土地利用变化对墨西哥尤卡坦半岛森林镶嵌景观中蜣螂（鞘翅目：金龟亚科）分类多样性的影响

《Biologia》：Effect of land use transformation on dung beetle (Coleoptera: Scarabaeinae) taxonomic diversity in a forested-matrix landscape of Yucatan, Mexico

　　摘要：热带森林转变为人为栖息地会改变环境质量，影响生态群落的结构。通过评估α分类多样性，可以提供关于自然栖息地向人工栖息地转变过程中生态系统稳定性和恢复力的关键信息。本研究分析了土地利用变化对墨西哥尤卡坦半岛粪便甲虫群落的影响。在五种不同生境中分析了粪便甲虫的物种组成（物种分布及其丰度）和分类多样性（Hill数）：季节性干旱热带森林（SDTF）、人工林、辣木林、香蕉种植园和芒果种植园。共记录到5,607只属于17个物种的粪便甲虫。各生境类型的物种丰富度没有显著差异，但SDTF中的优势物种数量少于人工林和芒果种植园。此外，SDTF和芒果种植园中的优势物种数量也较少。所有研究生境中较高的粪便甲虫多样性表明，人工林和受保护的SDTF可能共同作用，维持了粪便甲虫的γ多样性。

引言：热带森林正面临严重的景观变化，这对生物多样性的维持构成了挑战（Newbold等人，2019年；Fran?a等人，2020年；Lopez-Bedoya等人，2022年）。由于原生热带森林被转变为人工栖息地（如种植园、畜牧场、城市聚居区），环境质量的改变限制了生活在原生生态系统中的物种分布（例如，Filgueiras等人，2015年；Díaz-García等人，2017年；Enedino等人，2017年）。例如，南美洲的种植园显著降低了粪便甲虫的分类多样性（Filgueiras等人，2015年；Ruiz等人，2025年）。比较原生栖息地与人工栖息地的生物多样性是理解栖息地变化对生物多样性影响的传统而有价值的工具（例如，Díaz-García等人，2017年；Noriega等人，2021年；Correa等人，2024年）。许多此类比较研究集中在一种类型的人工栖息地与原生栖息地的对比上（例如，Hernández等人，2014年；Díaz-García等人，2017年；Correa等人，2024年）。然而，需要考虑到热带地区存在复杂多样的原生-人工景观，因此评估不同非原生栖息地对生物多样性的影响至关重要。

尤卡坦半岛位于墨西哥东南部，周围环绕着加勒比海和墨西哥湾。该地区以多种土地利用方式为特征，包括农业、旅游业和保护区。大约80%的土地仍被不同类型的自然热带森林覆盖，主要是干旱森林（INEGI，2016年），这些森林与独特的当地生态系统（如天坑）共同增强了区域生物多样性。农业区通常规模较小，主要种植玉米、柑橘类水果和热带水果，并进行牲畜放牧（Ramirez等人，2023年）。然而，近年来，由于加勒比海岸沿线（特别是梅里达、坎佩切、坎昆和普拉亚德尔卡门）旅游业的迅速发展，土地利用方式发生了显著变化（Torres-Mazuera等人，2021年）。这种扩张导致了度假村、酒店等基础设施的广泛建设，往往对自然栖息地产生影响，加剧了森林砍伐和用水需求增加。2019年至2023年间，已有近30万公顷的热带森林消失（CCMSS，2023年）。此外，大规模的农业活动，如商业大豆和油棕种植园，在半岛各地扩张，显著改变了土地利用模式。这种扩张引发了对环境退化的担忧，威胁到了原生生物多样性的保护（Suárez，2019年）。

在这项研究中，我们旨在分析在尤卡坦半岛季节性干旱热带森林（SDTF）内建立的农业景观如何影响粪便甲虫群落。选择粪便甲虫作为研究对象，是因为它们被广泛认为是环境变化的有效生物指标，因为它们对栖息地结构、微气候条件和资源可用性具有很强的敏感性（Nichols等人，2007年；Lopez-Bedoya等人，2022年）。许多研究表明，当粪便甲虫群落面临人为或自然原因的环境变化时，其丰度、物种丰富度、功能结构和组成会发生明显变化（例如，Halffter和Favila，1993年；Nichols等人，2007年；Barragán等人，2011年）。这些响应通常是迅速且可预测的，反映了植被复杂性、土壤条件和哺乳动物群落结构的变化。此外，它们对植被结构和资源可用性的敏感性，结合其关键的生态系统功能（如养分循环和种子传播，参见Nichols等人，2008年），使它们特别适合用于评估土地利用变化对生态系统的效应。

