环境的变化会改变社会性灵长类动物群体规模在竞争中的权衡关系

《Nature Ecology & Evolution》：Environmental fluctuations alter the competitive trade-offs of group size in a social primate

　　摘要：普遍认为，较大的动物群体需要更多的空间，并消耗更多的能量来缓解群体内部竞争带来的觅食成本。然而，群体间的互动和资源分布的变化可能会掩盖群体规模与行为之间的关系，使得对人口变化的反应难以预测。在本研究中，我们利用来自哥斯达黎加12个相邻白面卷尾猴（Cebus imitator）群体的33年观察数据，结合遥感环境数据，表明群体内部和群体间的竞争共同塑造了空间使用方式，其相对重要性会随着季节性和年际气候变化而变化。较大的群体通过扩展到较少被开发的区域来弥补人均觅食效率的下降，而不是增加日常移动距离。值得注意的是，这种扩张行为对较小的邻近群体造成了更大的影响。在旱季，资源局限于河岸地区，增加了群体间的相遇次数并减少了重叠区域，较大的群体占据了质量最高的区域。与厄尔尼诺和拉尼娜现象相关的气候极端事件加剧了较大群体的觅食成本，而中等程度的气候异常则减轻了这些限制，并放大了群体间竞争能力带来的好处。我们的研究结果表明，环境变化改变了群体内部和群体间竞争的权衡，影响了群居动物如何适应不断变化的社会和生态条件。

动物的主要功能特征（例如体型、生活史策略、社会结构）既带来了成本也带来了利益，这取决于特定的生态条件。了解环境变化如何改变这些权衡对于解释物种（以及种群）间的广泛差异以及预测进化轨迹至关重要。群体规模（一种新兴的人口统计特征）代表了群居动物的一个权衡因素，因为它同时影响群体内部和群体间的资源竞争，但往往以相反的方式起作用。群体内部竞争通过降低个体觅食效率来增加成本，从而对群体规模设定了上限（即生态限制模型），这主要反映了群体成员间的竞争（间接竞争）而非直接竞争。因此，较大的群体由于资源需求增加和移动距离延长而面临更高的能量成本，这是由于集体代谢需求的增加和资源消耗加快所致。它们通常还需要更大的活动范围。尽管较大的群体在群体间竞争中具有优势，可以利用数量上的优势将较小的邻居排除在关键资源之外。当像结果树木这样的资源分布在质量不一的可防御区域内时，这种优势尤为明显，使较大群体能够垄断最有价值的区域。此外，较小的群体可能会避开高风险区域，从而使较大群体能够更容易地获取更多种类的食物资源，减少了竞争对手，潜在地降低了群体内部竞争的成本，并提高了生存和繁殖成功率。最终，群体规模反映了群体生活所面临的成本（例如群体内部竞争、疾病传播）与收益（例如群体间竞争优势、捕食风险降低）之间的权衡。然而，群体规模在种群内部往往存在很大差异，并且会随时间波动，这表明这种平衡受到其他生态和社会因素的影响。人口更替重新塑造了种群中群体规模的分布，改变了生态限制以及邻近群体之间的权力平衡。同时，局部异质性和环境条件的变化影响了群体内部竞争的强度和资源防御的成本效益。当资源丰富或分布广泛时，较小的群体可能受益，因为它们较难被防御，从而降低了群体间支配的重要性。相比之下，在资源稀缺时期，较大群体可以利用数量优势在剩余的食物资源上击败较小的群体。然而，如果在相同条件下较大群体在群体内部竞争中付出不成比例的高成本，这种优势可能会被抵消。因此，哪种群体规模更受青睐可能取决于具体的情境，会随着人口和环境的变化而变化。

生态限制模型是一个广泛接受的框架，用于解释群体内部竞争如何限制社会动物的群体规模。然而，正如任何广泛的框架一样，现实世界的生态复杂性引入了重要的细微差别。群体内部和群体间竞争的相互依赖性，以及景观和竞争互动的动态性质，常常掩盖了群体规模与行为之间的因果关系。因此，群体内部竞争的成本如何在群体层面与群体间竞争的收益相互作用——尤其是在资源可用性波动时——仍然是一个未解决的问题。澄清这种相互作用如何随时间演变对于理解社会性的进化、其形成的生态条件以及在快速变化的世界中的发展轨迹至关重要。这类洞察需要来自多个相邻社会群体的长期数据集，这些数据集应包含有意义的人口统计和生态变化信息——这类数据在物流上难以获得。大多数先前的研究都是孤立地考察群体内部和群体间竞争（通常是横断面的），缺乏探索它们相互作用所需的时间深度或社会群体数量。

基于哥斯达黎加Lomas Barbudal猴子项目（10°29′N, 85°21–24′W）中12个白面卷尾猴群体的33年数据，我们研究了群体规模和环境变化如何影响群居动物的资源竞争模式。Lomas Barbudal位于最后的几片热带干旱森林之一，这种生物群落的特征是具有明显的季节性气候，即湿润的雨季（5月至11月）和严酷的旱季（12月至4月）（图1b；参考文献46）。季节性变化显著改变了资源的分布和可用性。该地区对厄尔尼诺-南方涛动（ENSO）引起的年际气候波动非常敏感（参考文献3.2；参考文献47）。在热带美洲，厄尔尼诺事件通常会导致异常炎热和干燥的条件，而拉尼娜事件则带来异常寒冷和湿润的条件。

图1：环境和人口统计背景。

a. 哥斯达黎加Lomas Barbudal猴子项目中12个白面卷尾猴研究群体的年度活动范围（95%自相关核密度轮廓）。颜色对应于群体身份；群体名称由图例中显示的两个字母缩写表示。估计值来源于2012年收集的手持GPS追踪数据，除了ce和di（2012年末分裂后形成的；使用2013年的数据）以及mi（2021年分裂后形成的；使用2021年的数据）。由于位置数据不足，没有显示group dt。
b. 来自ERA5再分析数据集（1990–1993年、1997–1999年、2001–2020年）的Lomas Barbudal生物保护区附近的天气数据。顶部的面板显示温度，中间的面板显示总降水量，底部的面板显示每个研究群体到河流的平均距离。对于温度和降水量，灰色线条和点表示每年的平均水平；彩色线条和点（温度为橙色，降水量为蓝绿色）表示多年平均值的月平均值。对于到河流的距离，灰色点表示平均每日距离；彩色点和线条表示按群体划分的月平均值。虚线垂直线标记了旱季和雨季之间的典型过渡。

