综述：栖息地特征能够促进受威胁的沿海育苗栖息地中鱼类的繁衍增长

《Journal of Applied Ecology》：Habitat characteristics drive fish recruitment enhancement in threatened coastal nursery habitats

　　摘要

结构化的海岸栖息地在全球范围内充当着重要的鱼类育婴室，但生物和非生物因素在塑造这一功能中的作用仍不清楚。理解这些关系将有助于做出更明智的保护和恢复决策，并有效传达其对鱼类生产的预期影响。我们对102项研究（2002年的响应）进行了元分析，以评估促进鱼类招募（RE）的潜在驱动因素，定义为结构化底质与非结构化底质中当年幼鱼数量的相对增加。北美盐沼、牡蛎礁和水下植被（SAV）中的所有三种栖息地都显著增强了鱼类招募，其中SAV和盐沼的RE效应大于牡蛎礁。恢复措施在所有三种栖息地中都增加了鱼类招募（130%–180%），但只有恢复的盐沼和牡蛎礁的RE达到了与自然状态相当的水平。栖息地特征是跨不同栖息地类型预测RE的一致性影响因素。在SAV中，植株覆盖度和生物量与鱼类招募呈正相关，植株覆盖度密集（约80%）的SAV中的RE比覆盖度稀疏（约20%）的SAV高出295%。鱼类招募随牡蛎礁覆盖度的增加而增加，但在低海拔（<0.2米）和中海拔（0.2–0.5米）的牡蛎礁中分别减少了215%和110%。靠近SAV和牡蛎礁增加了盐沼中的RE 170%；然而，这种正面效应在SAV和靠近盐沼的牡蛎礁之间并未出现。RE在温度和盐度梯度上保持一致，而在盐沼和SAV中则受到潮汐制度的有显著影响。

1 引言

由植物、大型藻类和造礁动物形成的海岸结构化栖息地仅覆盖了地球表面的一小部分（例如，沿海植被栖息地约占海底面积的0.2%（Duarte等人，2013年）。然而，它们对全球生物多样性做出了巨大贡献，并提供了重要的生态系统功能和服务，包括为幼鱼提供育婴场所、养分循环、碳封存、食物生产和海岸线保护（Beck等人，2001年；Duarte等人，2013年；Lee等人，2022年；Piazza等人，2005年；zu Ermgassen等人，2016年）。由于人为压力和干扰的不断增加，过去几个世纪里结构化的海岸栖息地经历了广泛的退化（Beck等人，2011年；De'Ath等人，2012年；Deegan等人，2012年；Orth等人，2006年）。全球估计表明，29%–65%的海草、50%–80%的盐沼、50%的红树林、19%的珊瑚礁以及高达85%的牡蛎礁已经消失，而且许多栖息地仍在继续恶化（Beck等人，2011年；Lotze等人，2006年；Waycott等人，2009年；Wilkinson，2008年）。近几十年来，保护和恢复这些栖息地的努力有所加强（Bayraktarov等人，2016年；Duarte等人，2020年），并且在联合国生态系统恢复十年（2021–2030年）期间预计将进一步扩大（Cooke等人，2019年）。然而，由于对生态系统功能和服务随时间和空间变化的机制理解有限，预测栖息地保护和恢复的结果仍然具有挑战性。海岸结构化栖息地的关键生态功能之一是作为鱼类的重要育婴场所。多样的结构化栖息地，如海草、盐沼、红树林、大型藻类和生物礁，可以促进当年幼鱼（YOY）和移动无脊椎动物的生长、存活和密度，并支持它们的生长发育（Evans等人，2014年；Grabowski等人，2005年；Irlandi & Crawford，1997年；Kimirei等人，2011年）。与非结构化底质相比，结构化栖息地中YOY鱼类数量的相对增加是由于招募增强（RE）的结果（Peterson等人，2003年）。通过数据综合研究，在区域和全球范围内，各种结构化海岸栖息地都与积极的RE相关（Davenport等人，2021年；Heck Jr等人，2003年；Lefcheck等人，2019年；Minello等人，2003年；Peterson等人，2003年；zu Ermgassen等人，2016年，2021年，2025年）。然而，关于可应用于恢复栖息地和自然栖息地、生态系统类型以及地理区域的RE预测因素，仍存在显著的知识空白。许多研究表明，恢复可以有效地重建与结构化生物栖息地相关的鱼类群落（例如Orth等人，2020年；Roman等人，2002年）。然而，由于数据有限和缺乏统一的监测框架，预测恢复轨迹和长期结果仍然具有挑战性（Ziegler等人，2021年）。关于非生物和生物因素如何调节自然和恢复鱼类栖息地中的RE，还存在更大的知识空白。可能影响RE潜力的因素包括地理区域（Zimmerman等人，2000年）、物理梯度（如温度、盐度和水文周期；Rozas，1995年；Hughes等人，2015年；Miró等人，2020年）、栖息地特征（如结构复杂性、空间配置和构建材料；Almany，2004年；Grabowski等人，2005年；Morris等人，2019年）以及人类活动（Gilby等人，2021年）。不同鱼类物种和功能群体的招募反应也可能不同，反映了它们在栖息地中的居住时间、移动性和营养位置的差异（Caldwell & Gergel，2013年；Yarnall等人，2022年）。系统性的文献回顾结合定量建模可以显著提高我们对生态系统和地区RE驱动因素的理解。迄今为止，很少有元分析评估外在或内在变量如何可能介导鱼类招募，大多数研究集中在恢复效应或广泛的地理和物理梯度上（例如Lefcheck等人，2019年；Minello等人，2003年；Smith等人，2022年；Smith & Castorani，2023年）。更少的研究考察了栖息地特征或恢复设计参数的影响（Bugnot等人，2025年；Davenport等人，2021年）——鉴于海岸和河口栖息地的广泛退化，这是一个关键缺口。作者们反复指出的一个主要障碍是环境或栖息地相关数据的稀缺性和不一致性，这阻碍了严格的建模方法（Smith & Castorani，2023年；Ziegler等人，2021年）。尽管存在这些限制，但从现有数据开发的预测框架仍然可以提供宝贵的见解并指导未来的研究。最后，之前的数据综合分析很少采用多变量方法，限制了我们辨别更强RE预测因素的能力。我们进行了元分析，以评估北美结构化海岸栖息地中鱼类招募的潜在驱动因素。该地区历史上经历了结构化海岸栖息地的广泛退化（Kennish，2001年；Waycott等人，2009年；zu Ermgassen等人，2012年），并且是在过去五十年中研究最广泛的恢复和自然鱼类栖息地系统，使其成为理想的模型系统（Lefcheck等人，2019年）。我们将“鱼类”定义为栖息在海底和水柱中的鱼类和无脊椎动物。在整个研究中，我们将招募理解为新定居个体从早期定居死亡率存活到可量化的幼体阶段（Doherty & Williams，1988年）。这与渔业对招募的定义不同，后者通常基于存活到与进入可开发种群相关的较晚年龄或大小类别（Quinn & Deriso，1999年）。因此，RE反映了结构化栖息地中早期死亡率的降低和随之而来的幼体数量的增加，这与之前的数据综合研究一致（Davenport等人，2021年；Peterson等人，2003年；zu Ermgassen等人，2016年，2021年）。我们的元分析评估了在恢复和自然水下植被（SAV）、盐沼和牡蛎礁（该大陆上研究最多的三种鱼类育婴栖息地）中鱼类招募的常见和特定于栖息地的预测因素。具体来说，我们探讨了以下问题：（1）SAV、盐沼和牡蛎礁在增强鱼类招募方面的能力是否不同？（2）不同鱼类群落在这些栖息地中的反应是否不同？（3）栖息地恢复是否能有效恢复不同类型栖息地随时间的RE功能？（4）栖息地特征和非生物条件如何影响RE，它们的相对贡献是什么？

