Tobias等人2025；Tylianakis等人2010）。

小型哺乳动物是湿地生态系统食物网中的关键组成部分（Bal?iauskas等人2019；Gedan等人2009；Lanszki等人2020；van der Merwe 2016）。它们的群落组成和结构受到植被结构（Geier和Best 1980；Scott等人2008；Zhang等人2018）、栖息地配置、范围和质量（Canepuccia等人2015；Lindemann等人2015）、栖息地破碎程度（Mortelliti等人2010）以及水文条件（Bal?iauskas等人2012；van der Merwe 2016；Wijnhoven等人2005）的强烈影响。这些因素受到人为活动和自然干扰的共同影响。此外，自然和人为干扰的累积效应会加剧栖息地退化并降低栖息地质量，尽管这些效应的幅度取决于空间尺度（Lindenmayer等人2008）。先前的研究表明，小型哺乳动物群落对局部栖息地配置和干扰模式非常敏感，这些受到当地人为压力和土地利用的影响（Bal?iauskas和Bal?iauskien? 2022；Scott等人2008；Shenko等人2012）。因此，湿地生态系统的管理不能仅基于其他湿地的通用模式，而需要考虑特定地点的景观结构、水文动态和栖息地连通性的管理策略（Marques等人2015；Scott等人2008）。我们的研究结果表明，大多数物种在Kis-Balaton湿地的两个调查区域的出现概率存在差异。这证实了小型哺乳动物群落，特别是严格保护的潘诺尼亚根田鼠，将从针对Keleti-berek和Balaton-berek的针对性管理计划中受益。此类管理应优先保护带有芦苇斑块的莎草草地，保持植被的马赛克特征和最佳水位，并在割草作业期间保留避难所。另一方面，应在KBWPSII的其他区域继续采样，以记录与水保护系统重建相关的较低水位如何影响小型哺乳动物的出现概率。

仅依靠单一物种的监测和保护方法不足以支持有效的多物种保护规划（Barrows等人2005）。因此，在面对多重干扰及其累积效应的情况下，不仅要评估目标物种（潘诺尼亚根田鼠）的响应，还要评估Kis-Balaton湿地中其他关键耐水小型哺乳物种的响应，其中许多物种具有受保护的地位（欧洲水田鼠、短尾田鼠、收获鼠和普通鼩鼱）。在湿地生态系统中，栖息地范围、质量、破碎化和连通性的变化是保护管理中的关键挑战（Gibbs 1993；Roma?ach等人2021；Schooley等人2011）。实施多物种保护方法需要详细的生态调查，如微生境变量分析（例如水位、植被覆盖）、结合无线电遥测追踪移动的植被映射，以及景观指标分析（例如连通性和植被指数、周长-面积比）。这些方法提供了关于栖息地利用的重要信息，这对于设计和实施有效的管理干预措施以及维持适当规模和质量的栖息地和避难所至关重要。整合这些数据有助于应用基于物种-栖息地的保护框架，从而更全面地了解湿地栖息地如何塑造物种分布和生物多样性模式（Casazza等人2021；Morganti等人2019）。

此外，进一步的群落层面分析——如指示值评估（Cardoso等人2013；Peck等人2014）和使用基于特征的方法进行生态或功能多样性评估（Luza等人2021；Magioli等人2016；Paniccia等人2022）——可能提供关于物种在湿地生态系统中的功能角色的更深入见解，这些是单一物种监测无法提供的。这些综合方法可以帮助保护生物学家和管理者制定基于生态系统的保护策略。