这个系统提供了一个难得的机会，可以研究长期的人口统计和环境波动如何塑造竞争和空间使用动态，这得益于数据集的广泛性和该地区显著的环境变化。这个种群中的卷尾猴生活在由5至40个个体组成的多雄多雌的紧密群体中（平均=18.8；参考文献44），这些群体可以持续存在多年甚至几十年，尽管偶尔会永久分裂成两个具有不同活动范围的独立单元（研究期间发生了9次这样的事件；图1c）。卷尾猴主要是果食性的（约50%-55%），其余部分主要是无脊椎动物（基于进食时间49和食物消耗比例50）。这些群体在活动范围内定居数十年，且它们的活动范围有相当大的重叠（图1a）。群体间的竞争激烈且频繁发生（每个群体每周约1次）。在这里，我们将传统的群体层面生态限制模型预测（将群体规模与群体内部竞争指标联系起来）与相邻群体之间的二元比较结合起来，以测试相对群体规模如何影响群体间关系。首先，我们评估了群体规模与（1）果实觅食效率、（2）每日路径长度、（3）返回先前使用区域的频率、（4）活动范围面积和（5）活动范围质量之间的年度和季节性关系。接下来，我们应用分层社会关系模型（SRMs）来评估群体内部相对规模如何预测活动范围重叠和相遇频率，以及这些关系如何随着植被生产力的季节性变化而变化（见表1，了解每个响应变量的生物学解释）。最后，我们研究了季节性严重程度如何影响群体内部和群体间竞争，旨在评估与ENSO相关的气候异常如何改变群体规模的竞争权衡。这些分析共同提供了关于群居动物如何根据群体规模和环境变化调整群体内部和群体间竞争的纵向测试（见补充说明4，了解先验预测和因果途径）。我们的发现突显了群居生活的动态权衡，并展示了生态和社会压力如何共同塑造空间使用策略——这些因素最终决定了对资源的获取和适应性。

结果：较大的群体面临更高的觅食成本，但并未增加日常移动距离。为了评估群体规模如何影响资源竞争，我们将长期移动和观察数据与连续时间移动建模（ctmm）和贝叶斯广义线性多层次模型（GLMMs）结合起来，以估计五个响应变量：（1）人均每日果实摄入率、（2）每日路径长度、（3）活动范围内的平均重访率、（4）活动范围面积和（5）通过归一化差异植被指数（NDVI）评估的活动范围质量——这是一种基于卫星数据的植被绿色度量。所有GLMM都在年度和季节性尺度上进行了运行。

我们发现，群体规模与人均果实摄入率之间存在负相关，但在两个季节中与每日路径长度几乎没有关联（图2a）。在年度尺度上和雨季，较大群体的重访率显著较低（βannual = ?0.11 [?0.23, 0.00]； posterior (PP) > 0 = 0.07；βwet = ?0.22 [?0.34, ?0.09]；PP > 0 = 0.008），但在旱季则没有这种关系（βdry = ?0.06 [?0.2, 0.08]；PP > 0 = 0.262）。较大群体在两个尺度上始终占据更大的活动范围，且在雨季这种效应更为明显（βwet = 0.36 [0.24, 0.49]；PP > 0 = 1；βdry = 0.27 [0.13, 0.41]；PP > 0 = 0.998）。

较大的群体在两个尺度上都占据更大的活动范围，尤其在雨季这种效应更为显著（βwet = 0.36 [0.24, 0.49]；PP > 0 = 1；βdry = 0.27 [0.13, 0.41]；PP > 0 = 0.998）。

较大的群体面临更高的觅食成本，但由于资源需求增加和移动距离延长而面临更高的能量成本，这是由于集体代谢需求的增加和资源消耗加快所致。它们通常还需要更大的活动范围。虽然较大的群体在群体间竞争中具有优势，可以利用数量上的优势将较小的邻居排除在关键资源之外。当资源（如结果树木）分布在质量不同的可防御区域内时，这种优势尤为明显，使较大群体能够垄断最有价值的区域。较大的群体也会间接受益，因为较小的群体可能会避开高风险区域，从而让较大群体能够访问更多种类的食物资源，减少竞争对手。随着更多（和更好）的觅食机会的出现，较大群体可以访问资源更丰富、较少被消耗的区域，可能缓解群体内部竞争的成本，并提高生存和繁殖成功率。

最终，群体规模反映了群体生活的成本（例如群体内部竞争、疾病传播）与收益（例如群体间竞争优势、捕食风险降低）之间的权衡。尽管如此，群体规模在种群内部往往存在很大差异，并且会随时间波动，这表明这种平衡受到其他生态和社会因素的调节。人口更替改变了种群中群体规模的分布，改变了生态限制和邻近群体之间的权力平衡。同时，局部异质性和环境条件的变化影响了群体内部竞争的强度和资源防御的成本效益。当资源丰富或分布广泛时，较小的群体可能受益，因为它们较难被防御，从而降低了群体间支配的重要性。相比之下，在资源稀缺时期，较大群体可以利用数量优势在剩余的食物资源上击败较小的群体。然而，如果在相同条件下较大群体在群体内部竞争中付出不成比例的高成本，这种优势可能会被抵消。因此，哪种群体规模更受青睐可能取决于具体情境，并会随着人口和环境的变化而变化。

生态限制模型是一个广泛接受的框架，用于理解群体内部竞争如何限制社会动物的群体规模。然而，正如任何广泛的框架一样，现实世界的生态复杂性引入了重要的细微差别。群体内部和群体间竞争的相互依赖性，以及景观和竞争互动的动态性质，往往掩盖了群体规模与行为之间的因果关系。因此，群体内部竞争的成本如何在群体层面与群体间竞争的收益相互作用——特别是在资源可用性波动时——仍然是一个未解决的问题。澄清这种相互作用如何随时间演变对于理解社会性的进化、其形成的生态条件以及在快速变化的世界中的发展轨迹至关重要。这样的见解需要来自多个相邻社会群体的长期数据集，这些数据集应包含有意义的人口统计和生态变化信息——这类数据在物流上难以获得。因此，大多数先前的研究都是孤立地考察群体内部和群体间竞争（通常是横断面的），缺乏探索它们相互作用所需的时间深度或社会群体数量。

