来自Selenka收藏的婆罗洲猩猩（Pongo pygmaeus）的牙齿微观磨损纹理分析

《American Journal of Biological Anthropology》：Dental Microwear Texture Analysis of the Bornean Orangutans (Pongo pygmaeus) From the Selenka Collection

　　**摘要**

**目标**
描述现存物种的饮食不仅有助于确定它们的生态龛位，还可以为进化学研究中的饮食和生态龛位推断提供参考。通过追踪化石物种的饮食及其随时间的变化，可以进一步理解灵长类的进化过程。在过去的几十年中，已经进行了多项使用稳定同位素分析、牙齿地形学或牙齿微磨损分析的研究，以重建化石猩猩的古生态学和饮食习惯。然而，基于化石猩猩牙齿微磨损的古饮食重建缺乏一个明确且广泛的现存猩猩参考数据集。

**材料与方法**
为了填补这一空白，我们利用1894年Emil和Margarethe Selenka在婆罗洲收集的89只猩猩的牙齿微磨损纹理，研究了种群内的饮食生态学差异。

**结果**
我们的研究为现存猩猩的饮食多样性提供了见解，并旨在成为未来古饮食重建的重要参考数据集。根据19世纪末的气候记录，这些样本并非采集于厄尔尼诺事件期间；这类事件会影响东南亚的水果资源丰富度。我们没有发现性别、年龄或地理位置对牙齿微磨损纹理有显著影响。

