综述：植物胁迫耐受性的分子机制：从胁迫感知到植物激素串扰及转录调控

《Current Issues in Molecular Biology》：Molecular Mechanisms of Plant Stress Tolerance: From Stress Perception to Phytohormonal Crosstalk and Transcriptional Regulation Sajid Ali and Yong-Sun Moon

　　

近年来，植物胁迫生物学已从单一通路描述转向一个整合框架，在该框架中，胁迫感知、激素控制和基因调控紧密互联。膜相关感知、钙内流、活性氧（ROS）生成和激酶激活等早期事件与植物激素网络汇聚，形成情境依赖性响应。在此框架下，脱落酸（ABA）、水杨酸（SA）、茉莉酸（JA）、乙烯（ET）、生长素（Auxin）、细胞分裂素（CK）、赤霉素（GA）、油菜素内酯（BR）和独脚金内酯（SL）并非孤立的调节因子，而是作为动态信号矩阵的组成成分，平衡生存、防御、生长抑制和恢复。这些激素信号最终通过由转录因子（TF）、RNA-based调节因子、染色质重塑和胁迫记忆机制介导的广泛转录和转录后重编程转化为适应性结果。本综述综合了当前关于植物如何整合胁迫感知、植物激素串话和转录调控以建立胁迫耐受性的理解。我们首先探讨了胁迫感应和早期信号的分子基础。随后讨论了主要植物激素的核心功能及激素-激素相互作用网络在协调胁迫适应中的逻辑。接着分析了决定响应特异性、强度和持久性的转录、转录后和表观遗传机制。进一步强调了非生物和生物胁迫响应之间的汇合点，并讨论了复合胁迫如何挑战传统的单一胁迫模型。最后，考虑了组学（Omics）、系统生物学和转化技术在解析和设计胁迫恢复表型中的作用。通过整合这些视角，本综述将植物胁迫耐受性呈现为一种多层次系统属性，并概述了旨在开发气候恢复力作物的未来研究的关键优先事项。

1. 引言

植物胁迫耐受性并非单一性状，而是一种涌现属性（emergent property），反映了植物在不利条件下通过协调细胞和组织尺度的生理、生化和分子响应来维持活力和功能表现的能力。这种协调始于对环境扰动信号的快速感知，并延伸至细胞内信号传导、激素调节、转录重编程、代谢调整、结构重塑及恢复。随着气候不稳定性加剧，植物胁迫耐受性已成为当代植物生物学最重要的主题之一，因为它连接了分子适应与粮食安全及生态恢复力。传统上，植物胁迫被分为非生物胁迫（如干旱、盐害、温度极端、洪涝、营养失衡）和生物胁迫（如病毒、细菌、真菌、线虫、昆虫及寄生植物）。然而，越来越多的证据表明这两类胁迫在信号层面存在广泛的交叉对话（crosstalk），许多下游响应汇聚于共享的信号货币，如钙离子（Ca²⁺）、活性氧（ROS）、丝裂原活化蛋白激酶（MAPK）级联、激素再分配及基因调控网络。这种认识推动植物胁迫生物学向系统视角转变，其中植物激素占据中心地位，它们不仅是独立的信号分子，更是重塑植物在胁迫下生存、防御和生长优先级的相互作用网络。

2. 胁迫感知与早期信号网络

胁迫适应的第一步是将环境干扰转化为细胞内信息。植物缺乏单一的通用胁迫受体，其胁迫感知源于跨越质膜、细胞壁界面、细胞质和细胞器的分布式感官架构。这种架构使细胞能够检测渗透压、离子浓度、膜张力、氧化还原状态、温度、氧气可用性以及微生物或损伤衍生分子的变化。质膜是许多胁迫相关线索的主要界面，类受体激酶（RLK）和相关膜蛋白既参与环境感知也参与免疫激活，特别是细胞壁完整性（CWI）本身是主要的胁迫信息源。膜相关离子通道是早期感知的另一主要组成部分，高渗胁迫、机械传感、触碰、低渗休克和温度波动均与钙通透性通道活性的变化有关。钙离子（Ca²⁺）是信息最丰富的早期离子信号之一，胁迫诱导的钙升高在振幅、持续时间、振荡行为和亚细胞定位上存在差异，形成独特的“钙特征（calcium signatures）”，并被钙调蛋白（CaM）、钙依赖性蛋白激酶（CDPK/CPK）以及CBL-CIPK网络解码，进而调节转运蛋白、酶、转录因子和膜行为。活性氧（ROS）构成第二大信号货币，受控的ROS生成对于胁迫信号传导、免疫激活、细胞壁加固和系统通讯至关重要。一氧化氮（NO）和硫化氢（H₂S）等气体信号分子通过半胱氨酸残基的翻译后修饰（如S-亚硝基化和过硫化）参与氧化还原调节，与ROS形成相互连接的氧化还原网络。这些早期特征与蛋白质磷酸化级联（尤其是MAPK和CDPK）紧密耦合，将短暂的感官事件转化为更稳定的调节程序，并通过局部感知触发系统性的钙波、ROS波、电信号和激素再分配，允许整株植物响应局部损伤或环境变化。