本研究利用了哥斯达黎加Lomas Barbudal猴子项目（10°29–32′N, 85°21–24′W）中12个白面卷尾猴群体的33年数据，研究了群体规模和环境变化如何影响群居动物的资源竞争模式。Lomas Barbudal位于最后剩下的热带干旱森林片段之一，这种生物群落的特征是具有高度季节性的气候，即明显的雨季（5月至11月）和严酷的旱季（12月至4月）（图1b；参考文献46）。季节性变化显著改变了资源的分布和可用性。大部分森林是落叶林；在旱季，水分、遮荫和食物集中在常绿的河岸区域（补充说明3）。该地区也对与厄尔尼诺-南方涛动（ENSO）相关的年际气候波动非常敏感。在热带美洲，厄尔尼诺事件通常会导致异常炎热和干燥的条件，而拉尼娜事件则会导致异常寒冷和湿润的条件。

较大的群体面临的觅食成本更高，但并未增加日常移动距离。为了评估群体规模如何影响资源竞争，我们将长期移动和观察数据与连续时间移动建模（ctmm）和贝叶斯广义线性多层次模型（GLMMs）结合起来，以估计五个响应变量：（1）人均每日果实摄入率、（2）每日路径长度、（3）活动范围内的平均重访率、（4）活动范围面积和（5）通过归一化差异植被指数（NDVI）评估的活动范围质量——这是一种基于卫星数据的植被绿色度量。所有GLMM都在年度和季节性尺度上进行了运行。

我们发现，群体规模与人均果实摄入率之间存在强烈的负相关，但在两个季节中与每日路径长度几乎没有关联（图2a）。在年度尺度和雨季，较大群体的重访率显著较低（βannual = ?0.11 [?0.23, 0.00]； posterior (PP) > 0 = 0.07；βwet = ?0.22 [?0.34, ?0.09]；PP > 0 = 0.008），但在旱季没有这种关系（βdry = ?0.06 [?0.2, 0.08]；PP > 0 = 0.262）。较大群体在两个尺度上始终占据更大的活动范围，且在雨季这种效应更为明显（βwet = 0.36 [0.24, 0.49]；PP > 0 = 1；βdry = 0.27 [0.13, 0.41]；PP > 0 = 0.998）。在x轴上，负的SPEI值代表异常干燥的时期，正的值代表异常湿润的时期，这是相对于每个季节内的典型条件而言的（1月至4月 = 干燥；5月至12月 = 湿润）。果食摄入模型使用了11个组中的335个个体的数据；每日路径长度模型使用了11个组中的996个组日数据；活动范围面积和NDVI模型使用了12个组中的156个年度活动范围和224个季节性活动范围数据；重新访问率模型使用了11个组中的101个组年数据和143个组季节年数据。

季节性干旱的严重程度改变了群体规模对活动范围质量和果食摄入的影响。我们使用6个月标准化降水-蒸散指数（SPEI-6）来量化季节性水分平衡异常。在我们的研究地点，SPEI-6与多变量ENSO指数（MEI）有很强的相关性（补充图5），这表明当地的水文气候异常主要与ENSO现象有关。因此，我们将SPEI-6作为衡量当地气候异常的主要指标，负值表示类似厄尔尼诺现象（比平均值更干燥），正值表示类似拉尼娜现象（比平均值更湿润）。

对于活动范围质量，较大的群体通常在干燥季节占据NDVI值较高的区域，但在湿润季节则不是这样（图2a；βdry = 0.02 [0, 0.05]；PP > 0 = 0.94；βwet = 0 [?0.02, 0.02]；PP > 0 = 0.545）。这种正相关关系在“异常湿润”的干燥季节（类似拉尼娜现象；SPEI = 1.5）时最为明显，在“异常干燥”的干燥季节（类似厄尔尼诺现象；SPEI = ?1.5）时接近于零（图2b）。相比之下，在湿润季节，群体规模对活动范围NDVI的影响在不同SPEI值下并不一致。

就人均果食摄入量而言，群体规模在两个季节都有总体上的负面影响（图2a）。这种负相关关系在气候极端的条件下最为显著：在“非常干燥”的干燥季节（类似厄尔尼诺现象；SPEI = ?1.5）和“非常湿润”的湿润季节（类似拉尼娜现象；SPEI = 1.5；图2c）。当气候异常抵消了典型的季节性模式时——即湿润季节异常干燥（类似厄尔尼诺现象；SPEI = ?1.5）或干燥季节异常湿润（类似拉尼娜现象；SPEI = 1.5）——群体规模对果食摄入量的影响接近于零。

较大的邻居群体会侵入较小的目标群体。为了评估群体规模不对称性如何影响群体间的空间动态，我们在因果推断框架内使用分层结构回归模型（SRMs53,54）来模拟相邻群体对之间的比例活动范围重叠。这种方法通过同时估计群体层面的倾向（例如，一个群体与其他群体重叠的一般倾向）和特定群体对之间的效应（例如，特定配对之间的独特重叠）来解释不对称（即方向性）重叠（POfn）。我们纳入了群体层面的预测因素（目标群体和邻居群体的规模）和群体对层面的预测因素（目标群体规模与邻居群体规模之间的交互作用），以解释不对称重叠。通过调整f的活动范围面积，POfn可以解释为邻居群体对目标群体活动范围的侵入程度。虽然SRMs通常应用于个体对，但将这一框架扩展到动物群体对对于理解群体内和群体间的竞争如何共同影响行为至关重要，并且为评估群体层面的社会网络提供了新的工具。