**讨论**
这表明，尽管样本数量和地理位置多样，但在种群层面，性别、年龄和地理位置并未显著影响它们的食物来源。需要更详细的个体信息（这些信息在历史样本中不可得）来进一步验证这些结果。

## 1. 引言
饮食是灵长类实现生态龛位的重要组成部分。因此，饮食特征一直是许多生态学、进化学以及由灵长类学家和古灵长类学家进行的保护研究的重点。用于追踪灵长类饮食偏好的各种方法中，有些仅适用于活体物种（如粪便分析、直接观察等），而另一些则可以同时应用于化石和活体物种（例如牙齿地形学分析（Berthaume等，2020；Merceron等，2006）、咀嚼生物力学（Marcé-Nogué等，2017；Taylor，2006）、牙齿稳定同位素分析（Habinger等，2022；Schoeninger等，1999；Sponheimer等，2006）以及牙齿微磨损分析（Merceron等，2006，2021；Scott等，2012；Thiery等，2024）。后者能够在不同的时间尺度上（从几天到宏观进化）追踪饮食情况，因此特别适用于进化研究，因为它们为化石数据与现代数据之间的饮食特征比较提供了共同的基础。特别是，这些方法可以利用现代物种作为参考，来描述化石灵长类的饮食。猩猩（Ponginae）的化石记录可追溯到中中新世（Chaimanee等，2003；Kelley等，2025）。这一群体在新近纪时期分化为多个属（Gigantopithecus、Khoratpithecus、Sivapithecus、Indopithecus和Ankarapithecus），其地理分布范围覆盖了从安纳托利亚到东南亚和中国的大陆地区（Chaimanee和Jaeger，2023；Kappelman等，2003；Kelley等，2025）。现存的猩猩属（Pongo）最早出现在中国早更新世，并在更新世期间表现出从中国南部到印度尼西亚的连续地理分布（例如Tshen，2016）。猩猩分布范围缩小到东南亚与中新世气候最适期后的干燥气候和森林栖息地破碎化有关（Badgley等，2008；Cannon等，2009；Habinger等，2022；Nelson，2007）。从这个角度来看，现存猩猩可以被视为“难民物种”。与其他大型猿类的有限化石记录相比（McBrearty和Jablonski，2005；Almécija等，2021），猩猩丰富的中新世化石记录可能为它们的进化生态学提供了宝贵的见解（例如Habinger等，2022）。然而，尽管最近有关现代猩猩饮食的研究已经发表（例如Fiorenza等，2022，2024），仍需要大量的比较数据集来改进化石猩猩的饮食特征描述。现代猩猩（Pongo）被分为三个物种：P. abelii（苏门答腊猩猩）和P. pygmaeus（婆罗洲猩猩），这两个物种曾被认为是亚种，现在被认定为独立物种（Groves，2001）。第三个物种P. tapanuliensis最近在苏门答腊被描述（Nater等，2017）。在婆罗洲，P. pygmaeus分为三个亚种：P. p. pygmaeus主要分布在婆罗洲西北部（沙捞越和加里曼丹），几乎全部位于卡普阿斯河以北；P. p. wurmbii分布在加里曼丹中部和西部；P. p. morio分布在加里曼丹东部和沙巴（例如Nater等，2017；Taylor，2006；Wich等，2008）。猩猩是繁殖率较低的大型猿类，它们在现存人类祖先中具有最强的树栖习性，主要依靠悬垂方式移动。婆罗洲猩猩生活在泥炭沼泽和低地原始或次生龙脑香热带雨林中（Groves，1971；Strobel，2013），而苏门答腊猩猩主要生活在原始低地热带森林中（Rijksen，1978；Urban，2008）；P. tapanuliensis则栖息在雨林中（Laurance等，2020）。根据野外观察，猩猩是非常机会主义的食者，食物来源非常多样（例如Galdikas，1978；MacKinnon，1974），其中水果占其饮食的50%以上（Galdikas，1988）。它们的饮食组成每月都有显著变化：7月和8月水果占比高达90%，而2月至5月则降至约20%（MacKinnon，1974）。这些水果主要是多籽但柔软的无花果。当水果不可获得时，叶子、昆虫（以及约30%的藤蔓和树皮）补充了它们的饮食（Galdikas，1988；Kanamori等，2010；MacKinnon，1974；Rodman，1977，1988；Ungar，1995；Vogel等，2015，2017）。已经记录了不同猩猩物种和P. pygmaeus亚种之间的饮食生态差异。例如，P. abelii花费更多时间进食水果，而P. pygmaeus的食物种类更加多样（参见Taylor，2006的综述）。P. p. morio和P. p. wurmbii在水果和植物成分的比例上存在一些差异，而P. p. pygmaeus的饮食生态学了解较少（Taylor，2006）。P. pygmaeus的饮食受果实丰度和成熟期的影响。与非果实期相比，在果实丰盛期，婆罗洲猩猩几乎完全以水果为食（参见Kanamori等，2010，2017对P. p. morio的研究）。根据资源可用性，P. pygmaeus在不同种群或年龄-性别群体之间的觅食策略存在差异（Vogel等，2017）。多项关于P. pygmaeus的研究指出，成年雄性每天活动范围更广，一生中覆盖的家园区域更大，同时在地面上花费更多时间。这种行为可能导致它们更多地摄入白蚁和其他陆地食物来源，而不是树冠高处的树皮或嫩叶（Galdikas，1978，1988；Rodman，1977，1988）。由于它们的主要食物是水果，猩猩作为重要的果实传播者，对植物的再生和分布具有重要影响，对自然森林动态至关重要（McConkey，2018；Tarszisz等，2018）。最近的研究表明，自晚中新世以来，猩猩家族可能是重要的果实传播者（Spengler等，2023）。最早关于现存猩猩及其化石亲属（Sivapithecus）的臼齿微磨损分析是作为不同灵长类物种比较研究的一部分进行的（Teaford和Walker，1984）。另一项关于苏门答腊类人猿（包括P. abelii）门牙微磨损的研究也提供了关于饮食和牙齿使用的见解（Ungar，1994）。随后，一项基于微磨损分析的Griphopithecus alpani比较饮食研究包括了约20只P. pygmaeus样本（King等，1999）。另一项关于晚中新世类人猿Ouranopithecus macedoniensis的研究也将56只猩猩作为比较基线（Merceron等，2005）。其中42只属于Selenka的收藏，这也是本研究的重点。然而，Merceron等（2005）的研究采用的是2D微磨损分析方法，这种方法重复性较差，且在开放科学实践方面的兴趣较低（Mihlbachler等，2012）。首次结合现存猩猩（P. pygmaeus，n=7）的3D牙齿微磨损纹理分析是针对Khoratpithecus进行的（Merceron等，2006），这是一种晚中新世类人猿，多项证据表明它是猩猩的姐妹群（例如Chaimanee等，2019，2022；Pugh，2022）。作者得出结论，Khoratpithecus主要是以水果为食，其饮食中没有任何硬质或难以咀嚼的食物（Merceron等，2006）。猩猩也被用于一项试图为21种类人猿建立DMTA（牙齿微磨损分析）比较基线的研究中，其中包括15只P. pygmaeus个体（Scott等，2012）。这些数据后来被用于两项关于更新世苏门答腊猩猩饮食的研究（增加了12只现代P. pygmaeus样本；Louys等，2021）和南方中国猩猩的研究（Fan等，2024）。现代与化石数据的比较表明，更新世苏门答腊猩猩摄入的坚硬食物（如藤蔓、树皮和成熟叶子）较少（Louys等，2021）。这种差异与今天P. abelii和P. pygmaeus之间的饮食差异相符（Louys等，2021）。在这里，我们使用牙齿微磨损纹理分析（DMTA）来描述在婆罗洲（加里曼丹西部）捕获的野生猩猩（P. pygmaeus）的饮食，这种方法能够检测个体间的饮食差异（例如Berlioz等，2017关于现代鹿类的案例；Percher等，2018关于现代灵长类的案例）。我们分析了1894年在婆罗洲采集的89只个体的牙齿微磨损纹理，这些样本保存在德国慕尼黑动物学国家收藏馆（ZSM）。尽管早在约5万年前就有人类与猩猩的互动记录，但在3万年前，人类对猩猩种群的影响并不显著（Spehar等，2018）。即使到了19世纪末，人为破坏和猩猩栖息地破碎化的程度也比现在要低。因此，Selenka的收藏可以作为化石猩猩和早期人类古生态学重建的可靠比较数据集。我们对P. pygmaeus的研究提供了检测由于（i）性别差异、（ii）年龄类别、（iii）空间差异或（iv）季节性食物可用性（尤其是在果实丰盛期）导致的饮食变化的可能性。我们使用历史降水记录和模拟ENSO循环（厄尔尼诺-南方涛动）的指标来评估Selenka收集猩猩的采集年份是否发生了果实丰盛事件。