2 材料与方法

2.1 数据收集

我们使用在线数据库（汤森路透的Web of Science Core Collection）系统地搜索测量结构化海岸栖息地中鱼类密度的同行评审研究。我们使用了一个布尔术语来广泛搜索量化结构化栖息地和附近非结构化底质中鱼类或无脊椎动物群落的出版物（附录S1）。我们筛选了1435项研究的标题和摘要，并排除了1275篇与目标区域结构化栖息地中鱼类招募无关的文章（附录S2：表S1；附录S3：图S1）。我们通过谷歌学术搜索和之前的元分析（例如Davenport等人，2021年；zu Ermgassen等人，2021年）补充了这些结果，确保论文与后续的同行评审出版物没有重复。纳入我们分析的研究符合以下标准：（1）它们在北美海岸和加勒比岛屿进行；（2）在自然或恢复的结构化栖息地（SAV、盐沼和牡蛎礁）以及相邻的非结构化底质中同时测量了鱼类或无脊椎动物的密度；（3）研究使用的采样工具主要用于捕获当年幼鱼以及强烈依赖结构化栖息地的定居物种（Coen等人，1999年）。包括的采样工具类型有投落网、抛网、灯笼网、獭拖网、梁拖网、鱼陷阱、围网、栖息地托盘和底栖滑橇。我们排除了通常用于捕捉较大个体的工具（例如刺网），除非捕获的个体被明确鉴定为幼体。某些工具（例如弹出网、投落网和栖息地托盘）可以采样所有年龄段的中小型定居物种，包括虾虎鱼、鳚鱼、蟾鱼、草虾和泥蟹（zu Ermgassen等人，2016年，2021年）。对于这些物种，由于个体通常会与其最初招募的栖息地保持关联，因此预期不同栖息地之间的总密度对比将与招募差异成比例（Davenport等人，2021年；Peterson等人，2003年；zu Ermgassen等人，2016年）。当我们有数据时，提取了个体物种的密度或每单位努力捕获量（CPUE）；否则，使用了科级聚合值。如果只有聚合的鱼类计数而没有物种或科级分辨率，则排除了这些研究。SAV包括海草和其他水下维管植物。牡蛎栖息地包括由活牡蛎和死牡蛎形成的结构复杂礁、松散形成的牡蛎床和壳状栖息地，以及为牡蛎定居和礁生长设计的非生物礁（例如礁球）。盐沼包括沼泽植被的内部以及紧邻沼泽的1米开放水域，那里通常采样幼鱼（Zimmerman等人，1984年）。数据集中的栖息地形成物种包括18种，其中9种是SAV物种，7种是沼泽植物物种，2种是牡蛎物种。其中，3种物种不是研究区域的本地物种：太平洋牡蛎Crassostrea gigas（太平洋海岸）、欧亚水weed Myriophyllum spicatum（墨西哥湾）和平滑莎草Spartina alterniflora（太平洋海岸）。我们排除了欧亚水weed和平滑莎草（仅限太平洋海岸），因为它们对本地社区有强烈的负面影响（Grosholz等人，2009年；Kauffman等人，2018年）。然而，我们包括了太平洋牡蛎，以研究礁属性对广泛地理区域中鱼类招募的影响及其作为替代鱼类栖息地的潜力。虽然该物种在太平洋西北部广泛养殖，但本地牡蛎已经功能性灭绝，因此它被严格管理为水产资源，而不是用于保护或恢复目的（Ruesink等人，2005年）。我们提取并整理了包括地区、恢复状态、非生物条件、栖息地特征和鱼类特征的解释变量。数据来源、提取协议和分类标准详见附录S1。我们将每个研究地点分为四个地理区域：太平洋、大西洋、墨西哥湾和加勒比海（图1）。对于非生物条件，我们记录了：（1）研究期间的平均盐度和范围；（2）主导盐度制度，分为潮汐淡水（0–0.5 PSU）、半咸水（0.5–30 PSU）或咸水（>30 PSU）；（3）年平均温度；（4）平均潮汐范围；（5）采样栖息地的潮汐带。我们将恢复的栖息地定义为那些主动（例如移植植被、种植活牡蛎或死牡蛎）或被动（例如自然植被恢复或重新殖民）从受干扰的非结构化底质中恢复的栖息地。自然栖息地被定义为基本上未受干扰且没有记录恢复活动的区域。然而，对于牡蛎礁，自然栖息地也包括历史上被采集过但未进行恢复的地点，因为几乎所有北美牡蛎礁都曾被采集过。我们通过从栖息地建造年份中减去采样年份来确定恢复栖息地的年龄。图1 在图表查看器或PowerPoint中打开