使用这种方法，我们发现邻居群体规模的增加通常会导致POfn的增加（图3）。然而，这种关系在目标群体规模较小时最为明显（约8只猴子；βPO = 0.61 [0.25, 0.98]；PP > 0 = 0.995），在目标群体规模中等时较为中等（约21只猴子；βPO = 0.17 [0.06, 0.28]；PP > 0 = 0.992），而在目标群体规模较大时呈弱负相关（约35只猴子；βPO = ?0.26 [?0.65, 0.11]；PP > 0 = 0.128）。这一模式在年度和湿润季节均成立，但在干燥季节则不成立，在干燥季节POfn通常降低，邻居群体规模的影响也最小（图3）。

左图面板显示了不同目标群体规模下，邻居群体规模对比例活动范围重叠（POfn）的后验预测。浅灰色线条代表来自年度模型的100个随机样本后验值；深黑色线条表示年度预测的中位数；红色和蓝色线条分别代表干燥季节和湿润季节的中位数预测。右侧图表显示了年度和季节模型的后验效应大小及其99%置信区间（HPDIs），与左侧面板中的预测相对应。灰色密度条表示年度效应的后验分布。年度模型使用了930个组年数据（59个群体对，12个群体）；季节模型使用了978个组年数据（56个群体对，12个群体）。每个群体对每年或每个季节对提供两次观测数据，以解释结果的不对称性。

为了更好地理解是群体对中的较小群体还是较大群体导致了重叠时间的增加（即t时刻到t + i时刻POfn的变化），我们对那些年度POfn显著增加（从<25%增加到>45%）且相对群体规模发生显著变化（净变化≥5%）的群体对进行了补充分析（详见“方法”中的“群体对层面响应变量”）。在84%的情况下，导致重叠增加的是随时间变得相对较大的群体（图4），这与较大群体在空间上的竞争优势一致。

干燥条件增加了相遇次数并减少了重叠。为了研究季节性如何影响群体间的相遇率，我们使用ctmm框架来估计群体活动范围之间的预期时空重叠（即相遇率）。然后我们拟合了二元贝叶斯多成员模型，以评估相遇率随季节性的变化，这些变化是根据对称（即非方向性）的群体对预测因素来进行的：绝对群体规模差异、重叠区域面积和重叠区域内的植被绿色度（通过平均NDVI测量）。尽管群体对之间的重叠减少，预测的相遇率在干燥季节仍然高于湿润季节（图5a）。这种模式与湿润季节重叠区域大小对相遇率的影响更强一致，表明在单位共享空间内相遇的频率更高（后验对比：βwet?dry = ?0.49 [?0.78, ?0.16]）。在植被生产力较高的重叠区域，特别是在干燥季节，相遇概率最高（βHRQ = 0.42 [0.09, 0.74]）。相比之下，绝对群体规模差异在两个尺度上对相遇率都没有一致的影响（图5c）。

我们的研究结果表明，群体生活的权衡受到环境条件和群体规模之间复杂相互作用的影响，这些因素共同介导了群体内和群体间竞争如何影响种群的社会和空间结构。较大的卷尾猴群体显示出较低的人均果食摄入效率，这表明群体内对资源的竞争更为激烈——与生态约束模型一致。然而，这种加剧的竞争并没有导致较大群体在日常旅行成本上的增加（与普遍预期相反；例如，参考文献11,12）。相反，它们似乎通过利用数量优势来缓解觅食竞争，在湿润季节能够进入较少的访问区域（当食物充足且分散时），以及在干燥季节进入质量更高的区域（当资源集中在河岸带时）。

从湿润季节到干燥季节的转变可能标志着从间接竞争向更直接竞争的转变，因为资源变得有限且更具经济防御性。支持这一点的证据是，我们在干燥季节发现活动范围重叠减少——与增加的主动防御一致——而群体间的相遇率上升，特别是在永久水源附近植被生产力较高的区域。这种模式与理论模型一致，这些模型预测频繁的相遇会导致空间分离，因为重复的昂贵互动会阻止入侵到争议区域，从而促进更固定的活动范围边界并减少对邻居的资源损失。减少的重叠以及较大群体在干燥季节占据更有生产力的范围的倾向表明，更多的相遇可能使它们能够通过排挤较小群体来获得对最高质量区域的独占访问权。尽管缺乏直接证据表明较大群体从湿润-干燥季节的转变中获得了净优势，但我们的结果强调短期互动可能会对空间利用和资源获取产生长期的生态后果。

这些发现与资源分散假说（RDH）的预测相符，该假说最初是为了解释领地性食肉动物中的群体形成而提出的。在这些物种中，原本可能占据不同领土的个体在资源足够丰富且分散时形成群体，以便在单一领土内支持多个个体。即使在合作行为或防御需求较少的物种中（如卷尾猴），这种情况也会促进社会性。尽管卷尾猴在许多方面有所不同——包括更严格的社会结构，但其他社会性的驱动因素（如非亲代照顾、社会学习、广泛的食物种类）——我们的研究结果表明，类似的生态动态仍然可能出现。当环境能够支持更多的个体或群体时，卷尾猴似乎会减少对主动防御的投资。尽管RDH本身无法解释为什么即使在资源分散的情况下，群体间相遇仍然具有敌对性，但它可以帮助解释较小的群体如何在与多个更强对手重叠的情况下持续存在。例如，我们的发现表明，较大的群体倾向于避免与其他大型群体重叠，可能是为了减少与同样强大的对手发生冲突的风险和能量成本。这种模式与动物竞争的博弈论模型相符，这些模型预测，当对手实力相当时，双方会发展出相互评估和避免冲突的策略，以减少代价高昂的冲突升级。这种相互回避行为可能会无意中使较小的群体受益，因为它们能够利用未充分利用的区域（即“缓冲区”，在未被发现的情况下进行活动）。类似的现象也出现在捕食者与猎物的动态关系中：例如，白尾鹿（Odocoileus virginianus）更有可能出现在狼（Canis lupus）的领地重叠区域。同样，在大规模的人类冲突中，战争区的缓冲区附近的活动通常会减少，从而导致自然重新造林和野生动物种群及生物多样性的增加。我们的研究结果表明，当资源充足且分布广泛，能够支持一个区域内多个群体生存时，群体间的空间重叠会增加——尤其是在那些竞争力严重不对称的群体之间。在这种条件下，优势群体可以在最小的冲突中获取新的资源，而较小的群体则可以在强大邻居的领地之间未充分利用的区域中持续生存。