## 2. 方法**
**2.1 Selenka猩猩收藏及样本的来源**
Selenka收藏包含了来自婆罗洲加里曼丹西部省份各年龄段的约300个猩猩头骨（Selenka，1896，1898；有关此收藏的历史数据，另见支持信息）。地图（图1）中标出了Selenka将其与当地形态类型相关联的不同区域。我们仅使用Selenka的标签来指示样本的来源地。尽管Bogau地区没有与特定的形态类型相关联，但他仍在一些猩猩头骨上使用了该标签，因此我们根据Nanga Bogau村庄的位置将其添加到了地图上。图1显示了Selenka收藏的婆罗洲猩猩（P. pygmaeus）样本的来源区域（根据Selenka，1898）。这些区域的划分基于Selenka的描述和自然屏障（主要河流和山脉）。Bogau地区在原始地图上未标注，但由于一些样本上有相关标记，我们将其添加到了地图上。卡普阿斯河以北的栖息地是混合龙脑香森林，只有在Landak地区靠近海岸的部分才有泥炭沼泽森林（Phillips，1998）。收集区域的海拔较低，通常低于300米，但有四个例外：“Berg Genepai”（可能是Gunung Kenepai，1112米）；“Berg Dadap”（可能是Gunung Tutoop，805米）；“Berg Gedang”（可能是未命名的山峰，835米）；“Berg Rabor”（可能是Gunung Kehuma，1210米）。考虑到它们的来源地（卡普阿斯河以北），Selenka收藏的样本很可能属于P. pygmaeus亚种，有趣的是，关于这个亚种的饮食信息很少（Taylor，2006）。我们研究了Selenka收藏的89只野生P. pygmaeus个体的牙齿微磨损纹理（表1和S1）。所有标本均保存在德国慕尼黑的动物学国家收藏馆（Zoologische Staatssammlung München，简称SNSB-ZSM）。我们优先选择了第二磨牙有磨损的标本，同时排除了最年轻的标本以及那些咬合面磨牙磨损过度的老年个体。我们丢弃了牙釉质表面有机和无机沉积物过多的标本，以减少清洁工作量，并最大化获取无偏生物信号的概率。从每个标本中，我们分析了一个研磨面（f9）和一个剪切面（f6）（Maier和Schneck 1981）。选择第二磨牙进行分析是因为它们介于第一磨牙和第三磨牙之间，第一磨牙通常磨损严重，而第三磨牙在成年标本中的磨损较轻微。我们使用了SNSB-ZSM数据库中的年龄分类系统进行年龄划分。在我们的样本中，幼年标本指的是那些下第二磨牙仅有轻微磨损的个体；亚成年个体则表现出更明显的磨牙磨损，以及正在长出的或已经长出但尚未磨损的第三磨牙。成人标本的第三磨牙也有磨损现象。尽管上磨牙和下磨牙在同一对咬合面上的微磨损模式没有统计学上的显著差异（Teaford和Walker 1984），我们仍尽可能选择下第二磨牙作为分析对象，以提高样本的均匀性。在Selenka的样本中，雌性个体数量远多于雄性个体。图1中的所有地点都包含在我们的数据集中，除了Tuak。