鉴于尤卡坦半岛近期和持续的土地利用变化，本研究旨在评估粪便甲虫群落对季节性干旱热带森林（SDTF）内不同农业栖息地的响应。具体来说，我们测试了栖息地类型（受保护的SDTF、人工林、芒果种植园和香蕉种植园）是否影响粪便甲虫的分类多样性和物种组成。我们检验了以下假设：（1）结构更复杂的栖息地（如受保护的森林）将支持比简单农业栖息地更高的分类多样性；（2）物种组成将在不同栖息地类型之间有所不同，这反映了与植被结构和微气候条件相关的环境过滤作用。类似于受保护热带生态系统的非人工栖息地能够保持更多的原始植被物种（Lundholm和Richardson，2010年）。此外，与原始植被相比，较少复杂的栖息地（即开阔的树冠层、较低湿度、较低的树木层次）中的粪便甲虫多样性往往会降低（例如，Liberal等人，2011年；Hernández等人，2014年；Filgueiras等人，2015年）。基于这些假设，我们预计在SDTF和人工林中的粪便甲虫多样性会更高且更相似，而芒果种植园、辣木林和香蕉种植园中的多样性则较低。

材料与方法：
研究区域
本研究在墨西哥尤卡坦半岛Muna市的“国家森林、农业和畜牧业研究所”（INIFAP）周边进行（纬度20°24'N，经度89°45'W，海拔38米）。根据K?ppen气候分类系统，该地区属于热带稀树草原（Aw）类型，特点是5月至10月为雨季，11月至4月为旱季。年平均降水量约为850毫米，年均气温约为26°C（Weather Spark，2024年）。采样在雨季进行，这是该地区粪便甲虫活动最频繁的时期，从而最大化了检测概率和群落的代表性。原始植被为SDTF（Rzedowsky，2006年）。

在研究地点，我们选择了五种具有不同植被类型的生境：四块农田和一块SDTF（23.7公顷）。所种植的作物包括：i) 2.1公顷的Moringa oleifera（Lam. 1783）（辣木科）（辣木），ii) 1.7公顷的Manguifera spp.（漆树科）（芒果），iii) 1.4公顷的Musa spp.（香蕉科）（香蕉），以及iv) 一块5.5公顷的人工林，其中包含Tabebuia rosea（Bertol.）DC.（木豆科）、Ceiba pentandra（L.）Gaertn.（含羞草科）、Enterolobium cyclocarpum（Jacq.）Griseb.（豆科）、Piscidia piscipula（L.）Sarg.（豆科）和Cordia dodecandra A. DC.（ Boraginaceae）（图1）。在受保护的SDTF区域，最丰富的物种是Bursera simaruba（L.）Sarg.（漆树科）、Piscidia piscipula（L.）Sarg.、Caesalpinia gaumeri（Briton & Rose）（豆科）和Lysiloma latisiliquum（L.）Benth.（豆科）。

图1：这项研究的地点位于墨西哥尤卡坦半岛Muna市的“国家森林、农业和畜牧业研究所”（INIFAP）附近。颜色表示不同的样地类型：次生干旱森林（SDTF）、香蕉种植园、辣木林、芒果种植园和人工林（TP）。

粪便甲虫采集
研究于2016年7月进行，这是叶片和果实产量最高的时期（Valez-Hernández等人，2010年）；同时这也是尤卡坦半岛粪便甲虫活动最频繁的时期（Reyes-Novelo等人，2007年；Basto-Estrella等人，2012年，2014年）。在每个生境中，我们设置了15个陷阱，使用装有150毫升70%乙醇的圆柱形塑料瓶（10×15厘米）。总共设置了75个陷阱（每个生境15个陷阱×5个生境）。每个样带（即一个生境）大约面积为540平方米（60×90米），并且彼此之间的距离至少为350米（见图1）。每个陷阱用约50克的新鲜人类粪便作为诱饵，每个研究生境中的陷阱相距15米；每个样带内的陷阱之间的距离至少为5米。诱饵放置在50毫升的塑料杯中，这些杯子固定在圆柱形塑料瓶的中心，并用木棍固定。这种陷阱方法借鉴了美洲广泛使用的方法（Salom?o等人，2020年；Mora-Aguilar等人，2023年；Correa等人，2024年）。陷阱在每个样带内持续活跃48小时，这是美洲热带景观中粪便甲虫群落生态学研究中常用的时间（Mora-Aguilar等人，2023年），之后收集到的昆虫被回收。

标本鉴定由Fernando Escobar Hernández使用来自墨西哥韦拉克鲁斯州Xalapa市的“生态研究所”（INECOL, A.C.）的参考材料进行。