我们的研究还发现，尽管主要依赖聚集资源为生的物种，但随着群体规模的增加，群体内部的竞争加剧并不一定会导致每日的移动距离增加。已知食叶动物能够避免这种权衡，因为它们的食物资源相对广泛且均匀分布（即所谓的“食叶动物悖论”）。杂食性动物可以通过转向更容易获取的资源（如昆虫）来达到同样的效果。除此之外，我们的研究还表明，较大的群体可以通过扩大活动范围、增加所利用结果的树种多样性以及降低再次访问频率来减轻觅食压力。这种策略可能使它们能够接触到较少被开发的、质量更高的资源区域，尤其是在结果树较多的区域边缘。考虑到每日能量消耗的生理限制，较长的时间跨度内轮换觅食区域可能比增加每日移动距离更为高效。

此外，我们的研究发现，极端气候条件（异常干燥或潮湿的季节）会加剧大型群体内部的竞争，从而降低人均觅食效率。这种模式表明，极端气候加剧了对大型群体的生态限制。热带森林对厄尔尼诺-南方涛动（ENSO）引起的异常现象尤其敏感，这些现象对哺乳动物（包括卷尾猴）的适应性有显著影响。厄尔尼诺事件会延长或加剧干燥季节，增加热应力，降低生存率和繁殖成功率；而拉尼娜事件则会增加雨季降雨量，扰乱生物节律和节肢动物的生活周期，偶尔引发饥荒和大规模死亡。这些极端气候条件可能给大型群体带来额外压力，尤其是当它们抑制了整体食物生产时，即使是最优质的资源区域也无法支撑大量个体。

相比之下，中等程度的气候异常（即抵消典型季节周期的ENSO相关条件）似乎可以缓解这些限制，甚至可能增强大型群体之间的优势。在湿润程度高于平均水平的干燥季节和干燥程度低于平均水平的湿润季节，群体规模对人均觅食效率几乎没有影响，大型群体往往占据质量更好的活动范围。一种可能性是，这些条件增加了栖息地质量的空间异质性（类似于“中等干扰假说”），使得大型群体能够更有效地垄断资源，这与更广泛的证据一致，即气候变异性和资源异质性会选择出更强的合作和资源防御策略。因此，在高度异质的环境中，群体间的竞争在社会组织演化中可能发挥了比人们通常认为的更大的作用。未来的研究如果能够量化关键资源的分布（而不仅仅是植被的绿色程度），并将群体规模与适应性联系起来，将有助于澄清有利于群体内部竞争还是群体间竞争的生态条件。将这些权衡纳入多层次选择框架中，可能会提供对社会演化更深入的见解。

我们的研究还表明，群体间优势的好处以及群体内部竞争的成本会在不同环境中可预测地变化。这种权衡的变化可能有助于解释为什么群体规模在种群内部和随时间推移会有很大的差异。小型群体可以通过减少群体内部的觅食压力、在空间上避开邻居以及在其核心区域内保持竞争优势来持续存在。相比之下，大型群体可以通过确立空间优势并垄断最有价值的资源来维持生存，这可以作为应对资源不可预测性的缓冲。然而，在特定社会或生态条件下（例如长期的气候极端情况下），这种缓冲能力可能受到限制，这可能解释了大型群体罕见地永久分裂的原因。与可以根据当地情况灵活调整群体规模的“自由组合群体”不同，“强制组合群体”（如卷尾猴）受到长期群体生活的益处的束缚（例如合作繁殖、免受捕食者或同类捕杀的保护），这些好处通常超过成本（例如群体内部竞争、疾病传播）。对于这些物种，当群体规模接近可行上限时，永久分裂通常是最后的手段，这有可能从根本上改变社会结构中的权力平衡。

理解群体规模如何影响资源竞争本质上很复杂。许多研究孤立地分析了群体内部和群体间的动态，忽视了它们之间的相互作用以及它们如何随着生态背景的变化而变化。我们的研究通过结合多群体纵向数据和SRM（空间相关模型）的空间扩展来填补这一空白。该框架量化了焦点群体和邻近群体特征如何影响活动范围，揭示了竞争压力是特定于某些群体对还是反映了更广泛的种群级模式。然而，一个剩余的障碍是如何处理未被监测的群体——这是长期野外研究的常见限制。采用更整体的“邻域”视角（类似于局部和全球扩散之间的区别）可以通过整合多个邻居的综合效应并推断未观察群体的影响来提供更深入的见解。我们的框架为这种扩展以及更细致地考虑潜在的社会动态（例如年龄-性别结构、支配等级、集体行动问题）提供了基础。

我们的研究表明，气候和人口变化影响了群体内部和群体间竞争之间的权衡。虽然群体内部竞争对群体规模设定了上限，而群体间竞争和捕食作用可能设定了下限，但这些限制的强度取决于具体情境。它们的相对影响会随着气候和资源的可用性而变化，使得不同规模的群体能够共存，每个群体都能从不同的生态和社会条件下受益。然而，日益激烈和不稳定的ENSO周期以及持续的栖息地碎片化正在迅速改变热带景观，使得资源可用性变得越来越不可预测。在这些气候波动下，某些生态背景下群体内部的竞争可能会加剧（例如厄尔尼诺干燥季节），而在其他情况下则会增强群体间的优势（例如拉尼娜干燥季节）。这些发现提出了一个问题：持续的气候变化是否会使这些权衡失衡，最终在未来偏向于较小或较大的群体。

### 方法
#### 伦理声明
本研究完全是观察性的，观察者携带GPS设备而不是将设备固定在动物身上。研究方案获得了加州大学洛杉矶分校动物护理委员会的批准（协议编号2016-022），并且所有来自哥斯达黎加野生动物研究监管机构SINAC和MINAE的许可都已获得并每6个月更新一次。最新的授权包括科学护照编号012-2024-ACAT和许可证编号M-P-SINAC-PNI-ACAT-0010-2024。所有程序均符合动物行为学会关于研究中使用动物的指南。

