《走进黑暗：揭示巴西洞穴中非本土千足虫 Prosopodesmus jacobsoni Silvestri（1910）（Polydesmida: Haplodesmidae）的意外记录》

《Austral Entomology》：Into the Darkness: Unveiling Unexpected Records of the Nonnative Millipede Prosopodesmus jacobsoni Silvestri, 1910 (Polydesmida: Haplodesmidae) in Brazilian Caves

　　**摘要**

本研究扩展了非本地马陆物种Prosopodesmus jacobsoni在巴西的已知分布范围，并首次报道了该物种在该国洞穴环境中的存在。基于最近收集的材料和历史记录，研究表明该物种在Espírito Santo、Minas Gerais和Rio de Janeiro州的地下系统中保持了稳定的种群。提出了一些可能促进其殖民巴西洞穴的机制，包括与人类活动和景观变化相关的过程。文中还介绍了其在地下栖息地中的生态观察结果，并附有扫描电子显微镜（SEM）图像和该物种在巴西东南部的分布图，以及来自洞穴的照片证据。

**1 引言**

了解物种分布对于分类学、生态学和生物地理学至关重要。然而，尽管经过了几个世纪的生物学探索，大多数生物在所有生物地理区域中的分布知识仍然不完整（Hortal等人，2015年）。即使是对研究较为充分的群体，也存在较大的地理空白。相比之下，一些物种表现出惊人的广泛分布，往往通过殖民新区域并建立可行种群的能力而超出其原产地范围。这些分布范围的扩展通常由人类活动所促进，导致外来物种的传播。尽管引入的物种会扰乱本地群落和生态系统过程，但它们的影响在许多分类群和栖息地中仍然知之甚少，尤其是在研究较少的环境（如地下系统）中（Simberloff等人，2013年；Nicolosi等人，2023年）。马陆（Diplopoda）分布在除南极洲以外的所有大陆上（Hoffman，1980年；Golovatch和Kime，2009年）。它们在热带、亚热带和温带森林中特别多样且数量丰富，在其中作为腐食者发挥重要的生态作用，促进养分循环和土壤形成（Hopkin和Read，1992年）。由于其通常较低的扩散能力，马陆表现出较高的地方特有性和强烈的生物地理结构，这一特征在巴西物种中也得到了很好的记录（Iniesta等人，2023a，2023b；Iniesta、Bouzan、Means等人，2023年；Bouzan等人，2026年）。喀斯特地貌因其马陆多样性而特别值得注意，包括地表栖息物种和与地下栖息地相关的物种（Golovatch和Kime，2009年；Enghoff，2015年；Iniesta等人，2022年）。在洞穴中，物种通常被归类为穴居型（能够在地下和地表栖息地完成生命周期）或仅限于地下环境的穴居型，后者通常表现出与洞穴生活相关的形态特化（Sket，2008年）。然而，许多物种也偶尔或意外地在洞穴中被发现，但并未形成稳定的地下种群。这种区分在考虑非本地物种时尤为重要，因为这些物种最初可能是偶然记录的，但在某些情况下，它们能够在这种环境中建立并持续存在，正如Prosopodesmus jacobsoni Silvestri（1910年）所观察到的那样。尽管目前还没有更新的全国清单，但在全球大约12000种已描述的马陆中，巴西记录了略多于600种（Hoffman，1980年；Sierwald和Bond，2007年；Enghoff等人，2015年）。其中只有一小部分被认为是完全的洞穴居民，迄今为止已确认有12种穴居型物种，大多数表现出某种程度的穴居特征（Iniesta等人，2022年；Bouzan等人，2022年，2024年；Romero-Rincon、Bouzan和Ferreira，2025年）。鉴于在地下系统中的采样工作有限，巴西穴居型马陆的多样性可能被低估了。大多数与洞穴相关的巴西物种属于Polydesmida科，如Chelodesmidae、Cryptodesmidae、Cyrtodesmidae、Paradoxosomatidae、Pyrgodesmidae和Trichopolydesmidae，以及Spirostreptidae科的Pseudonannolenidae和Spirostreptidae科，还有Spirobolidan科的Rhinocricidae（Iniesta等人，2022年；Iniesta等人，2023a）。在Polydesmida科中，Haplodesmidae科（Cook，1895年）包含七个属和大约70个已描述的物种（Enghoff等人，2015年）。该科主要分布在印度-太平洋地区，特别是在东方和澳大利亚-新几内亚区域（Golovatch、Geoffroy和Mauriès，2009年；Golovatch、Geoffroy、Mauriès和VandenSpiegel，2009年；Golovatch等人，2010年；Golovatch和VandenSpiegel，2014年；Enghoff，2015年；Romero-Rincon和Alvear，2024年；Romero-Rincon、Alvear等人，2025年）。其中最广泛报道的人为传播物种之一是P. jacobsoni。虽然最初是在爪哇描述的，但其原产地范围仍然不确定（Hoffman，1999年；Mesibov，2012年）。该物种已在世界各地的多个地区被记录到，包括佛得角、厄瓜多尔、斐济、海地、夏威夷、印度、印度尼西亚、墨西哥、巴拿马、台湾、坦桑尼亚、美国和西印度群岛，可能通过人类活动的传播，如土壤和观赏植物的运输。在巴西，自20世纪30年代以来，P. jacobsoni就已知存在于里约热内卢和圣保罗的城市和城郊地区（Schubart，1945年，1947年；Iniesta等人，2021年）。然而，迄今为止，尚未在洞穴环境中记录到该物种的存在，这可能反映了地下马陆动物群的采样有限以及针对Haplodesmidae的研究较少。基于从巴西洞穴中新收集的Haplodesmida材料，我们报告了这种非本地物种的额外出现，将其已知分布范围扩展到Minas Gerais和Espírito Santo州，并首次记录了其在巴西地下栖息地中的存在。提供了分布图、雄性个体的扫描电子显微镜图像以及关于其在洞穴环境中出现的备注，以激发对新热带地区引入和与洞穴相关的马陆的进一步研究。