(a) 不同地区水下植被（SAV）、盐沼和牡蛎礁中测量幼鱼和无脊椎动物招募增强（RE）反应的地理分布。 (b) 按地区、恢复状态、栖息地形成物种、鱼类群落和鱼类科分类的RE反应数量。不同的颜色表示不同的栖息地类型，地图上数据点（圆圈）的大小与在该地点测量的RE反应数量成正比。对于每个研究地点，我们记录了主要的栖息地形成物种，并在可能的情况下提取了斑块面积、栖息地连通性（仅限墨西哥湾和大西洋海岸）和结构复杂性指标的数据。SAV和牡蛎礁的斑块面积直接来自原始出版物。对于栖息地连通性，我们根据地点描述和原始或相关研究报告的数据确定采样的沼泽边缘是否靠近SAV或牡蛎礁，反之亦然。只有当作者指出栖息地直接相邻或平均相隔<10米时，栖息地对才被分类为“相邻”（Irlandi & Crawford, 1997）。所有其他情况都被保守地归类为“远处”。对于结构参数，我们提取了以下数据：(1) SAV的茎盖百分比、生物量和密度；(2) 沼泽边缘的Spartina alterniflora植物茎密度；(3) 牡蛎的盖百分比、群集生物量和礁石起伏度。礁石起伏度根据原始研究中报告的礁石高度或定性描述被分类为低（<0.2米）、中等（0.2–0.5米）或高（>0.5米）。最后，我们将所有鱼类物种和科分为四个群落：底栖无脊椎动物、底栖鱼类、底栖浮游鱼类和浮游鱼类。底栖无脊椎动物仅包括移动性的十足目甲壳动物（如螃蟹和虾）和一种腹足类动物（具有商业价值的queen conch Strombus gigas）。所有数据都被汇总成空间和时间上独立的样本。我们将独立采样单元定义为在不同研究地点、栖息地形成物种、具有不同栖息地特征的采样位置（如栖息地覆盖率、距离沼泽岸线的距离和礁石高度）以及不同季节（春季=3月、4月和5月；夏季=6月、7月和8月；秋季=9月、10月和11月）收集的样本。

2.2 统计分析

我们使用对数反应比率（LnRR）来估计结构化栖息地相对于附近非结构化栖息地的RE magnitude。为了计算LnRR及其方差，我们从原始出版物（图表、表格、文本和辅助数据）中提取了结构化栖息地和配对非结构化底部的鱼类密度测量值的平均值、误差和样本大小。数据中鱼类密度在结构化或非结构化底部都为零的情况被排除在外，因为这些情况会导致LnRR无法定义。LnRR及其样本方差（VLnRR）的计算方法如下：
(1) 其中 = 结构化栖息地的平均鱼类密度， = 非结构化底部的平均鱼类密度。
(2) 其中 和 分别表示结构化底部和非结构化底部的鱼类密度的1个标准差； 和 分别表示结构化底部和非结构化底部的样本大小； 和 分别表示结构化底部和非结构化底部的平均鱼类密度。我们进行了多层次混合效应元分析（R包metafor，函数‘rma.mv’）（Viechtbauer, 2010），并将分类变量和连续变量作为固定效应。我们将出版物ID、鱼类科和采样工具作为随机截距，以解释同一出版物中效应大小的非独立性和分类单元及工具效率的变异（Kaller等人，2013）。此外，研究标识符（唯一数据行）被作为观察级别的随机效应纳入，以解释效应大小层面的残余方差（Viechtbauer, 2010）。在几项研究中，使用来自非结构化底部的同一鱼类密度测量值计算了多个效应大小（即与周围不同的结构化栖息地配对）。为了解释这种非独立性，我们基于与共享对照组的对比纳入了效应大小的方差-协方差矩阵（Besson等人，2016）。当95%置信区间不重叠零时，效应大小被认为具有显著性差异。我们在混合效应元分析框架内评估了效应大小的异质性。总异质性（QT）表示效应大小的加权分散，并分为模型结构解释的异质性（QM）和模型未解释的残余异质性（QE）。显著的QT（p < 0.05）表明数据中存在结构效应，而显著的QM表明指定的调节变量通过亚组之间的分类差异或与连续调节变量的线性关系解释了效应大小的显著比例。我们首先使用完整数据集运行了一个混合效应模型，测试栖息地类型的影响。然后，我们分别测试了恢复效果和恢复后的年数对每个栖息地的影响。所有后续分析都是在合并了恢复栖息地和自然栖息地之后进行的。对于每个特定的栖息地数据集，我们分别运行了单变量模型，测试地区、季节、鱼类群落、栖息地形成物种、非生物条件和栖息地特征的影响。我们采用信息论方法，结合模型选择和多模型推断来评估多变量模型中RE预测因子的相对支持，并推导出模型平均参数估计值。这种方法在多个候选模型具有相似支持度时考虑了模型选择的不确定性，而不是仅基于单个选定模型进行推断（Burnham & Anderson, 2002）。我们使用R中的glmulti包（Calcagno & de Mazancourt, 2010）进行了小样本量校正的Akaike信息准则（AICc）模型选择，考虑了所有可能的解释变量线性组合。考虑的变量包括鱼类群落、恢复、盐度、温度、潮汐制度和在单变量模型中显著影响RE的栖息地变量（p < 0.05）。由于研究通常只报告了这些候选变量的一部分，我们使用多重插补技术（R包mice）来插补缺失数据。在构建模型之前，所有连续变量都进行了中心化和缩放。由于SAV的茎盖比例缺失数据较高（约76%），我们为SAV插补了10个数据集。尽管缺失程度很大，但研究表明多重插补可以适应高达约90%的缺失数据而不引入强烈偏差（Austin & van Buuren, 2022; Madley-Dowd等人, 2019）。盐沼和牡蛎数据集不需要插补。对于每个插补和未插补的数据集，我们通过计算每个项的方差膨胀因子（VIF）来检查潜在的多重共线性，并根据VIF > 5的阈值移除了相关变量。每个栖息地的完整模型包括了以下变量：SAV（温度、盐度、潮汐带、鱼类群落、恢复和SAV覆盖率）、盐沼（温度、盐度、潮汐范围、鱼类群落、恢复和栖息地连通性）和牡蛎礁（温度、盐度、潮汐带、鱼类群落、恢复和礁石起伏度）。我们进行了多模型推断，以获得每个预测变量的模型平均系数、置信区间和重要性得分。对于每个插补和未插补的数据集，我们使用最大似然估计评估了所有可能的模型，并保留了累积Akaike权重为0.99的模型。模型系数使用AICc权重在顶级模型之间进行了平均（Burnham & Anderson, 2002），并使用Rubin规则跨插补进行了组合，以考虑插补之间的方差，相应地调整了标准误差和95%置信区间（Austin等人，2021）。模型平均预测因子重要性（AICcW）是所有包含该变量的模型的AICc权重之和，按所有考虑模型的总权重进行了标准化。我们使用AICcW将变量分类为RE的重要预测因子，这与基于AIC的多模型推断中的常见做法一致（Terrer等人，2016）。我们的研究不需要伦理批准。