3. 植物胁迫响应的植物激素控制

植物激素是将早期信号事件转化为协调的发育、代谢和转录程序的核心。脱落酸（ABA）是与非生物胁迫耐受性最密切相关的激素，在干旱、渗透胁迫、盐害和许多温度相关挑战期间积累，协调气孔关闭、渗透调节、抗氧化防御、膜稳定和液压信号。其核心信号模块PYR/PYL/RCAR受体-PP2C磷酸酶-SnRK2激酶是胁迫感知转化为生理控制的典范。水杨酸（SA）、茉莉酸（JA）和乙烯（ET）在防御中心和混合胁迫响应中发挥同等重要作用，SA与生物营养型和半生物营养型病原体的抗性相关，JA则针对食草动物、坏死营养型病原体和机械损伤。气体信号分子也参与保卫细胞的生理输出，例如在ABA介导的干旱响应中，L-半胱氨酸脱硫酶产生的H₂S可作为保卫细胞信号网络的组成部分，通过过硫化SnRK2.6/OST1增强ABA信号，而NO则可通过S-亚硝基化同一激酶施加负反馈。传统上与生长相关的激素现已被认为是胁迫可塑性的主要决定因素，生长素（Auxin）通过调节根系构型、组织再生和细胞扩张参与逆境下的发育重定向；细胞分裂素（CK）通过平衡生长维持与胁迫生存，影响源-库关系和衰老进程；赤霉素（GA）和油菜素内酯（BR）则通过DELLA蛋白稳定性和膜稳态调节生长抑制与恢复的权衡。总之，植物胁迫响应是由多种激素途径合作、竞争并根据环境需求重新校准发育的内分泌网络所支配的。

4. 协调胁迫耐受性的植物激素串扰

激素间的串扰（Crosstalk）定义了植物的适应性逻辑，它允许植物动态调整优先级而非固守预设输出。这种串扰通过生物合成与分解代谢的相互影响、受体敏感性的调节、转录因子间的竞争或合作以及在共享下游基因和代谢过程中的汇聚来实现。ABA与SA之间的相互作用是生物学上最重要的互作之一，强ABA信号通常会减弱某些免疫输出（尤其是SA依赖的防御），这解释了为何非生物胁迫可能改变病原体结果。JA与ET的关系通常更具协同性，特别是在伤口信号传导、食草动物防御和坏死营养型病原体反应中，通过JAZ阻遏物、MYC因子、EIN3/EIL蛋白和ERF转录因子进行协调。激素串扰的一个重要后果是对生长-防御权衡（growth–defense trade-offs）的调节，例如GA–DELLA–JA模块中，GA促进生长，DELLA蛋白在不利条件下抑制生长，而JA强化防御导向的优先级。此外，激素串扰还具有空间优先级，根、幼叶、成熟叶、生殖组织和分生组织在胁迫下可能各自采用不同的激素状态，这种分区允许一个区域进入强保守模式而另一个区域仍保持发育活跃。在复合和序贯胁迫下，激素建立基于紧迫性、组织脆弱性和预期恢复的优先级层级，这使得单一激素工程往往产生不一致的田间结果，因此更有力的策略是针对串扰网络中保留灵活性同时减少过度权衡成本的整合节点。

5. 胁迫响应的转录和转录后调控

从胁迫信号到适应性表型的过渡取决于上游信号是否能转化为精确、及时且能量可持续的基因表达变化。转录和转录后调控代表了将感知、第二信使和激素网络转化为功能性胁迫响应的执行层。几个转录因子家族反复作为植物胁迫响应的核心调节因子出现：AP2/ERF-DREB蛋白是脱水、盐害、冷害和许多混合胁迫响应的中心；bZIP因子（特别是ABF/AREB型调节因子）在ABA介导的渗透适应控制中占主导地位；NAC转录因子有助于生存导向的调整和资源再分配；WRKY蛋白在防御信号传导和氧化还原相关调节中尤为重要；MYB和bHLH蛋白则将胁迫响应与次级代谢、发育控制和激素整合联系起来。这些转录因子应被视为网络节点而非孤立的主开关，其功能取决于表达水平、翻译后修饰、相互作用伙伴、染色质可及性和启动子占据率的竞争。应激响应启动子包含ABRE、DRE/CRT元件、W-box、GCC-box和热激元件（HSE）的组合，使得基因能够整合来自ABA、渗透感应、WRKY介导的防御等多源信号。除转录起始外，植物胁迫响应还受到多种转录后机制的微调，包括microRNA（miRNA）、小干扰RNA（siRNA）、长链非编码RNA（lncRNA）以及可变剪接（Alternative splicing）。这些机制通过改变蛋白质结构域、亚细胞定位、结合特异性和转录本稳定性，极大地扩展了调控灵活性。表观遗传调控（DNA甲基化、组蛋白修饰、染色质重塑）赋予植物胁迫响应时间维度，使胁迫能在基因可及性和响应性上留下瞬时或半稳定的记忆，这对于植物如何适应重复的环境挑战至关重要。