#### 数据收集
Lomas Barbudal猴子项目的数据集包含了13个习惯化白脸卷尾猴群体的纵向记录，时间跨度从1990年到2025年。这些记录包括人口统计、觅食、社会互动和群体移动的数据。这13个研究群体有不同的观察期，反映了每个群体何时被引入研究或通过现有群体的永久分裂形成的差异（见图1c）。当发生永久分裂时，保留原始活动范围的群体（总是较大的那一方）会保留父群体的原始标识符，而分离出去并形成新活动范围的群体会获得一个新的标识符。在这里，我们使用了12个研究群体的数据，因为其中一个群体（dt）由于位置数据不足而被排除在外。1991年至2009年的位置数据（1990年没有数据）是从用于每天定位群体的野外笔记中数字化的地理参考睡眠地点记录。从2009年9月到2025年，研究人员在背包中携带了手持全球定位系统（GPS）设备（Garmin GPSmap 62s、64s、64s、66sr），用于记录睡眠地点和每日移动轨迹。GPS跟踪数据清理和处理至2020年，而GPS导出的睡眠地点数据则处理至2023年。因此，睡眠地点数据涵盖了从1991年开始到2023年底的时间段，而GPS跟踪数据涵盖了从2009年9月到2020年4月的时间段（见图1）。先前的研究已经验证了这两种数据类型用于估计活动范围的可靠性。

研究人员在不进行焦点观察时位于群体中心附近。GPS设备以5分钟（2009–2012年）或30秒（2013–2020年）的间隔记录位置。我们使用至少6小时的日常群体普查数据计算了1991年至2023年的年度和季节性群体规模，以最大化检测到所有个体的可能性。我们总结了2006年7月1日至2021年6月30日期间进行的焦点观察中的果实觅食行为记录，包括观察到的果实摄入次数、每个个体可见的时间以及焦点个体的年龄和性别。关于数据收集和处理的更多细节见参考文献101和102。

#### 环境数据
Lomas Barbudal生物保护区及其周边的热带干旱森林每年和每个季节的植被物候都有很强的变化，这影响了卷尾猴的关键资源（如食物、水和阴凉处）的可用性。为了量化研究期间植被物候的年际和季节性变化，我们使用从Google Earth Engine提取的卫星图像提取了1991年至2023年的年度和季节性NDVI（归一化差异植被指数）值。尽管NDVI可能不是热带森林中食物可用性的完美代理指标，但它已被证明能够很好地反映该地区的长期栖息地变化，尤其是在干燥季节，那时水、果实和阴凉处等资源集中在更绿色的河岸带。NDVI量化了给定图像中每个像素的“绿色程度”，作为植被健康和丰富度的代理指标。我们定义了Lomas Barbudal生物保护区及其周边森林的边界框作为所有图像处理的空间范围。我们使用Landsat 5、Landsat 7和Landsat 8卫星的地表反射率数据来获取NDVI计算所需的红色（RED）和近红外（NIR）波段。为了去除受云层污染的像素，我们应用了质量评估（QA.pixel）波段进行了处理。NDVI的计算公式为：$$\mathrm{NDVI}=\frac{\mathrm{NIR}-\mathrm{RED}}{\mathrm{NIR}+\mathrm{RED}}$$

对于每年和每个季节，我们创建了像素级的最大合成图像，以减少残余云层污染的噪声并获得最高质量的像素值。季节性窗口定义为2月至4月（干旱季节高峰期）和9月至11月（湿润季节高峰期）。这些季节性和年度NDVI图像被裁剪到研究区域内，并以30米的分辨率导出（详见补充说明3）。除了NDVI外，我们还从Hansen全球森林变化数据集中提取了树木覆盖率的栅格数据，后来用于细化活动范围的估计（见“群体级响应变量”部分）。所有遥感数据的处理都是使用Google Earth Engine的Python API完成的，栅格数据以.tif文件格式导出，以便在R中进一步分析。

#### 数据分析
我们发现气候和人口变化影响了群体内部和群体间竞争之间的权衡。虽然群体内部竞争对群体规模设定了上限，而群体间竞争和捕食作用可能设定了下限，但这些限制的强度取决于具体情境。它们的相对影响会随着气候和资源可用性的变化而变化，使得不同规模的群体能够共存，每个群体都能从不同的生态和社会条件下受益。然而，日益激烈和不稳定的ENSO周期以及持续的栖息地破碎化正在迅速改变热带景观，使得资源可用性变得更加不可预测。在这些气候波动下，某些生态背景下群体内部的竞争可能会加剧（例如厄尔尼诺干燥季节），而在其他情况下则会增强群体间的优势（例如拉尼娜干燥季节）。这些发现引发了这样一个问题：持续的气候变化是否会使这些权衡失衡，最终在未来使小型或大型群体占上风。我们使用了一个6个月的累积期，这一时期能够捕捉更广泛的气候条件，并且与ENSO（厄尔尼诺-南方涛动）的变异性最为吻合（见补充图5；有关与1个月SPEI的比较，请参阅补充说明3.2）。

**群体层面的响应变量**
针对我们感兴趣的几个问题，我们关注的观察变量和响应变量是各个群体的属性（表1）。

**量化水果摄入量和每日路径长度**
人均水果摄入量是根据2006年7月1日至2021年6月30日期间收集的焦点个体跟踪数据估算得出的。该数据集包含了335个个体在4,952小时内的可用观察时间。对于每个焦点个体每天，我们记录了他们摄入水果的次数，而不是整个水果的数量，因为许多水果需要多次咬合才能被吃掉。摄入数据仅限于个体嘴巴和手都可见的时段，以确保能够准确检测到细微的觅食行为。

为了量化每日能量消耗，我们使用GPS跟踪数据，在2009年9月至2020年4月期间为11个群体生成了996条每日路径长度，采用了之前描述的连续时间速度和距离方法109，并使用了ctmmR包110。这种方法通过将每日连续时间运动模型估算的平均速度乘以每日总采样时间来计算每日路径长度。通过将连续时间运动过程与离散时间采样过程分开，这种连续时间速度和距离的方法对采样率、路径复杂性和地点误差的敏感性低于基于总步长的传统方法。我们仅包括了每天至少有11小时连续数据的GPS轨迹，因为卷尾猴在夜间很少活动。