**2 材料与方法**

所研究的材料来源于对Lavras地下无脊椎动物收藏（Cole??o de Invertebrados Subterraneos de Lavras）的广泛调查，该调查最初是作为第一作者关于马陆属Crypturodesmus Silvestri（1897年）的硕士研究的一部分进行的。这里研究的材料来自对洞穴无脊椎动物群落的标准化生态调查，而不是机会性收集。标本是通过结构化的采样设计获得的，在预定义的区域内和样方中采集，以确保各站点之间的一致性和可比性。在巴西东南部，P. jacobsoni的记录相对较少。在里约热内卢，该物种仅在四个调查的洞穴中的一个被检测到，而在Espírito Santo州，则在15个洞穴中的一个被记录到（图1）。相比之下，Minas Gerais的采样工作是针对特定洞穴进行的，而不是广泛的区域调查，这阻碍了对该州出现频率的直接评估（表1）。

**3 结果**

**3.1 Prosopodesmus Silvestri, 1910**

**3.1.1 Prosopodesmus Silvestri (1910):** 360种

**3.1.1.1 原型物种**

P. jacobsoni Silvestri, 1910，按原始指定。

**3.1.2 Homodesmus Chamberlin (1918):** 222种

**3.1.2.1 原型物种**

Homodesmus parvus Chamberlin, 1918，按原始指定。

**3.1.3 Rhipidopeltis Miyosi (1958):** 297种

**3.1.3.1 原型物种**

Rhipidopeltis sinuatus (recte sinuatus) Miyosi, 1958，按原始指定。

**3.1.3.2 注释**

该属包含八种泛热带物种，尽管其原产地范围尚不清楚。原始描述包括来自澳大利亚、爪哇、日本和坦桑尼亚（桑给巴尔）的物种。

**3.2 P. jacobsoni Silvestri, 1910**

（图2c,d, 3c,d 和 4）

**图2**：Prosopodesmus jacobsoni Silvestri, 1910，在巴西：(a) 示意图拉戈斯塔博阿洞穴（Gruta da Taboa）的景观，黄色箭头指示洞穴入口；(b) 洞穴的厌光区；(c) 成体和非成体标本；(d) 2004年拍摄的成体标本。