2.3 出版物偏倚和敏感性分析

我们用几种不同的方法探索了可能的出版物偏倚。首先，我们通过视觉检查了漏斗图，然后使用修改后的Egger测试（Pustejovsky & Rodgers, 2019）统计测试了漏斗图的不对称性。我们还计算了Rosenthal的fail-safe数目，该数目表示需要添加到元分析中的非显著性、未发表或缺失的研究数量，以消除总体效应大小。如果计算出的fail-safe数目大于5n + 10，其中n是研究数量，则认为出版物偏倚不显著（Rosenberg, 2005）。对于敏感性分析，我们通过应用标准连续性校正来评估包含零密度数据的影响。我们在结构化和非结构化栖息地组的平均值和标准差中各加上了一个小常数（0.01）（Davenport等人，2021），并重新拟合了模型。在结构化和非结构化栖息地的鱼类密度均为零的情况下，比较被排除在分析之外（Koricheva等人，2013）。最后，我们使用另一种效应大小Hedges' d（Hedges & Olkin, 1985）（附录S1）进行了相同的混合效应分析，以评估基于LnRR的模型的稳健性。通过视觉检查，我们没有发现由于统计上不显著的研究而导致的明显漏斗图不对称性（由漏斗图的左下角表示，附录S3：图S2）。Egger回归测试的结果拒绝了完整数据集（p = 0.21）、盐沼（p = 0.30）和牡蛎礁（p = 0.98）的图不对称性，但发现了SAV的不对称性（p < 0.0001）。完整数据集、SAV、盐沼和牡蛎数据集的加权fail-safe数目分别为6,280,264、1,923,805、1,090,640和5981。这些值都远大于建议的阈值（分别为10,020、4955、3080和2005）。研究级别的RE估计显示了出版物内的中等不确定性，但研究之间的变异性很大（附录S3：图S3）。包含零密度数据的基于LnRR的模型改变了总体RE估计，这与已知的连续性校正倾向于夸大效应大小的倾向一致。然而，调节效应通常与排除零数据的模型结果一致（附录S3：图S4-S7）。使用Hedges' d的分析得出了类似的结果，进一步支持了效应大小指标中调节效应的一致性（附录S3：图S8-S11）。

3 结果

3.1 数据库描述

我们的数据集包括了总计102篇出版物和2002个研究反应（即效应大小）（图1；附录S2：表S2）。SAV、盐沼和牡蛎礁分别占数据的49%（n = 989）、31%（n = 614）和20%（n = 399）。超过69%（n = 1381）的数据收集于墨西哥湾，其次是大西洋（n = 354，18%）、太平洋（n = 257，13%）和加勒比地区（n = 10，1%）（图1a,b）。在SAV（n = 920，93%）和盐沼（n = 542，88%）中，栖息地主要是自然的。相比之下，只有15%（n = 60）的牡蛎礁是自然的（图1b）。研究最多的四种栖息地形成物种是Zostera marina（n = 403）、Spartina alterniflora（n = 439）、Crassostrea virginica（n = 377）和Halodule wrightii（n = 181）（图1b）。数据集包括68个鱼类科（图1b），主要由底栖无脊椎动物（n = 898，45%）和底栖或底栖浮游鱼类（n = 951，48%）组成。

3.2 栖息地类型、地区和鱼类群落对招募增强的影响

基于反向转换的LnRR值，SAV、盐沼和牡蛎礁分别支持比非结构化底部高242%、186%和113%的鱼类密度（图2a）。SAV和盐沼中的RE幅度显著高于牡蛎礁（QM = 10.93，df = 2，p = 0.004）。地区对SAV中的RE没有影响（QM = 2.14，df = 3，p = 0.54）或牡蛎礁（QM = 2.12，df = 2，p = 0.35）。然而，在盐沼中，墨西哥湾的RE高于大西洋海岸（QM = 5.61，df = 1，p = 0.02）（图2a）。栖息地形成物种的身份显著影响了SAV的RE（QM = 22.75，df = 7，p = 0.002），但对盐沼（QM = 5.00，df = 6，p = 0.54）或牡蛎礁（QM = 0.44，df = 1，p = 0.51）没有影响。鱼类群落对SAV中的鱼类招募（QM = 2.14，df = 3，p = 0.54）或牡蛎礁（QM = 6.06，df = 3，p = 0.11）没有影响，但在盐沼中对RE有很强的调节作用（QM = 17.95，df = 3，p < 0.001）。底栖无脊椎动物在所有三种栖息地中都表现出显著的RE，而底栖鱼类（在SAV和牡蛎礁中增强）和底栖浮游鱼类（在SAV和盐沼中增强）则具有更具体的栖息地响应。没有栖息地能够增强浮游鱼类（图2a）。SAV、盐沼和牡蛎礁分别增强了17个、11个和7个鱼类科的招募，其中7个科（Alpheidae、Fundulidae、Palaemonidae、Penaeidae、Portunidae、Sparidae和Xanthoidea）被两种或更多栖息地类型增强（附录S3：图S12）。