数据分析
为了评估五个研究生境（芒果种植园、辣木林、香蕉种植园、人工林和SDTF）中粪便甲虫采样的有效性，我们采用了Chao和Jost（2012年）提出的采样覆盖率（SC）方法。为了评估SC，考虑了每个生境类型的物种丰富度、相对丰度、单现种和双现种。我们在iNEXT在线软件（Chao等人，2016年）中进行了SC分析。此外，我们还绘制了物种等级-丰度分布图，以直观比较不同生境类型中的物种优势模式。

我们通过Hill数（Jost，2006年）来评估生境类型对粪便甲虫分类多样性的影响。更具体地说，我们使用了三种常用的多样性指数来估计分类多样性：q0、q1、q2。多样性指数q0（物种丰富度）仅考虑处理组中的物种数量，而不考虑物种丰度；多样性指数q1（Shannon指数）考虑了物种的相对丰度，是丰富物种数量的代理指标；多样性指数q2（Simpson逆指数）与q1相比更重视物种丰度，是优势物种数量的代理指标（Jost，2006年）。由于从每个生境类型中获得的陷阱数据并非独立，我们基于每个生境类型的总数据均值和置信区间来比较不同生境之间的分类多样性。Hill数是在iNEXT在线软件（Chao等人，2016年）中估计的。

为了分析不同生境类型下的甲虫群落结构（即物种分布及其丰度）的相似性，我们使用了Bray–Curtis相似度指数。我们进行了相似性轮廓排列检验（SIMPROF）来测试基于相似性指数分组结构的显著性。每个生境类型被视为一个独立的处理组，但由于缺乏重复样本，每个生境仅使用了一个样本。我们使用Primer软件版本6.0（Clarke和Gorley，2006年）进行了SIMPROF分析。

结果：
本研究共捕获了5,607只属于17个物种和11个属的粪便甲虫（表1）。本研究记录了整个群落中预期物种的99.78%；样本覆盖率在99.5%到100%之间（表1），这表明在五种生境中都对蜣螂进行了适当的采样。最常见的物种是Canthon (Glaphyrocanthon) leechi Martinez, Halffter & Halffter, 1964（n = 2,555）、Canthidium pseudoperceptibile Kohlmann & Solís, 2006（n = 1,058）和Pseudocanthon perplexus LeConte, 1847（n = 885），这些物种合计占采样个体的80%（表1）。Canthon (G.) leechi是所有生境中的优势物种，除了Moringa种植园，在那里P. perplexus是优势物种（图2）。在芒果种植园和SDTF中，C. (G.) leechi的数量明显多于其他优势物种，分别是第二丰富物种的3到5倍（图2）。蜣螂数量最多的地点是Moringa种植园（n = 1,355）和热带树种植园（n = 1,304），而最少的是香蕉种植园（n = 882）（表1）。表1显示了在季节性干旱热带森林（SDTF）、树种植园（TP）、芒果（MAP）和香蕉种植园（BP）中记录的蜣螂物种分布。全尺寸表格。

在季节性干旱热带森林（SDTF）、树种植园、芒果和香蕉种植园中收集的蜣螂的丰富度排名曲线

在研究的生境中，物种丰富度从s = 14（芒果）到s = 8（Moringa，见表1）不等。这些生境之间的物种丰富度（q0）相似（图3a）。与树和芒果种植园相比，受保护的SDTF的优势物种数量较少（q1）；Moringa和香蕉种植园在其他生境之间没有差异（图3b）。SDTF和芒果种植园的优势物种数量也较少（q2）（图3c）。根据SIMPROF分析，不同生境类型的蜣螂群落具有统计上的相似性，所有生境被归为一组（p < 0.05，见图4）。

图3显示了从季节性干旱热带森林（SDTF）、树种植园、芒果和香蕉种植园中记录的蜣螂群落的多样性数值；多样性数值根据q0（a）、q1（b）和q2（c）进行分析。不同字母代表置信区间内统计上不同的处理组。点代表带有标准误差的平均值。

图4根据每个生境类型记录的蜣螂群落进行了分组。虚线表示根据相似性轮廓（SIMPROF）统计上相似的组（p < 0.05）。

讨论
关于季节性干旱热带森林（SDTF）中生境变化对蜣螂的影响，目前研究较少，仅有少数研究分析了将本地生境转换为牛和羊畜牧业的后果（Liberal等，2011；Alvarado等，2018；Filgueiras等，2021）。本研究首次分析了种植园生境如何影响中美洲受保护的SDTF中蜣螂的分类多样性。我们的结果显示，生境类型不影响物种丰富度（q0）；但改良后的生境中优势物种和丰富物种的数量都高于SDTF。观察到的模式表明，蜣螂群落对土地利用的变化以特定于该地区的响应方式作出反应。虽然一些改良后的生境保持了相当的分类多样性，但物种组成和优势结构的差异表明了群落的重组，而不仅仅是简单的生物多样性保留。重要的是，这些模式不应被解释为蜣螂群落对土地利用变化的普遍响应。正如先前的研究所强调的（Nichols等，2007），群落的响应取决于相互作用的生态和历史因素。因此，这里观察到的群落重组反映了该SDTF镶嵌体的特定环境和景观背景。