**图3**：Prosopodesmus jacobsoni Silvestri, 1910，在巴西：(a) 示意图拉戈斯塔博拉圣塔洞穴（Gruta da Pedra Santa）的景观，黄色箭头指示洞穴入口；注意洞穴入口附近的采矿区；(b) 厌光区；(c) 成体标本；(d) 蝙蝠尸体，以及相关联的P. jacobsoni标本（红色圈出）。

**图4**：Prosopodesmus jacobsoni Silvestri, 1910，在巴西的SEM图像（ISLA 151514）：(a) 前部区域，侧视图；(b) 生殖肢，腹视图；(c) 左侧生殖肢，外部视图；(d) 后部区域，侧视图，尾节上的须肢细节；(e) 前部区域，腹视图；(f) 左侧触角，正面视图，顶端部分细节。比例尺：a, d = 0.5 mm；b, c = 0.2 mm；e = 0.4 mm；f = 0.1 mm。

**3.2.1 新记录**

**巴西 - Minas Gerais**：13个雄性、17个雌性和15个幼体；塞特拉戈阿斯塔博阿洞穴（Gruta da Taboa）；坐标：?19°47′50.001″, ?4°43′28.500″；日期：2023年8月4日；记录者：R. L. Ferreira；ISLA 151513；2个雄性、1个雌性和28个幼体；蒙特斯克拉罗斯克里斯塔利斯洞穴（Lapa dos Cristais）；坐标：?16°70′4.047″, ?43°94′35.700″；日期：2015年1月1日；记录者：L.M. Rabello；ISLA 60232。

**巴西 - 里约热内卢**：4个雄性、4个雌性和3个幼体；坎塔加洛帕德拉圣塔洞穴（Gruta Pedra Santa）；坐标：?21°37′19.371″, ?42°22′53.300″；日期：2005年11月13日；记录者：R. L. Ferreira；ISLA 151520。

**3.2.2 注释**

该物种在洞穴环境中的出现不能被视为偶然的。至少两个调查地点的证据表明，这些种群已在地下建立超过二十年，表明了稳定的殖民和长期持续存在（图2）。在塔博阿洞穴（Gruta da Taboa），自2004年以来一直通过摄影记录持续记录到P. jacobsoni的成体（图2d），反映了超过20年的确认存在。此外，其中一位作者（RLF）的早期观察可以追溯到20世纪90年代中期，表明该物种可能更早存在。在帕德拉圣塔洞穴（Gruta Pedra Santa）也观察到类似的模式，首次记录是在2006年，种群至今仍然存在。