图2 在图表查看器或PowerPoint中打开

通过混合效应元分析估算的水下植被（SAV）、盐沼和牡蛎礁中的平均招募增强（RE；对数反应比率 [LnRR] ± 95%置信区间 [CI]。图(a)显示了汇总数据的RE估计值以及不同的地理区域和鱼类群落，而图(b)显示了单个栖息地形成物种的RE估计值。LnRR大于零表示在结构化底部与非结构化底部中鱼类招募更高。红色垂直线代表每种栖息类型的汇总平均RE。显著的环境效应（RE，p < 0.05）用星号表示，不同的字母表示在p < 0.05的水平上亚组之间的RE值存在显著差异（经过Holm校正的多重比较）。

3.3 生境恢复对RE的影响

在盐沼（QM = 0.02，df = 1，p = 0.88）或牡蛎礁（QM = 0.05，df = 1，p = 0.83）中，自然栖息地和恢复栖息地之间的RE幅度没有显著差异（图3b,c）。相比之下，自然盐沼的SAV中的RE比恢复后的SAV高46%（QM = 4.14，df = 1，p = 0.04）（图3a）。恢复后的年数对SAV（QM = 0.82，df = 1，p = 0.36）（图3d）或牡蛎礁（QM = 2.10，df = 1，p = 0.15）（图3f）中的RE幅度没有影响，但对盐沼中的RE有负面影响（QM = 6.64，df = 1，p = 0.01）（图3e）。图3在图查看器中打开

估计的招募增强效应（RE；对数响应比 [LnRR] ±95%置信区间 [CI]）在沉水植被（SAV）、盐沼和牡蛎礁中，作为生境恢复状态（a–c）和恢复后年数（d–f）的函数，基于混合效应元分析。对于分类变量，显著的RE用星号表示，不同的字母表示在p < 0.05的水平上亚组之间的RE值存在显著差异（经过Holm校正的多重比较）。小提琴图显示了个别RE估计的分布。对于连续变量，实线表示显著的元回归拟合（p < 0.05）；点大小与标准误差的倒数成正比（每个观测的相对权重）。

3.4 生境特征和非生物驱动因素对RE的影响

结合所有SAV物种，RE受到植物盖度（QM = 35.52，df = 1，p < 0.0001）（图4a）和植物生物量（QM = 6.66，df = 1，p = 0.01）（图4d）的正面影响。在牡蛎礁中，RE与牡蛎覆盖度（QM = 5.77，df = 1，p = 0.02）（图4c）和群体生物量（QM = 6.86，df = 1，p = 0.009）（附录S3：图S14）呈正相关，但与垂直起伏（QM = 15.40，df = 2，p < 0.001）（图4f；附录S3：图S14）呈负相关。在沼泽边缘生境中，植物茎密度对RE没有显著影响（图4e）。与SAV或牡蛎礁相邻的盐沼显示出78%更高的RE（QM = 8.70，df = 1，p = 0.003；图4k），在SAV附近的效果尤为明显（RE高124%；p < 0.0001），而在牡蛎礁附近的效果较弱（p < 0.09）（附录S3：图S15）。沼泽边缘的接近性对SAV中的RE没有影响，但对牡蛎礁中的RE有负面影响（RE低42%；QM = 6.18，df = 1，p = 0.01）；只有当牡蛎礁远离沼泽岸线时，才显示出显著的RE（图4j，l）。图4在图查看器中打开

估计的招募增强效应（RE；对数响应比 [LnRR] ±95%置信区间 [CI]）在沉水植被（SAV）、盐沼和牡蛎礁中，作为生境覆盖度（a–c）、结构复杂性指标（包括SAV植物生物量（d）、互花米草茎密度（e）和牡蛎礁垂直起伏（f）、生境斑块面积（g–i）以及生境连通性（j–l）的函数，基于混合效应元分析。对于分类变量，显著的RE用星号表示，不同的字母表示在p < 0.05的水平上亚组之间的RE值存在显著差异（经过Holm校正的多重比较）。小提琴图显示了个别RE估计的分布。对于连续变量，实线表示显著的元回归拟合（p < 0.05），阴影带代表95%置信区间；点大小与标准误差的倒数成正比（每个观测的相对权重）。RE在SAV或牡蛎礁中的年均温度中没有变化（图5a，c）。在盐沼中，一项高纬度研究驱动了温度与RE之间的正相关关系（QM = 4.19，df = 1，p = 0.04）（图5b），但去除该研究后，温度不再具有显著效果（p = 0.26）。季节对牡蛎礁中的RE没有明显影响，但对盐沼（QM = 12.09，df = 2，p = 0.002）和SAV（QM = 6.25，df = 2，p = 0.04）的RE有显著影响，两种生境的招募在春季最低。在所有三种生境中，RE的幅度都不随盐度制度（图5d–5f）或研究期间的平均盐度（附录S3：图S16）而变化。SAV在潮汐淡水、半咸水和咸水制度中均显示出显著的RE（图5d），而牡蛎礁在半咸水和咸水制度中显示出显著的RE（图5f）。尽管潮汐淡水、半咸水和咸水沼泽的平均效应大小相当，但由于其他制度的估计不确定性较大，只有半咸水沼泽的RE在统计学上可以与零区分开来（图5e）。亚潮间带的SAV的RE比潮间带的SAV高111%（QM = 5.22，df = 1，p = 0.02）（图5g），而亚潮间带和潮间带牡蛎礁的RE相当（图5i）。在盐沼中，RE随着平均潮汐范围的增加而降低（QM = 12.49，df = 1，p < 0.001）（图5h）。即使在考虑了区域潮汐范围差异后，这种负相关关系仍然显著，大西洋沿岸的下降幅度比墨西哥湾更明显（附录S3：图S17）。图5在图查看器中打开

4. 讨论

我们的大陆范围元分析综合了来自北美大西洋、墨西哥湾和太平洋沿岸的2000多个鱼类招募数据点，涵盖了多种SAV、盐沼和牡蛎生境（18种形成生境的物种）。分析揭示了这些生态系统中的四个普遍模式：（1）结构化的生境在RE潜力上存在差异，（2）恢复有效地重新建立了退化无结构底部的RE功能，（3）生境的结构和空间属性是RE幅度的关键预测因素，（4）RE响应通常在物理梯度上保持稳定。