**2.2 牙齿微磨损纹理分析**

牙齿微磨损提供了动物在生命最后几天到几周内饮食的直接证据，这种现象被称为“最后一餐”效应（Grine 1986）。牙齿微磨损信号的更新速率取决于食物的机械特性，较硬/较脆的食物会导致更快的磨损速度（Teaford和Oyen 1989；Teaford等人2017, 2021；Winkler等人2020）。因此，牙齿微磨损纹理分析可以追踪饮食的季节性变化（Berlioz等人2017；Merceron等人2010；Percher等人2018；Teaford和Robinson 1989）。牙齿微磨损纹理分析（DMTA）是一种三维方法，能够表征咀嚼过程中牙齿咬合面磨损面上形成的纹理。与传统基于视觉计数、测量以及通过立体显微镜或计算机屏幕进行分类的二维方法相比，这种方法能够减少观察者之间的误差（DeSantis等人2013；Galbany等人2005；Grine等人2002；Mihlbachler等人2012）。因此，DMTA更为客观，且结果更具重复性（Scott等人2006）。

**2.2.1 标本的制备与扫描**

为了去除保存过程中使用的污垢或涂层，我们在制模前用棉签和乙醇清洁了牙齿。随后，我们使用Polyvinylsiloxane添加型的硅胶模具（Coltène-Whaledent）对牙齿进行了复制。我们选择了代表第一阶段剪切面（f6）和第二阶段研磨面（f9）的具体磨损面（Maier和Schneck 1981）进行扫描。扫描得到的表面数据被导入LeicaMap v. 8.0软件（Mountain technology, Leica microsystems）中进行处理，并遵循先前发表的协议进行处理（Merceron等人2016；详见支持信息）。接着，我们提取了一个200×200微米的网格，用于计算纹理参数。本研究使用的所有扫描结果的照片模拟和伪彩色图谱作为支持信息附在后面。

**2.2.2 纹理参数**

我们计算了尺度敏感分形分析（SSFA）参数（Scott等人2006）（见表S1）。我们考虑了复杂性（Asfc）、各向异性（epLsar）以及使用9个和81个单元格计算的复杂性异质性（分别为HAsfc9和HAsfc81；表2）。复杂性与食物的硬度有关，食物越硬或饮食中较硬的食物比例越高，Asfc值越大。这些高度复杂的表面特征包括重叠的坑洞和不同大小和深度的划痕。各向异性反映了食物的韧性，当结构具有相似的方向性（如平行条纹）时，各向异性值会增加。复杂性异质性描述了表面复杂性的变化（详见Scott等人2006的研究；另见支持信息）。此外，我们根据Kaiser等人2016年和Schulz等人2013年的成熟流程，使用trident软件（Thiery等人2024）计算了表面纹理分析（STA）参数，并根据Francisco等人2018年的建议对参数进行了调整。SSFA和STA参数的结合使用，能够全面反映表面的纹理信息（Calandra等人2012）。对于STA分析，我们关注了七个高度参数、两个表面参数和两个体积参数（表2；Calandra等人2012；Kaiser等人2016；Schulz等人2013）。表2列出了本研究中使用的尺度敏感分形分析（SSFA）和表面纹理分析（STA）参数的详细说明。

**2.2.3 统计分析**

由于每个个体的两种类型的牙齿咬合面都进行了分析，因此变量数量较多。为了降低数据的维度并识别出最重要的参数，我们对所有P. pygmaeus个体及表2中描述的所有参数进行了两次主成分分析（PCA）。PCA的详细结果见表S1和图S1、S2。我们使用Statistica（版本14.0.1.25）进行了PCA分析。我们还使用Statistica对PCA得分进行了方差分析（ANOVA），以测试Skalau地点样本中成年个体的地点因素和性别因素的统计显著性（该地点的样本量足够我们检验牙齿微磨损的性别差异假设，见表3）。