**3.2.2.1 描述性笔记**

这里的描述基于所检查的标本来说明形态特征。测量结果：成体具有20个身体环，长度约为6.3–7.2毫米，身体中部环宽度为0.7毫米。颜色：乳白色至带白色；腿颜色褪去（图2c,d 和 3c,d）。头部：面向地面，顶点和额部有微小突起和毛状结构（图4e）。触角窝之间的距离略大于一个窝的直径；触角中等程度地呈肘状（图4f），最后一个触角节有四个延长的感觉锥（图4f）。身体环：颈节沿前缘有13个裂片（图4e），背板和后背板有大的圆形突起（图4a,b）。**体重环2的后背板边缘较大且圆润，略低于颈部边缘（图4a,e）**。其余体重环的侧板位于身体较低位置，倾斜约45°（图4a,b）。体重环5、7-19上具有气味孔。尾节朝向地面，表面有微小突起；四个细长的纺锤器位于独立的腔室内（图4d）。生殖肢：生殖基节呈圆形，结实，表面布满微小突起；靠近内侧有一些刚毛；表面略微凹陷（图4b,c）。尾节彼此平行，从生殖基节的后腹角的一个浅凹处伸出（图4a,b）。尾节细长，基部直立但前端强烈弯曲；基部一半有一个大的方形肉质片；有两个亚顶端齿状突起（图4b）。该物种表现出与Pyrgodesmidae科成员相似的形态特征，尤其是在洞穴适应方面，如体色褪色。结合其较小的体型和表面多突起的特征（图2c,d和3c,d），这些特征可能导致误鉴。然而，可以通过几个诊断特征将其与Pyrgodesmidae科区分开来。值得注意的是，它缺乏沿身体分布的典型2+2排强突起，而是呈现横向排列的突起模式。侧板较短且朝向腹部，而在许多Pyrgodesmidae科物种中，侧板更为发达并延伸至侧面（图4a,d）。这些差异为将该物种与外观相似的分类单元区分提供了可靠依据。此外，P. jacobsoni还可以通过其尾节上的大型侧肉质片和两个亚顶端齿状突起来与其他物种（包括Haplodesmidae科物种）区分开来（图4b）。

**4 讨论**

**4.1 巴西洞穴中的意外记录**

马陆主要是夜行性生物，偏好富含有机物和钙的潮湿环境（Golovatch和Kime 2009）。这些生态要求使得喀斯特地貌和洞穴系统成为特别适宜的栖息地，因为这些环境通常提供稳定的湿度和丰富的碎屑资源。在巴西，对洞穴栖息马陆的研究始于20世纪中叶，由德国研究者Otto Schubart发起，他的工作包括描述该国首次记录的洞穴生物（Iniesta等人2022）。Haplodesmidae、Cryptodesmidae和Polydesmidae科属于Polydesmoidea超科（其中包含Haplodesmoidea）。这些马陆体型较小，长度很少超过30毫米，通常与落叶层和浅层土壤相关（Golovatch和Kime 2009；Iniesta等人2022）。尽管Polydesmidae科主要分布在全北界和东方地区，但最近在哥伦比亚波哥大的一个城市地区发现了Propolydesmus dismilus（Berlese, 1891）（Romero-Rincon和García-Sarmiento 2025）。相比之下，其他科在热带地区分布更广。