我们在不同生境类型中观察到了不同的多样性模式：尽管生境之间的物种丰富度相似，但种植园生境中的丰富物种和优势物种数量更多。然而，相似的多样性数值不应被解释为生态等效性的证据，因为仅物种丰富度无法捕捉功能组成、相对丰度模式或种群稳定性的差异。因此，这些结果应在该研究的特定景观和时间背景下理解。多样化的植物群落创造了更复杂和多层次的生境，为不同种类的甲虫提供了多种生态位（Brose 2003）。此外，SDTF中较高的植物多样性可以导致全年资源供应更加稳定和连续，减少竞争，允许多物种共存（Eisenhauer等，2024）。不同的生境显然具有足够的空间和营养资源，使得相似数量的物种能够分布。许多蜣螂物种被腐烂和分解的水果所吸引，这在哺乳动物较少的地区尤其成为可行的替代资源（Halffter和Halffter 2009；Scholtz等，2009；Salom?o等，2014；Correa等，2026）。因此，这些种植园中腐烂的芒果和香蕉果实的高可用性可能为以果实为食的物种和广食性蜣螂提供了额外的营养资源（Correa等，2026）。

关于多样性指标q1和q2，非本地生境中的物种优势趋势明显高于受保护的SDTF。生态群落中物种的高优势与少数物种的成功以及其他物种的低成功率有关；此外，优势物种在受干扰的生境中趋于增加（Mishra等，2004；Hernández等，2014；Gogoi和Sahoo 2018）。非本地生境中蜣螂物种的高优势表明了一种不平衡状态，即少数物种在这些受干扰的生境中占主导地位，而在受保护的SDTF中则更为平衡。然而，这些模式是依赖于具体情境的，可能反映了当地的景观配置、资源可用性和历史土地利用情况。

在解释我们的结果时，应考虑一些方法上的限制。首先，每种生境类型仅由一个地点代表，限制了生境级别的重复性；因此，我们的推论主要适用于所研究的景观镶嵌体，而非尤卡坦半岛的所有SDTF区域。其次，各生境的面积（1.4–23.7公顷）和空间配置不同。尽管这反映了区域农业格局，但片段大小和景观背景可能会独立于植被类型影响群落，意味着生境效应可能部分包含了景观层面的影响（Rivera等，2020）。第三，陷阱之间的距离为15米，低于通常推荐的50米距离（Larsen和Forsyth 2005）。虽然这可能会增加空间自相关性，但多样性分析使用了汇总的生境级数据，降低了伪重复的风险。此外，我们的研究关注的是分类多样性和物种组成，并未评估功能多样性或种群稳定性，这些都是生态完整性的关键组成部分。因此，相似的多样性数值不应被解释为生境之间的生态等效性的证据。尽管存在这些限制，但采样覆盖率始终很高（>99%），标准化的方法支持在景观内部进行可靠的比较。尽管更广泛的概括需要谨慎，但观察到的模式提供了蜣螂群落在应对土地利用异质性方面重组的有意义证据。

种植园和SDTF地点可能协同作用，维持了所研究景观中观察到的总体蜣螂多样性（γ多样性），每个生境都像岛屿一样共享许多物种，并具有特定的分类多样性模式。此外，这些片段内蜣螂群落的异质性可以通过提供有利于物种分布的环境条件来增强甲虫种群的稳定性。从保护的角度来看，这种生境镶嵌体可能促进基因流，维持整体遗传多样性，否则在恶劣的土地利用变化情景下，遗传多样性会迅速下降（Didham等，1996）。目前的景观转变争论是双方向的，土地利用共享和土地闲置情景呈现了不同的生物多样性趋势（Fischer等，2014）。因此，我们的结果表明，SDTF镶嵌体内的适度改良生境可以维持与森林残余部分相当的分类多样性水平。然而，相似的多样性数值并不意味着生态等效性。物种组成和丰度结构的差异表明，土地利用变化促进了群落的重组，而不仅仅是简单的生物多样性丧失。因此，改良生境可能有助于区域多样性，但它们在维持长期生态完整性方面的作用可能取决于此处未直接评估的因素，如功能多样性、种群稳定性和景观历史。未来整合这些维度以及可能与蜣螂群落模式相互作用的环境变量（如微气候条件、土壤特征、资源可用性和土地利用历史）的研究将对更全面理解蜣螂对土地利用变化的响应至关重要。