**表3. 对所有Pongo pygmaeus成年个体在前五个PCA维度上进行的ANOVA分析结果**：

| 维度（Dimension） | df | SS | MS | F | p |
|--------------|---------|--------|-------|---------|
| A：地点间差异的ANOVA | | | | |
| DIM 1 | 1 | 26,558.49 | 26,558.49 | 127.52 | <0.001 |
| 性别（Sex） | 1 | 11.23 | 11.23 | 0.05 |
| | | 47 | 9788.77 | 208.27 |
| | | | | |
| 总计（Total） | 48 | 9800.00 | | |
| DIM 2 | 1 | 28,952.62 | 28,952.62 | 143.26 | <0.001 |
| 性别（Sex） | 1 | 301.52 | 301.52 | 1.49 | 0.228 |
| | | 47 | 9498.48 | 202.10 |
| | | | | |
| 总计（Total） | 48 | 9800.00 | | |
| DIM 3 | 1 | 27,217.04 | 27,217.04 | 130.61 | <0.001 |
| 性别（Sex） | 1 | 5.94 | 5.94 | 0.03 | 0.867 |
| | | 47 | 9794.06 | 208.38 | |
| | | | | |
| DIM 4 | 1 | 26,800.18 | 26,800.18 | 128.55 | <0.001 |
| 性别（Sex） | 1 | 1.48 | 1.48 | 0.01 | 0.933 |
| | | 47 | 9798.52 | 208.48 | |
| | | | | |
| DIM 5 | 1 | 27,008.21 | 27,008.21 | 129.53 | <0.001 |
| 性别（Sex） | 1 | 0.37 | 0.37 | 0.002 | 0.966 |
| | | 47 | 9799.63 | 208.50 | |
| | | | | |
| 总计（Total） | 48 | 9800.00 | | |

**B：Skalau地点雄性和雌性个体之间的ANOVA（仅该地点在两性中均有足够的样本量）**

| 维度（Dimension） | df | SS | MS | F | p |
|--------------|---------|--------|-------|---------|
| DIM 1 | 1 | 40,238.78 | 40,238.78 | 62.98 | <0.001 |
| 地点（Locality） | 7 | 6989.26 | 998.47 | 1.56 | 0.158 |
| | | 81 | 51,750.74 | 638.90 | |
| | | 88 | 58,740.00 | |
| DIM 2 | 1 | 39,752.17 | 39,752.17 | 56.49 | <0.001 |
| | | 7 | 1743.85 | 249.12 | 0.35 | 0.925 |
| | | 81 | 56,996.15 | 703.66 | |
| | | 88 | 58,740.00 | |
| DIM 3 | 1 | 46,978.07 | 46,978.07 | 71.77 | <0.001 |
| | | 7 | 5720.77 | 817.25 | 1.24 | 0.286 |
| | | 81 | 53,019.23 | 654.56 | |
| | | 88 | 58,740.00 | |
| DIM 4 | 1 | 28,070.34 | 28,070.34 | 41.07 | <0.001 |
| | | 7 | 3388.08 | 484.01 | 0.70 | 0.665 |
| | | 81 | 55,351.92 | 683.36 | |
| | | 88 | 58,740.00 | |

**注：STA参数是根据ISO/FDIS 25178标准制定的。**

**3 结果**

**焦点：PCA分析**

PCA分析显示，PC1解释了总方差的25.4%，PC2解释了19.6%（图2）。之后PC3和PC4的解释率明显下降，分别不到总方差的10%（图S2）。由于所有研磨面（f9）和剪切面（f6）的参数都被合并在一起进行分析，因此沿PC1方向贡献最大的变量是剪切面的高度、体积、复杂性和复杂性异质性参数。PC2主要反映了研磨面的高度、体积和总体表面复杂性参数的变化。PC1与两个面的所有STA和SSFA参数都呈负相关，除了各向异性（epLsar）、沟槽的平均密度（medf）和高度分布的偏度（Ssk）之外。PC2与剪切面的所有STA和SSFA参数也呈负相关，同样排除了这两个参数。然而，PC2与剪切面的STA和SSFA参数呈正相关，同样排除了这两个参数。