Polydesmoidea科的成员在全球洞穴中都有记录，尤其是在东南亚，过去几十年中有许多新物种被发现（Golovatch, Geoffroy和Mauriès 2009；Golovatch, Geoffroy, Mauriès和VandenSpiegel 2009；Liu和Tian 2013；Liu, Golovatch和Wesener 2017；Liu, Golovatch, Wesener和Tian 2017；Liu和Wynne 2019）。在Haplodesmidae科中，P. jacobsoni是报道最广的物种之一（Hoffman 1999）。这种马陆常出现在人类改造的环境中，包括城市和郊区、花园以及种植园（Schubart 1945, 1947；Loomis 1964；Hoffman 1999；Iniesta等人2021），因此被认为是共生的（Enghoff等人2015）。在新热带地区的洞穴中记录到P. jacobsoni的情况极为罕见。最早的记录来自Causey（1977），她在墨西哥尤卡坦州的Cueva/Cenote de Hoctún、Cueva/Actún Xpukil和Grutas de Tzab-Nah以及墨西哥坎佩切州的Grutas de Xtacumbilxunam和Actún Chen中发现了该物种，数据来源于1973年的采集。Shear和Peck（1987）在厄瓜多尔加拉帕戈斯群岛的Isabela岛上记录了Cueva Bellavista No. 2和Cueva Finca Kastdalen中的该物种。Shelley和Golovatch（2000）基于1970年代的采集材料，记录了夏威夷洞穴的隐光区和黄昏区的该物种。考虑到其生态偏好以及在其他地方占据地下环境的能力，P. jacobsoni出现在巴西洞穴中是可预料的。然而， since其在巴西的首次记录是在20世纪30年代，该物种主要生活在高度城市化的地区，如里约热内卢，或与种植园相关的环境，如圣保罗州的Pirassununga。此外，关于巴西洞穴动物的综合研究（Trajano 1987；Pinto-da-Rocha 1995；Trajano等人2000），包括最近对该国洞穴马陆的调查（Iniesta等人2022），均未在其地下栖息地中发现其存在。如果洞穴中有该物种的种群，它们可能出现在已知地点附近，因为巴西洞穴中的马陆组合通常反映了地表环境的多样性（Iniesta等人2022）。鉴于巴西关于洞穴保护的法规，P. jacobsoni在巴西洞穴中的首次记录值得关注。自2008年第6640号联邦法令和2017年第02号MMA规范性指示发布以来，巴西的地下环境根据其地质和生物学特性进行了法律分类（例如，是否有洞穴生物/洞穴形态物种），只有最重要的洞穴才受到全面保护。因此，在过去二十年里，大多数巴西洞穴动物都得到了深入研究，导致了许多物种、栖息地和生物学特性的描述。在巴西的洞穴生物中，一些最常记录的特征包括体色褪色和眼点的减少或完全缺失（参见Iniesta等人2022）。P. jacobsoni自然呈白色，缺乏眼点，体型较小，具有与土壤相关的隐蔽习性，这些特征与某些洞穴生物相似。在这种情况下，将P. jacobsoni误认为是洞穴生物是可能的，这可能对洞穴保护产生严重后果。