4.1 生境和鱼类群落特定的鱼类招募增强潜力

SAV、盐沼和牡蛎礁相对于无结构底部都支持更高的鱼类招募。与之前的元分析一致（Minello等人，2003；zu Ermgassen等人，2021），SAV和盐沼的平均RE高于牡蛎礁（32%–58%）。增强鱼类家族的组成因生境而异（附录S3：图S12）。SAV增强的鱼类家族数量多于盐沼或牡蛎礁，突显了其在支持多样化鱼类群落中的关键作用。SAV和盐沼共享更多的增强鱼类家族（n = 5），而与牡蛎礁相比较少（n = 1–3），表明这两种植被生境之间的功能相似性较大（Hollweg，Christman，Cebrian等人，2020）。这些结果表明，管理和恢复干预应考虑不同生境之间的鱼类招募潜力差异，并尽可能利用生境之间的潜在功能互补性。结构化生境预计会对底部相关物种带来更大的益处，这些物种依赖于生境结构来躲避捕食者、减轻物理压力和觅食（Grabowski等人，2005；Longmire等人，2021；Peterson等人，2003；Shelton，2010；Yeager & Hovel，2017；zu Ermgassen等人，2016）。实际上，SAV、盐沼和牡蛎礁比远洋鱼类群落更一致地增强了底部相关群落。然而，生境关联不仅受水柱中垂直分布的影响，还受到移动性和利用特定底质类型的行为空性的影响（Matthews，1990）。底栖无脊椎动物是唯一在所有三种生境中都显示出显著RE的底部相关群落，这可能反映了它们的高移动性、底质通用性和对结构庇护的强烈依赖（Glancy等人，2003）。底栖鱼类和底栖浮游鱼类显示出生境特定的增强效应，其中底栖鱼类在SAV和牡蛎礁中得到了增强，而底栖浮游鱼类在SAV和盐沼中得到了增强。许多底栖鱼类是定居性的，需要持续淹没的底质，而底栖浮游鱼类则需要底栖庇护和开放水域进行觅食和机动，这可能使它们的响应在生境类型上更具选择性和依赖性（Yarnall等人，2022）。

4.2 恢复增强了鱼类招募

近几十年来，北美已成为恢复重要鱼类生境的全球热点地区（Duarte等人，2020）。我们的分析支持了恢复在恢复退化海岸和河口地区鱼类招募潜力方面的整体有效性。牡蛎和沼泽的恢复分别使鱼类招募增加了180%和131%，相对于无结构底部，表明有强大的功能恢复潜力。虽然恢复的沼泽支持的RE与其自然对应物相当，但只有恢复的——而不是自然的——牡蛎礁显示出显著的RE，这可能反映了美国沿岸自然牡蛎礁的退化状况（Beck等人，2011；zu Ermgassen等人，2012）和/或关于自然礁的研究较少（n = 60；15%的牡蛎数据）。恢复的SAV支持的鱼类招募比无结构底部高144%，尽管这个数值低于在自然SAV中观察到的水平。几个因素可能导致了这种差异，包括恢复的SAV数据有限（n = 69；7%的SAV数据），恢复的SAV比自然SAV结构复杂性较低（平均植物盖度48%对比我们的数据集中的77%），以及与其他沿海生境相比恢复成功率较低（Bayraktarov等人，2016）。在恢复的SAV和牡蛎礁中，RE随着时间的推移相对稳定。相反，在盐沼中，随着时间的推移观察到了显著的下降，尽管这种模式基于稀疏和不均匀的数据。这些趋势与理论预测和之前的元分析相反，后者认为随着结构复杂性的发展和生物相互作用的重建立，RE功能可以随时间的增加而增加（Hollweg，Christman，Lipton等人，2020；Smith & Castorani，2023）。然而，建模方法、地理范围、目标分类群或生命阶段以及响应指标的差异使得直接比较变得复杂。恢复轨迹还受到随机事件、演替和分类群特定响应的非线性动态的影响（Prach & Walker，2011；Sievers等人，2024；Trowbridge，2007），但根据目前关于盐沼恢复的数据（n = 72；12%的沼泽数据），这些模式难以检测。在我们的研究中，观察结果仅限于相对较短的恢复时间框架：SAV为0–7年，盐沼为2–9年，牡蛎礁为0–15年。此外，61%的SAV数据和73%的牡蛎数据来自恢复后≤2年的生境，表明恢复研究中主要以短期监测为主。为了量化长期的RE轨迹和检测延迟或非线性的恢复模式，恢复项目应该投资于超过5年的持续监测，并尽可能定期重新访问这些地点。