6. 非生物和生物胁迫耐受性的综合分子机制

现代植物胁迫研究的一个明确结论是，非生物和生物胁迫响应是深度互联的。不同的胁迫通过不同的感官途径进入系统，但迅速汇聚于共享的第二信使、激素网络和基因调控模块。这种整合在复合胁迫下最为明显，例如经历干旱和病原体攻击的植物必须维持ABA驱动的水分保存，同时避免过度抑制SA或JA依赖的防御。热可能改善某一过程的耐受性，同时通过破坏蛋白质稳定性或改变免疫信号阈值而削弱另一过程。代谢在这一整合耐受性中既是输出也是决定因素，渗透保护剂、抗氧化剂、防御代谢物和膜脂质的合成与周转不仅作为信号终点，其本身也塑造了维持响应的细胞能力。碳分配、氮动员、线粒体活性和光合调整决定了信号能否维持足够长的时间以保持活力和性能。因此，综合胁迫耐受性不能仅通过信号通路来解释，还必须通过代谢能力和资源经济来理解。这一认识对作物改良具有重要启示：干预共享信号或激素枢纽可能会无意中削弱另一性状，反之，针对整合调节因子进行靶向操作，若在管理好权衡成本的前提下，有时能产生更广泛的恢复力。

7. 新兴组学方法与转化视角

组学技术的快速发展已将植物胁迫生物学从以基因为中心的学科转变为多尺度系统科学。转录组学仍然是绘制胁迫响应基因和共表达模块的最广泛平台；蛋白质组学通过揭示信号蛋白、酶、分子伴侣和翻译后修饰状态的变化增加了功能深度；代谢组学捕获了渗透保护剂、抗氧化剂、激素和防御相关次级代谢物的生化输出；表观基因组分析揭示了与反应可塑性和记忆相关的DNA甲基化模式、组蛋白状态和染色质可及性。单细胞（Single-cell）和空间组学（Spatial omics）的兴起解决了批量组织分析掩盖的细胞异质性问题，能够识别细胞类型特异性调节因子和响应状态。在计算层面，基因调控网络推断、多组学整合管道、机器学习和可解释人工智能（XAI）正越来越多地用于识别调节枢纽、推断因果关系并预测胁迫相关表型。在转化方面，组学指导的目标发现可以识别用于CRISPR干预、标记开发或基因组选择的稳健候选者。然而，从实验室到田间的转化仍然困难重重，受控环境数据集通常在变量农业设置下失去预测能力，因此未来的育种框架需要融合网络标志物、生理学知情的基因组选择和由验证的调节模块指导的基因组编辑。

8. 挑战、知识缺口与未来展望

尽管取得了实质性进展，几个主要挑战继续限制着植物胁迫生物学向持久作物改良的转化。首先是胁迫调节网络的复杂性和冗余性，许多基因属于大家族，多种激素影响相同过程，且多条途径可以相互补偿。其次是单一胁迫实验的主导地位，田间作物常面临干旱、热、盐、营养限制、病原体攻击和食草动物的组合与序列，复合胁迫往往产生独特的信号和转录状态。第三是对拟南芥等少数模式物种的严重依赖，作物在基因组结构、发育架构和生活史上存在差异。第四是时空分辨率不足，许多研究仍依赖于有限时间点的批量组织。此外，植物微生物组的作用代表另一个主要知识缺口，根际和内共生菌群影响营养获取、激素平衡、抗病性和非生物胁迫耐受性，但其效应高度依赖于环境。未来的方向包括：向多尺度整合转变，结合信号、激素、基因调控、代谢、表型和环境的统一分析框架；加强对复合和序贯胁迫生物学的研究；选择在网络中占据稳健位置且在条件下显示出稳定表型相关性的候选靶点；将分子发现与高通量表型分析和严格的田间验证配对；以及纳入基因型×环境×微生物组相互作用的生态系统意识视角。

9. 结论

植物胁迫耐受性最好被理解为一种系统级属性，源于胁迫感知、早期信号传导、激素协调和基因调控的整合。植物并非通过孤立的通路在环境逆境中生存，而是部署相互关联的感官模块、第二信使、激酶级联、激素网络、转录因子、RNA调节因子、染色质机制和代谢调整，共同定义适应潜能。传统的非生物与生物胁迫生物学分离日益显得不足，不同的胁迫通过不同的感官路径进入，但迅速汇聚于共享的信号货币和调节枢纽。植物激素串扰和转录调控是主要的整合层，激素作为动态网络组件而非孤立信号发挥作用，基因调控决定了这些网络状态如何转化为组织特异性、时间依赖性和胁迫特异性的输出。植物胁迫生物学的未来在于整合和预测框架，其成功将取决于建立连接机制理解与真实环境变异下表型表现的整合管道。