**4.2 生态学评论**

**P. jacobsoni在某些巴西洞穴中的长期记录表明，一旦该物种进入地下环境，它就能够建立稳定且持久的种群（图1-3）。然而，其在洞穴中的分布并不均匀，某些栖息地使用和资源利用模式值得进一步研究。作为一种通食性的碎屑消费者，P. jacobsoni利用多种有机底物；在调查的洞穴中，它最常被观察到以蝙蝠粪便为食。因此，其出现是空间分布不均的，个体集中在有机物质积累的区域。在Gruta Pedra Santa，该物种在多个区域被记录到，表明其内部分布相对广泛。这种模式可能反映了洞穴地面蝙蝠粪便沉积物的广泛存在，增加了食物资源的可用性。有趣的是，个体似乎优先占据较老的粪便沉积物，在这些地方与其他无脊椎动物（如蟋蟀和较大的马陆）的竞争可能会减少。除了粪便，P. jacobsoni还被观察到以其他有机物质为食，包括蝙蝠尸体（图3d）。总的来说，这些观察结果表明，其灵活的碎屑饮食可能有助于其在地下系统的成功建立。更一般地说，洞穴内资源分布和微生境结构的变化可能在塑造局部群落中起决定性作用，食物可用性和庇护所是持久性的主要驱动因素。P. jacobsoni殖民巴西洞穴的机制尚不明确，但至少可以考虑两个非排他的假设。第一个假设与周围地表环境的转变有关。作为一种依赖湿度的物种，P. jacobsoni可能对森林砍伐和土地利用变化特别敏感，尤其是当原生植被被牧场取代时。地表栖息地的退化可能会减少适宜的微环境的可用性，促使个体寻求在附近湿度相对稳定的洞穴中避难。例如，尽管Gruta da Taboa位于Cerrado生物群落内，但其周围景观已被严重改变，大部分原始植被被牧场取代。这种环境简化可能增加了地下栖息的可能性。第二个假设涉及人为介导的引入。直到19世纪（以及一些地区延续到20世纪初），许多巴西洞穴被用于硝石提取（Faria和Filgueiras 2021），这种活动需要人类反复且长时间地进入地下。此外，19世纪上半叶进行的古生物学挖掘，特别是在米纳斯吉拉斯州，经常由欧洲自然学家（如丹麦研究者Peter Wilhelm Lund）领导，需要系统地移除和运输洞穴系统内的沉积物、化石和设备。这些活动可能无意中促进了生物的引入，无论是以成虫形式还是通过粘附在工具、容器或其他材料上的卵。例如Gruta Lapa Grande等洞穴，位于Lapa dos Cristais附近，是经历了强烈人为干扰的例子，展示了这一时期人类对地下环境的干预程度。目前P. jacobsoni在洞穴中的记录不连续且地理上受限，可能与这种情况一致。考虑到该物种对地下栖息地的明显生态适应性，如果通过自然扩散进行殖民，预计其在喀斯特地区的分布可能更广泛和连续。实际上，许多在洞穴中记录的马陆物种也栖息在相邻的森林环境中，表明活跃的殖民通常会导致地表和地下群落之间的更强空间连续性（Iniesta等人2022）。尽管这些假设仍有待严格验证，但它们为P. jacobsoni在巴西洞穴中的存在和意外片段化分布提供了合理的解释。由于该物种是非本地物种，阐明其建立、持久性和潜在扩散的过程尤为重要。非本地物种对洞穴生物的影响尤其需要关注，因为这些生物由于其进化上的适应洞穴生活而更具脆弱性。在巴西的洞穴中，包括埃斯皮里图桑托州和里约热内卢州的样本洞穴中，最常见的威胁包括农业、森林砍伐、无监管的访问（即使在非旅游洞穴中）、地下水位下降（如果适用）、非法采矿、畜牧业和石油勘探（参见Sim?es等人2014；Rabelo等人2018；Souza-Silva等人2020a, 2020b；Bento等人2024；Zampaulo等人2025）。虽然非本地物种通常不被认为是洞穴动物的潜在威胁，但它们可能会争夺有机残渣（特别是洞穴是寡营养环境）和庇护所，并可能改变土壤层，影响土壤生物群落。建议继续监测，因为进一步的扩散可能导致与本地洞穴生物的互动，并可能随时间改变地下社区结构。**

**致谢**

作者感谢Centro Nacional de Pesquisa e Conserva??o de Cavernas（CECAV）在后勤支持方面的帮助，以及CEBS/UFLA团队在野外工作期间的协助。我们还要感谢匿名审稿人的精心建议，这些建议显著改善了本研究。本研究得到了CNPq（Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico）的支持，授予R.L.F.的资助编号302925/2022-8和R.S.B.的资助编号150698/2025-9；CAPES（Coordena??o de Aperfei?oamento de Pessoal de Nível Superior）的资助编号88887.134613/2025-00，以及FAPESP（Funda??o de Amparo à Pesquisa do Estado de S?o Paulo）的资助编号2024/16377-0。这项研究还得到了Brazil高级人才发展协调机构（CAPES，财务代码001）的部分资助。本研究与项目“巴西双足纲动物（节肢动物，多足纲）的生物多样性：系统学和生物地理学”（PIF3437-2025）相关，由L.F.M.I协调。本文的出版费用由Brazil高级人才发展协调机构（CAPES）资助（ROR标识符：00x0ma614）。

**资金**

本研究得到了国家科学技术发展委员会（Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico）（资助编号302925/2022-8和150698/2025-9）、高级人才发展协调机构（Coordena??o de Aperfei?oamento de Pessoal de Nível Superior）（资助编号88887.134613/2025-00和001）以及圣保罗州研究支持基金会（Funda??o de Amparo à Pesquisa do Estado de S?o Paulo）（资助编号2024/16377-0）的支持。**

**利益冲突**

作者声明没有利益冲突。

**数据可用性声明**

支持本研究发现的数据可根据合理请求从相应作者处获得。