4.3 生境特征驱动鱼类招募增强

结构复杂性成为SAV和牡蛎礁中鱼类增强最重要的预测因素。具有更高结构复杂性的生境可以通过减少定居后的死亡率（Grabowski，2004）和竞争（Almany，2004）、提供更多的食物资源（Crowder & Cooper，1982）和/或缓冲非生物压力（Shelton，2010）来支持更高的鱼类招募。结构复杂性对鱼类招募的正面影响在SAV中最为明显。值得注意的是，在密集（80%）对比稀疏（20%）的SAV覆盖度下，RE高出520%，在多个SAV物种和结构属性（例如植物密度和生物量）中观察到了类似的趋势（附录S3：图S13）。同样，牡蛎覆盖度和群体生物量（作为礁体表面复杂性的良好代理）与RE呈正相关。对于SAV，模型预测的置信区间表明，至少需要50%的植物覆盖度才能可靠地支持鱼类增强。与牡蛎覆盖度的效应相反，牡蛎礁的垂直起伏对RE有强烈的负面影响：低起伏（<0.2米）和中等起伏（0.2–0.5米）的礁体比高起伏（0.5–2.0米）的礁体分别增强了215%和110%的RE。虽然高耸的礁石结构对牡蛎的生存非常重要，因为它们可以增强水流并减轻埋藏或缺氧的压力（Lenihan等人，2001年），但过高的垂直维度可能会增加捕食者的存在（Paxton等人，2020年）和潮汐暴露（Ziegler等人，2018年），从而抑制鱼类的使用。最高的牡蛎栖息地出现在低矮的牡蛎床和贝壳底部，这表明重要的是由活牡蛎和死牡蛎形成的细尺度结构复杂性，而非单纯的垂直高度（Plunket & La Peyre，2005年）。然而，这样的栖息地可能更容易受到周期性干扰，如缺氧、沉积物堆积和疏浚（Lenihan等人，2001年），因此通常建议至少有0.2-0.45米的垂直高度来维持东部牡蛎种群（Schulte等人，2009年）。礁石结构的设计和管理应当明确考虑保持牡蛎生存能力与最大化鱼类招募之间的权衡，同时还需要进一步的研究来阐明这一关系背后的机制。栖息地的连通性是热带海洋生态系统中育婴功能的重要驱动力，例如珊瑚-海草-红树林的连续体（Olds等人，2016年）。然而，关于其在温带和亚热带沼泽海洋生态系统中重要性的实证证据有限（Baillie等人，2015年；Irlandi & Crawford，1997年；Rozas & Odum，1987年）。尽管我们对邻近性的分类评估依赖于报告的现场描述，这可能引入了一些不确定性（在附近栖息地没有明确记录的情况下），但应用10米的距离阈值将栖息地分类为“相邻”有助于最小化误分类。此外，任何模糊的情况都被保守地归类为“遥远”，确保我们的方法既标准化又具有预防性，同时能够稳健地评估栖息地连通性对牡蛎栖息地的影响。海草（SAV）和牡蛎礁的存在将附近沼泽边缘的牡蛎栖息地提高了170%，但这种正面效应并不是相互的。值得注意的是，只有当牡蛎礁位于远离沼泽海岸线的地方时，才会显示出显著的牡蛎栖息地效益。在墨西哥湾和大西洋沿岸的沼泽海洋生态系统中，潮汐运动通常介导幼鱼的栖息地转移，距离小于10米（Irlandi & Crawford，1997年；Minello等人，2012年）。当沼泽表面在低潮时变得无法进入，鱼可能会迁移到附近的SAV或牡蛎礁以获得临时庇护和觅食（Rozas & Odum，1987年）。相反，SAV和牡蛎礁更易于接近，并提供了丰富的猎物，因此靠近沼泽的位置可能提供的额外好处有限（Grabowski等人，2005年）。牡蛎礁在靠近沼泽的地方栖息地效益降低的机制尚不清楚。可能的解释包括：（1）由于沼泽附近的水动力条件不佳和捕食压力增加，导致礁石发育和鱼类定居受到阻碍；（2）牡蛎礁和盐沼作为育婴栖息地之间的功能重叠（Grabowski等人，2005年）。观察到的功能连通性不对称性强调了在管理和恢复以沼泽为主导的海洋生态系统时，考虑空间配置和栖息地组成的重要性。

4.4 物理因素对鱼类招募增强的影响较弱

先前的元分析表明，盐度 和温度 在调节牡蛎栖息地效益（RE）方面的作用通常较弱或取决于具体情境（例如Lefcheck等人，2019年；Minello等人，2003年；Smith & Castorani，2023年）。在我们的分析中，这两个变量都无法一致地解释RE的变化幅度。在所有盐度范围内，SAV和牡蛎礁都观察到了显著的RE。同时，在盐沼中，招募增益仅在微咸水系统中明显，这可能反映了潮汐淡水和咸水系统的数据覆盖率有限。温度最初与盐沼中的RE呈正相关，但在排除了一项高纬度的影响研究后，这种效应变得不显著。虽然这些结果表明，鱼类使用结构化栖息地的趋势在物理化学梯度上具有普遍性，但盐度和温度仍然是鱼类绝对数量和群落结构的基本驱动因素（Fodrie等人，2010年；Hollweg, Christman, Cebrian等人，2020年）。这些变量还影响了形成栖息地的物种的生物地理分布和生态优势（Wernberg等人，2024年），从而间接影响RE。例如，耐热植物Ruppia maritima在变暖的大西洋河口的持续扩张（Hensel等人，2023年）可能会降低与SAV相关的区域招募增益，因为它支持的RE显著低于它所取代的对热敏感的Z. marina（图1b）。潮汐制度显著影响了SAV和盐沼中的RE，但在牡蛎礁中则没有这种影响。潮下带的SAV比潮间带的SAV具有高111%的RE，这可能是由于在潮下带栖息地更容易进入，以及在该区域结构避难所的重要性更高（Espadero等人，2020年；Kneib，1987年）。同样，在低潮范围系统中，盐沼中的RE更高，因为长时间被淹没允许更持续地接触植被（Minello等人，2003年）。即使在控制了墨西哥湾微潮带（<0.5米）与大西洋潮间带（>0.9米）本质不同的潮汐范围后，这种负面关系仍然存在。这些发现强调了在恢复和保存以沼泽为主的海洋生态系统时，需要根据区域潮汐制度和当地潮汐暴露梯度来优化RE的重要性。鉴于潮汐对牡蛎生产和礁石发育的重要性（Smith & Castorani，2023年），牡蛎礁上的RE未受到潮汐影响是出乎意料的。然而，潮下带和潮间带礁石通常支持不同的鱼类群落（Lehnert & Allen，2002年），潮汐淹没与礁石结构属性（如垂直高度）之间的复杂相互作用可能会掩盖鱼类增强的模式（Ziegler等人，2018年）。

5 结论

在日益努力恢复和保护结构化沿海栖息地的过程中，为了实现联合国的可持续发展目标，迫切需要我们更深入地了解这些系统如何支持和增强关键的生态功能。之前的数据综合研究在确立结构化沿海栖息地在增加鱼类招募中的关键作用方面发挥了重要作用。我们的大陆范围元分析通过识别恢复和自然鱼类栖息地中RE变化背后的多个因素，进一步推动了这一基础，突出了栖息地质量和物理环境的关键作用。这些发现为更准确地预测招募结果提供了依据，并为在日益不确定的环境中指导保护、管理和恢复重要鱼类栖息地提供了指导（表1）。表1总结了基于我们的数据综合和建模，对北美SAV、盐沼和牡蛎礁生态系统增强鱼类招募潜力的保护、管理和恢复考虑。