**图2**：展示了不同性别-年龄组和地点的Borneo Pongo pygmaeus个体的PC1和PC2相关系数圆（a）以及分布情况（b）。关于PC1到PC10解释的方差百分比以及STA和SSFA参数对PC1和PC2的贡献的详细信息见图S1。从个体分布来看，雄性和雌性之间没有明显的DMTA模式差异（图S2）。观察年龄和性别-年龄组时，成年个体的变异性高于亚成年和幼年个体（图2b），尤其是雌性个体。不过这一结果很可能是由于样本特征造成的，因为成年雌性个体在样本中数量更多。所有地点的DMTA模式非常相似（图2c）。关于地点和性别因素，我们通过对所有PCA得分进行秩变换后的ANOVA（Conover和Iman 1981）确认了DMTA模式没有差异。如果仅关注SSFA参数，会发现一些有趣的趋势。我们分析了两种面的复杂性（Asfc）、各向异性（epLsar）和复杂性异质性（HAsfc）。在不同年龄组中，雄性和雌性之间的这些参数没有差异。然而，当考虑性别-年龄和地点组合时，发现了一些趋势。在不同地点之间，各向异性和复杂性值相当一致（图3）。唯一的例外是Batangtu个体的研磨面f9的Asfc值，它们比其他所有地点都要高（图3）。

**图3**：展示了Borneo Pongo pygmaeus个体的平均复杂性和各向异性值±1标准差的情况。（a）按性别和年龄分组。（b）研磨面9。（c）剪切面6。（d）按地点分组。可以看出，随着年龄的增长，剪切面的复杂性值有所下降，但在研磨面上的复杂性值保持稳定（图4和S4）。然而，这种趋势在统计上并不显著（对年龄因素进行了一元方差分析：df=3，F=1.92，p=0.138）。成年雄性在剪切面上的复杂性值也低于亚成年雄性（图S4）。然而，与雌性相比，成年雄性的复杂性数值在研磨面（图S4）上略低于亚成年雄性。所有三个SSFA参数（Asfc、epLsar和HAsfc81）的箱形图可以在图S3–S5中找到。图4在图查看器中打开

按年龄组分类的婆罗洲猩猩（Pongo pygmaeus）雌性个体的剪切面（a）和研磨面（b）的复杂性（Asfc）箱形图。每个箱子中的线代表分布的中位数。圆圈代表异常值。十字形代表单个个体。