**量化活动范围面积、绿色程度和重访率**
我们利用1991年至2023年的睡眠地点数据来估算活动范围面积（在参考文献43中进行了验证），这使得我们能够使用完整的33年数据集，包括使用GPS之前的年份，从而捕捉到随时间变化的人口统计特征和研究群体的最广泛变化。我们的验证研究表明，98%的睡眠范围利用分布（UDs）与GPS跟踪数据得出的传统95% UDs准确对齐，因为卷尾猴通常不会在其活动范围的远端区域睡觉43。基于此，我们使用98%的UDs来估算活动范围面积，即以95%的概率找到该群体的最小活动范围。

我们使用ctmmR包110实现的自相关的核密度估计（AKDE）方法，为12个群体计算了156个年度和224个季节性的活动范围。AKDE通过将一系列连续时间运动模型拟合到位置数据上来估算UD，根据数据的自相关结构选择最佳拟合模型，从而得到考虑位置误差和不规则采样的活动范围估算111,112。季节性范围被划分为1月至4月（干旱期）和5月至12月（湿润期），这是基于动物每天向河流移动的行为变化，而不是基于气候季节性（通常12月属于干旱期，见图1）。只有通过变差图回归图的视觉检查被确定为适合活动范围估算的数据段才被纳入后续分析113。我们还根据之前的一项研究114，使用树木覆盖度的综合资源选择函数来拟合这些活动范围。这种方法通过对没有树木的区域（如牧场）进行加权处理，施加了“软性障碍”，因为卷尾猴的活动范围可能会扩展到这些区域，但它们很少使用这些地方。我们使用terra包115提取了每个群体在相应年份或季节的平均活动范围边界内的平均NDVI值来衡量活动范围的绿色程度。

我们使用ctmm包中的revisitation()函数来量化重访率，该函数提供了基于模型的连续时间估算，用于估计卷尾猴群体返回先前使用区域的频率。在拟合了连续速度运动模型并估算了每个群体的AKDE UD之后，revisitation()在同一空间网格上构建了一个重访率表面。在每个网格单元中，局部重访率由模型估算的瞬时速度与该位置的UD值相乘得出。这表示动物路径重新进入该点周围小圆形邻域的预期频率，并根据网格的径向分辨率进行了缩放。将对这个重访率表面在UD上取平均，得到每个群体的平均重访率，描述了群体在其活动范围内返回位置的典型频率（即群体返回先前使用区域的频率与进入较少使用区域的频率）。默认情况下，重访率是按每米单位定义的，但可以乘以任何更大的距离（例如25-50米）来获得该空间尺度的预期重访率。由于ctmm是从连续时间模型中推断重访率的，而不是从离散的访问和离开阈值中推断的，因此该估算对重访半径的选择不敏感，并且对位置数据的采样时间表具有鲁棒性（前提是数据能够解析运动的速度时间尺度）。我们使用了2009年9月至2020年的GPS跟踪数据集来估算重访率，这些数据是针对每个群体年份和群体季节分别计算的，与用于UD估算的观测尺度相匹配。尽管这些跟踪数据在时间跨度上比我们的睡眠地点记录（1990-2023年）更窄，但它们提供了估算速度、生成准确的UDs以及捕捉与重访相关的日间空间使用模式所需的空间和时间分辨率。在补充说明8中提供了与recurse包116基于轨迹的重访估算的实证比较。

**群体对层面的响应变量**
对于其他感兴趣的问题，我们关注的观察变量和响应变量是群体对（两个群体的独特组合）的属性（表1）。这种群体层面和群体对层面结果之间的区别对于准确的统计估计非常重要。

**量化比例重叠和范围变化**
我们在整个研究期间测量了已知习惯化群体之间的群体对之间的活动范围重叠情况。我们计算了一个群体的活动范围与特定邻居重叠的比例（POfn）。这种方法使我们能够评估邻居在多大程度上侵入焦点群体的活动范围，以及该群体可用资源可能损失给邻居的程度。POfn的计算公式如下：
$${\mathrm{PO}}_{fn}=\frac{{\mathrm{IA}}_{fn}}{{\mathrm{HRA}}_{f}}$$ (2)
其中IAfn表示焦点群体和邻居群体活动范围的交集面积，HRAf是焦点群体的活动范围面积。POfn衡量的是一个不对称的群体对结果。举例来说，假设群体A和群体B的活动范围有部分重叠，即IAab。虽然IAab = IAba，但POab ≠ POba，因为HRAa ≠ HRAb。使用这个不对称变量，我们从焦点群体的角度关注比例重叠情况。对于每次观察，邻近群体也有一个POOfn的测量值，但两个群体的位置是互换的。

尽管POOfn能够捕捉到不对称的空间使用情况，并可以指示在给定时间哪种群体正在受到侵入，但它无法追踪范围变化的方向性。为了评估是较大群体还是较小群体导致了重叠的增加，我们对那些空间重叠显著增加（从<25%增加到>45%）且相对群体规模明显变化（绝对差异≥5个个体）的群体对进行了补充分析。选择这些阈值是为了区分在空间使用和相对群体规模上都发生有意义变化的案例，避免在判断哪个群体是“较大群体”时出现歧义（例如，一个群体可能在总体上保持较大，但从时间t到时间t + i期间缩小的幅度更大），并减少来自小幅度波动的噪声。对于这些群体对中的每一个（11个独特的群体对之间的63次跨年度比较），我们测量了每个群体在时间t的活动范围中心点到时间t + i的重叠区域中心的距离，并计算了距离的变化（ΔD）：
$$\Delta D={D}_{t+i}-{D}_{t}$$ (3)
正的ΔD表明该群体向另一个群体移动，而负值表明另一个群体向它们移动。ΔD的幅度较大的群体被认为是导致重叠增加的群体。