栖息地类型
潜水植物（SAV）
盐沼
牡蛎礁

栖息地配置
保护SAV-沼泽镶嵌体；在可行的情况下，将SAV恢复到距离沼泽边缘<10米处，以提升沼泽的RE。SAV的RE不会因邻近沼泽边缘而减少。将礁石放置在沼泽附近有助于稳定海岸线，并可能增加沼泽边缘的RE。然而，靠近沼泽植被可能会抑制牡蛎礁中的鱼类招募。如果提高与牡蛎礁相关的鱼类物种的RE是主要目标，则需谨慎选址。面积范围
在保护和恢复工作中优先增加栖息地面积，前提是这一行动不会降低栖息地质量。栖息地结构
优先采取提高植被结构复杂性的措施（如冠层覆盖度、密度和生物量）。为了获得可靠的RE，目标应超过50%的冠层覆盖度；为了获得最大收益，目标应超过80%的冠层覆盖度。对于提高RE来说，这可能不是管理的优先事项，因为沼泽边缘的植被结构复杂性对RE没有明显影响。但对于其他设计目标和长期恢复成功可能至关重要。优先采取提高礁石表面复杂性的措施（如牡蛎覆盖度和群体生物量）。谨慎设计礁石的高度。如果RE是主要目标，应避免高度工程化的礁石（>1米的高度）。礁石设计应平衡牡蛎的生存能力和提高RE的潜力。

物理环境
优先保护和恢复潮下带的SAV，以获得更大的鱼类招募收益。预计气候变化会导致主导SAV物种的变化，从而改变变暖河口中的RE潜力。在平均潮汐范围<0.5米的微潮带区域，沼泽的保护和恢复可以带来更大的RE。在局部潮汐范围内，优先考虑洪水持续时间较长的区域，以最大化鱼类利用。潮间带和潮下带礁石提供相似的总体RE，但可能支持不同的鱼类物种。如果RE是主要目标，则应避免在潮间带建造高大的礁石。鱼类种类和生命周期
预期活动性十足足类甲壳动物在各种栖息地中的招募会持续增加，而远洋鱼类则可能没有或仅有少量增加。不同栖息地支持的鱼类类群的差异表明，可以在恢复或管理中战略性地利用这种互补性。我们的研究存在几个局限性，需要在未来的研究和数据综合中予以解决。首先，尽管我们的综合涵盖了整个北美，但底层数据集在地理上分布不均，69%的观察数据来自墨西哥湾。因此，大西洋和太平洋沿岸的数据仍然不足，需要在这些地区进行额外的研究，以增强未来关于RE及其预测因子的数据综合的普遍性。其次，我们综合了多种鱼类物种和科的响应，以得出普遍模式。然而，这种方法可能掩盖了与栖息地利用、移动性和生命周期特征相关的物种特异性响应差异（Davenport等人，2021年）。未来的工作应针对个别物种生成预测模型，特别是那些具有商业或保护意义的物种，以提高在恢复和渔业管理中的实际应用。第三，RE方法的一个重要限制是它仅量化了鱼类数量的比例增加，无法估计绝对的增强值。虽然适用于元分析，但这限制了其在预测鱼类密度或生物量实际增益方面的实用性。作为替代方案，可以使用标准化的、严谨的数据质量控制方法进行非配对分析，以生成绝对密度估计，并结合基于RE的分析（例如Hollweg, Christman, Lipton等人，2020年）。RE模型还可以结合物种特定的生长和死亡参数来估计绝对生物量增强及其变化（例如Connolly等人，2024年；zu Ermgassen等人，2016年，2021年）。然而，使用标准化、定量捕集工具（如投放采样器）收集的鱼类数据仍然存在不足，这些工具能够提供更准确和具有代表性的小型、附着在栖息地的幼鱼密度估计。解决这些缺口对于提高基于RE的模型的预测能力和生态相关性至关重要。第四，针对恢复的SAV和盐沼的RE估计基于的数据有限，地理、分类学和方法学覆盖范围也有限，使得这些估计的可靠性较低。考虑到近年来恢复工作的快速增长，自20世纪60年代以来全球实施了近100个盐沼和250个海草恢复项目（Duarte等人，2020年），这一观察到的数据局限性既令人惊讶又令人担忧。为了提高RE估计的准确性，未来的恢复和监测工作应包括标准化的鱼类群落评估作为基线组成部分。包括恢复的、自然的（如果可能的话）和非结构化的参考栖息地的采样设计对于跨研究比较尤为重要。最后，与之前的元分析一样，我们的模型参数受到大量数据缺口和生物及非生物变量测量和报告不一致性的限制。人们越来越认识到需要标准化采样协议，包括对生物和非生物因素（如海洋景观、地貌、物理化学梯度和栖息地结构复杂性）的描述，以支持跨系统比较并识别普遍的育婴功能预测因子（例如Baggett等人，2015年）。我们鼓励研究人员设计实验和观察研究，明确测试与这些潜在驱动因素相关的机制假设。方法学的一致性和有针对性的假设测试也将增强未来综合研究的预测能力。

作者贡献
Juhyung Lee、Philine zu Ermgassen、Bryan DeAngelis、A. Randall Hughes和Jonathan H. Grabowski提出了想法并设计了方法论。Juhyung Lee和Min-Sun Lee收集了数据。Juhyung Lee分析了数据。Juhyung Lee、Philine zu Ermgassen和Jonathan H. Grabowski负责手稿的撰写。所有作者都对手稿做出了实质性贡献，并批准了最终版本发布。

致谢
本工作得到了Lenfest海洋计划（资助协议，合同编号#00032719）和韩国国家研究基金会（NRF）（资助编号：RS-2023-00275311、RS-2024-00335062和RS-2024-00406740）的支持。我们感谢Wolfgang Viechtbauer和James Pustejovsky在元分析建模方面的指导。

利益冲突声明
作者声明没有利益冲突。

数据可用性声明
支持本研究的数据可从Dryad数字存储库获取：https://doi.org/10.5061/dryad.7m0cfxqb3（Lee等人，2026年）。