4 讨论

4.1 婆罗洲猩猩（Pongo pygmaeus）的饮食变化

我们获得的婆罗洲猩猩（P. pygmaeus）的微磨损数据非常一致，总体上显示在Selenka收藏中，性别、年龄和地点之间没有显著差异。我们在Selenka的猩猩收藏中观察到的牙齿微磨损个体间的一些变化可能是由于季节性饮食差异或资源可用性的空间变化造成的。不幸的是，我们没有关于个体死亡日期的精确信息，因此无法探讨季节效应。然而，一些历史记录表明，由于野外可达性受限，Selenka和他的团队在雨季并没有积极狩猎。因此，微磨损信号的季节效应可能被减弱了。两项最近的研究通过其宏观磨损模式调查了婆罗洲猩猩的饮食生态（Fiorenza等人2022年，2024年）。在现存的人类亲属中，婆罗洲猩猩的宏观磨损模式与黑猩猩（Pan）不同，但与大猩猩（Gorilla）有相似之处，尽管大猩猩的饮食与猩猩不同（Fiorenza等人2022年）。婆罗洲猩猩和大猩猩之间的宏观磨损模式相似可能是由于臼齿咬合形态受到软食物（例如软水果）的限制较小。一项关于婆罗洲猩猩臼齿宏观磨损的研究，包括P. abelii和三个P. pygmaeus亚种（Fiorenza等人2024年），发现这两个婆罗洲猩猩物种之间没有统计学上的差异，这反映了它们共同的食果习性，并指出了它们适应性臼齿冠特征的最古老性。同一项研究还发现，P. pygmaeus的雄性和雌性之间没有统计学上的差异，这与我们对P. p. pygmaeus的微磨损研究结果相似。然而，应该注意的是，这些结果有不同的含义，因为宏观磨损反映的是长期的饮食适应，而微磨损则不是。因此，关于雄性和雌性猩猩之间存在饮食差异的假设，既没有通过DMTA也没有通过宏观磨损得到支持，需要在其他种群（特别是P. p. morio和P. p. wurmbii）上进行进一步的测试。P. p. wurmbii和P. p. pygmaeus之间的一些宏观磨损变量存在差异，这在一定程度上证实了之前关于下颌功能解剖学的差异（Taylor 2006年）。因此，婆罗洲猩猩在饮食生态方面似乎存在大规模的空间差异，但这些差异仅在亚种水平的牙齿代理数据中有所记录。我们这项在地理和分类学上更为有限的研究无法识别出这样的饮食差异。尽管如此，这并不意味着在对更广泛的P. pygmaeus样本应用DMTA时不会揭示出地理上不同的饮食模式。已经有两项对P. pygmaeus进行了DMTA分析（Louys等人2021年；Scott等人2012年），这些分析提供了总共27个个体的微磨损模式。不幸的是，在这个样本中，大多数标本的详细来源（只有4个标本的来源已知；Louys等人2021年）或精确的分类学状态信息（例如亚种）是不可用的。此外，这两项研究都集中在研磨面的微磨损模式上（例如面9、x、10n），但没有关于所选牙齿、分析面、性别或每个标本的年龄类的任何信息。因此，将这些研究的结果与我们的结果进行比较的可能性非常有限。如果我们将比较限制在研磨面上，我们首先观察到复杂性值的范围是相似的，大多介于约0.2到约2.0之间，有些个体的值更高（高达4）。然而，就比例而言，只有8%的Selenka样本的复杂性大于2，而在Louys等人（2021年）和Scott等人（2012年）的样本中这一比例为约30%。关于各向异性值，Selenka样本的值范围（约0–0.0075）比对照样本（约0.001–0.0065）更广。在我们的Selenka样本中，各向异性大于0.005的个体比例为27%，而在Louys等人（2021年）的样本中这一比例为33%。因此，这两个样本的微磨损模式似乎存在一些差异。尽管如此，由于许多不受控制的变量可能会影响这些比较（样本大小、地理来源、性别、年龄、分析的牙齿位置和面等），因此无法提出严谨的解释。与季节效应相比，周期性大量结果对猩猩的饮食生态有更大的影响。这种效应在婆罗洲比在苏门答腊更为明显（Delgado和van Schaik 2000年；Knott 1998年；Wich等人2006年）。它更多地影响混合龙脑香森林，例如卡普阿斯河以北的研究区域，而不是泥炭沼泽森林（Delgado和van Schaik 2000年；Harrison 2010年）。在大量结果的年份，观察研究表明这些猿类饮食中水果的比例可达到100%（Kanamori等人2010年）。在水果稀缺的时期，水果仍然占猩猩饮食的至少12%–20%（Kanamori等人2010年；MacKinnon 1974年）。对于我们的数据集来说，评估标本是否在大量结果年份被采集将非常重要，因为这会显著影响它们的牙齿微磨损特征。不幸的是，没有Selenka考察期间的野外记录可以提供此类信息。同时期的其他动物学考察报告也没有提到大量结果（Büttikofer 1896年，1897年；Jentink 1897年）。然而，研究表明大量结果与ENSO周期有关，即结果发生在厄尔尼诺事件结束时，这与低降水量相关（Ashton等人1988年；Williamson和Ickes 2002年；Yasuda等人1999年）。此外，最近发表了几份气象站的降水记录，涵盖了1879年至1900年的数据（图5；Kajita 2019年）。其中三个位于婆罗洲的站点中的一个位于卡普阿斯河三角洲东北部的彭蒂亚纳克。这是离我们研究区域最近的站点。1891年年降水量的急剧下降（Kajita 2019年）确实表明Selenka考察之前可能发生了大量结果事件。在Selenka考察的任何一年中都没有观察到这样的降水下降（1892年–1894年）。图5在图查看器中打开