**量化相遇率**
我们使用ctmm::encounter()函数来计算相遇率，参考文献56，以量化每个群体对预期的时空重叠情况。与重访率类似，我们使用了来自GPS跟踪数据（2009-2020年）的UDs来更好地捕捉细微的日间空间使用情况。重要的是，ctmm::encounter()不计算群体同时进入定义的相遇半径的实际情况。相反，它估计了在给定时刻，两个群体的模型化空间使用情况使它们处于同一小空间半径内的频率，假设它们的长期运动模式和移动参数是固定的（例如，范围穿越时间和自相关结构）。使用这个框架，我们将相遇率ERij定义为在任何给定时刻，群体i和j在同一1平方米区域内的相对概率（这个规模可以根据需要调整到任何相遇半径）。这些值是相对的，可以通过比较不同群体对来解释；例如，如果ERab = 0.4且ERac = 0.2，则群体a和b相遇的概率是群体a和c的两倍。与POOfn不同，ERij是对称的，无论哪个群体被标记为i或j，结果都是相同的，因为在这个指标中群体身份没有方向性。我们还验证了这些基于模型的相遇率与观察到的群体间相遇情况非常接近（见补充说明8）。

**统计分析**
**群体层面的模型**
我们使用了一组广义线性混合模型（GLMMs）来检验群体规模与几个群体内部结果之间的关系：人均水果摄入率、每日路径长度、重访率、活动范围面积和平均活动范围NDVI。所有模型都是在贝叶斯框架下使用brms包117拟合的。除了活动范围NDVI模型使用贝塔分布，以及水果摄入模型使用负二项分布外，所有模型都指定了伽玛似然。群体规模进行了标准化，并在适当的情况下根据我们的有向无环图（补充说明4）中概述的因果假设包括了额外的协变量。所有模型都包括了按群体变化的效果，以及在适当的情况下包括按个体（对于水果摄入）或按年份（对于活动范围NDVI）变化的额外效果。水果摄入模型还包括了一个偏移项，以解释观测时间（可见的秒数）。活动范围面积和每日路径长度的模型包括了误差项，以解释测量不确定性。由于关键资源每年都会再生118，同时在湿润和干旱季节之间也会波动，因此每个模型都有两个版本：一个包含了季节性（通过群体规模和季节之间的交互作用），另一个没有。虽然只有活动范围面积和NDVI是在季节性或年度尺度上明确测量的，但为了术语一致，我们将所有非季节性的模型称为“年度”模型。为了评估气候异常如何调节这些动态，活动范围NDVI和水果摄入率的季节性模型（分别代表群体间和群体内的竞争）扩展为包括SPEI作为与群体规模和季节的三方交互作用。SPEI在季节内进行了标准化，使我们能够估计偏离典型湿润或干旱季节条件的情况如何改变群体规模的效应，而不会引入SPEI和季节之间的相关性。

**群体对层面的模型**
为了研究相对群体规模如何影响群体间的互动，我们使用了层次结构SRM53的扩展版本。SRMs在建模群体间和群体对间变化的同时也分离了它们的相关性，从而实现了高效的部分汇总和参数估计54。虽然传统上应用于个体或人类家庭之间的社会行为（例如参考文献119,120,121），我们将这个框架扩展到动物社会群体之间的空间互动。我们使用rethinking包122中实现的零增强型（hurdle）SRM来建模比例重叠（POfn）。Hurdle组件将非零重叠的概率（伯努利分布）与存在重叠时的重叠程度（贝塔分布）分开。关键预测变量包括焦点群体和邻居群体的规模（作为群体层面的固定效应）及其交互作用（作为群体对层面的固定效应）。季节性模型包括了季节、焦点群体规模和邻居群体规模之间的三方交互作用。为了考虑群体对之间的非独立性，我们还包括了焦点群体ID、邻居群体ID和群体对ID的变异效应，通过具有共享相关结构的多元分布共同建模。这种结构可以用来推断：如果一个群体与某个邻居的重叠程度更大，那么它与其他邻居的重叠程度是否也会更大——比标准的随机效应模型更灵活地捕捉到群体间的交互模式。请参阅补充说明5以获取我们使用的分组随机效应模型（SRMs）的完整统计符号说明。我们对相遇概率的建模采用了基于高斯分布的二元模型（在对响应数据进行对数转换之后），这些模型是在brms软件中实现的。虽然这些模型基于相同的二元框架，但它们采用的效果变化结构与上述的SRM不同（参见参考文献119、123），省略了焦点群体与邻居之间的相关效应。这是因为相遇率是一个对称的响应变量——群体i和j之间的交互无论顺序如何都是等价的——因此区分焦点群体与邻居既无实际意义也不可识别。为了反映数据的对称性，我们引入了两种随机变异来源：一种是二元层面的效应，用于捕捉各组间相遇率的具体差异；另一种是群体层面的多重归属结构，使得每次观察结果可以同时归因于涉及的两个群体。这种方法既保留了群体在二元关系中的可交换性，又合理地划分了个体群体特征与独特的二元关系之间的方差。所有预测变量也都具有对称性，包括群体规模差异、重叠区域的面积以及该区域的植被绿化程度（通过平均NDVI来衡量）。与活动范围和路径长度模型类似，我们使用测量误差模型来处理相遇率的不确定性。为了评估相遇率的季节性变化，我们引入了季节与各个预测变量之间的交互项，以检验群体规模不对称性和栖息地特征对群体间相遇的影响是否随季节而变化。我们对所有模型参数应用了弱正则化先验。所有模型都表现出良好的收敛性（\(\widehat{R}\approx 1.00\)）、足够的有效样本量，并且基于后验预测检验得到了可靠的拟合结果。我们使用89%的最高后验密度区间（HPDIs）来总结参数估计值，并报告后验值大于零的比例（PP > 0），这表示某个效应为正的后验概率（接近0的值表示强烈支持该效应为负）。根据之前的研究122，我们使用89%的区间并非作为显著性阈值，而是作为一种表示不确定性的惯例，同时避免对结果进行二分化的解释（即‘显著’或‘不显著’）。更多关于模型细节和假设的信息，请参阅补充说明4（其中采用了因果推断框架）。

关于研究设计的更多信息，请参阅与本文相关的《自然组合报告摘要》（Nature Portfolio Reporting Summary）。