扩展的多变量ENSO指数（MEI.ext.）和1888–1898十年间在婆罗洲三个地点（彭蒂亚纳克、阿蒙泰、班贾马辛）记录的年降雨量数据。Kajita（2019年）的年降雨量数据。MEI.ext.数据经过标准化处理，表示为标准化偏差（参见Wolter和Timlin 2011年）。箭头标记了厄尔尼诺事件（MEI.ext.值为正；值大于|2|表示强烈事件）。MEI.ext.数据来自https://psl.noaa.gov/enso/mei.ext/table.ext.html。另一个指标来自扩展的多变量ENSO指数（MEI.ext.; Wolter和Timlin 2011年），该指数基于重建的海表面温度（Kaplan等人1998年；Rayner 2003年；Smith和Reynolds 2003年）和海平面压力（Allan和Ansell 2006年）。从1888年到1898年，这个指数记录了三次厄尔尼诺事件，其中两次强烈事件发生在1888/1889年和1896/1897年，另一次较弱事件对应于1891年的降水量下降（图5；Wolter和Timlin 2011年）。这个指数也不支持Selenka考察年份发生了大量结果事件。其他可能影响婆罗洲猩猩牙齿微磨损变化的因素包括年龄和性别差异行为。研磨和剪切是咀嚼过程的两个不同阶段，导致每颗牙齿的不同区域出现磨损面（Krueger等人2008年；Maier和Schneck 1981年）。因此，比较这两种类型的面可以更全面地重建动物的饮食。值得注意的是，Merceron等人（2005年）没有发现雄性和雌性婆罗洲猩猩之间的牙齿微磨损模式，或者在不同总体磨损程度的雌性之间有任何显著差异。Percher等人（2018年）使用广义线性模型，在加蓬捕获并释放的 mandrills野生种群中检测到了性别、社会等级、年龄和季节对牙齿微磨损纹理参数的影响。由于没有类似的记录和已知的婆罗洲种群的生活史特征，我们无法在这里应用glm方法。根据主成分得分的方差分析（表3），在婆罗洲猩猩中未检测到性别和年龄的显著差异。这些结果表明，至少就食物项目的物理特性而言，整个样本的饮食是均匀的。关于年龄因素，我们的样本包括已长出的第二臼齿的标本，表明最小年龄约为5岁（参见Smith等人（1994年）关于P. pygmaeus牙齿长出的年龄）。5岁后，幼年P. pygmaeus的饮食与母亲的饮食非常相似（Schuppli等人2016年），存在重要的饮食相关母婴互动（Mendon?a等人2017年）。与我们对性别和年龄因素的结果类似，我们也没有发现标本来源地点对DMTA变量有统计学上的显著影响。大多数地点位于卡普阿斯河以北的一个相对有限的区域内，沿着Ketungau河两侧，除了一个来自兰达克的个体。婆罗洲猩猩食用多种植物分类群可能是造成这一模式的一个因素（Russon等人2009年）。如果一个物种的饮食集中在少数几种分类群上，因此代表了有限的物理特性，那么这种资源使用模式的变化应该比作为基线的许多具有不同质地和一致性的物品时更为明显。

5 结论

我们使用牙齿微磨损纹理分析来评估属于19世纪末Selenka收藏的89只婆罗洲猩猩的饮食变化，这些猩猩目前保存在德国慕尼黑国家动物学收藏馆。利用历史降水数据和一个ENSO指数，我们证明了Selenka猩猩很可能不是在大量结果事件期间被采集的。因此，这个猩猩种群的饮食变化代表了果实丰度中性的时期。性别、收集个体的年龄或地点对其饮食或其死亡前几周所消耗食物的整体物理特性没有显著影响。尽管一些观察研究的结果预计性别之间存在饮食生态差异，但在我们的样本的牙齿微磨损纹理中并未检测到这些差异。这项研究还为已灭绝的人类亲属的古饮食重建以及猩猩的保护提供了广泛而重要的参考数据集。

作者贡献

Sophie Gabriele Habinger：正式分析、写作——原始草稿、写作——审阅和编辑、调查。

Gildas Merceron：方法论、软件、正式分析、数据管理、监督、概念化、调查、写作——审阅和编辑、写作——原始草稿。

Anneke H. van Heteren：调查、数据管理、写作——审阅和编辑。

Valeria Rojas Cuyutupa：调查。

Hervé Bocherens：写作——原始草稿、写作——审阅和编辑、资金获取、概念化。

Olivier Chavasseau：写作——原始草稿、写作——审阅和编辑、资金获取、调查、正式分析、概念化。

致谢

开放获取出版物的资金由COUPERIN CY26提供。

这项工作得到了法国国家研究署（ANR-18-CE92-0029）和德国研究基金会（BO 3478/7-1）的支持。

数据可用性声明

本研究生成或分析的所有数据都包含在本文及其支持信息文件中。包含所有单个表面扫描的数据集（.sur文件）可通过InDoRES数据存储库（https://www.indores.fr/）获取，网址为https://doi.org/10.48579/PRO/QLGN39。