西古北界猛禽（鸟类：鹰形目、鸮形目、隼形目）身上的硬蜱侵扰：新数据与文献综述

《Ticks and Tick-borne Diseases》：Hard tick infestation of birds of prey (Aves: Accipitriformes, Strigiformes, Falconiformes) in the Western Palearctic: New data and literature review

　　安德尔·皮托（Andor Pitó）、阿提拉·D·桑多尔（Attila D. Sándor）、马尔顿·霍尔瓦特（Márton Horváth）、西尔维娅·帕斯特里-科瓦奇（Szilvia Pásztory-Kovács）、博扬·米尔切夫（Boyan Milchev）、桑多尔·科莱萨尔（Sándor Koleszár）、埃莱奥德·焦里格（El?d Gy?rig）、卡林·格曼（Calin Gherman）、贝内德克·尤哈斯（Benedek Juhász）、莉莉·斯特雷哈尔斯兹基（Lili Sztrehárszki）、阿提拉·莫罗奇（Attila Mórocz）、格戈·凯维（Gerg? Keve）、保琳娜·莱西茨卡（Paulina Lesiczka）、蒂姆·沃布鲁克（Tim Warbroek）、蒂斯·J.M.范登博斯（Tijs J.M. van den Bosch）、诺拉·塔卡奇（Nóra Takács）、耶诺·孔奇安（Jen? Kontschán）、桑多尔·霍尔诺克（Sándor Hornok）

匈牙利布达佩斯兽医学院寄生虫学与动物学系

摘要：
关于鸣禽的蜱虫感染问题已在全球和地区层面进行了大量研究，但关于猛禽的相关数据仍然十分稀缺且零散。猛禽在流行病学方面具有特殊重要性，因为它们的体型较大、活动范围广泛以及筑巢习性可能导致蜱虫的长距离传播，而且一些内寄生的蜱虫种类（例如来自猎物的蜱虫）甚至可以在它们重复使用的巢穴中存活。本研究旨在弥补这一数据空白。我们在中欧和东南欧的61个地点检查了1800多只猛禽，涵盖了大陆性和地中海性气候区域。从98只属于三个鸟类目的猛禽身上共采集到839只蜱虫，鉴定出12种蜱虫，其中最常见的是Rhipicephalus turanicus、Haemaphysalis concinna和Ixodes ricinus。研究还发现了一些先前未知的蜱虫-宿主关联。分子系统发育分析显示，从棕鸱（Strix aluco）身上采集到的Ixodes arboricola序列与其他同种序列分离，这表明Ixodes strigicola Schulze和Schlottke（1929年命名）可能是一个有效的物种。结果表明，鸱类受到蜱虫侵扰的程度最为严重，尤其是欧亚雕鸮（Bubo bubo）的雏鸟。内寄生蜱虫以及与啮齿动物相关的蜱虫在鸱类和栖息于洞穴或建筑物中的鸟类中更为常见，而日行性猛禽则主要受到广食性和外寄生蜱虫的侵扰。这些模式突显了筑巢生态和猎物组成对猛禽体内蜱虫群落形成的重要影响。研究结果为蜱虫-猛禽之间的关联提供了新见解，补充了猛禽中蜱虫种类的记录，并加深了我们对猛禽在蜱虫维持和传播过程中作用的理解，尤其是在洞穴筑巢物种中这一作用尤为重要。

此外，通过查阅近150个已发表的文献，我们发现迄今为止在西古北界地区已有32种蜱虫在猛禽身上被报道。

1. 引言
已有大量研究探讨了全球范围内鸟类身上的蜱虫感染问题（Guglielmone等人，2023年）、西古北界（Estrada-Pe?a等人，2017年）、欧洲（Keve等人，2022年）以及匈牙利（Hornok等人，2020年；Keve等人，2024年）。这一课题长期以来一直备受科学界的关注，因为鸟类可能作为蜱虫的宿主，而这些蜱虫又是能够长距离传播多种病原体的媒介（Waldenstr?m等人，2007年；Hasle，2013年；Toma等人，2014年）。由于不同鸟类和蜱虫的生态需求、迁徙行为及摄食策略各不相同，新型蜱虫-宿主关联的发现为了解病原体传播动态提供了重要线索（Estrada-Pe?a和de la Fuente，2016年）。然而，关于猛禽传播蜱虫的研究较为有限，大部分研究仅记录了偶然观察到的蜱虫存在（Wink等人，1979年；Sar?等人，2023年）或描述了猛禽巢穴中的蜱虫（Kri?tofík等人，2009年）。尽管这些体型较大的鸟类能够长距离传播蜱虫，但关于这一主题的综合性研究仍然很少。由于许多猛禽会在同一巢穴中重复使用多年甚至数十年，因此预期其巢穴中会出现内寄生蜱虫。许多猛禽在悬崖边缘筑巢，有些则群居繁殖，为适应特定生态条件的蜱虫提供了适宜的栖息地（Chitimia-Dobler等人，2024年；Ganbold等人，2024年）。考虑到猛禽身上的蜱虫宿主范围，这些鸟类很可能携带主要与其猎物相关的蜱虫种类，除非是在受伤个体身上或在茂密低植被中进食时被蜱虫附着（此时常见的为广食性蜱虫）。然而，据我们所知，这种关联性很少在大规模研究中得到验证。此外，某些特定于啮齿动物或鸟类的蜱虫的幼虫和若虫仅凭外形特征很难识别，例如Ixodes frontalis（Heylen等人，2012年修正）和Ixodes arboricola（Hornok等人，2026年修正）。因此，在这些情况下，进行分子鉴定非常必要。然而，针对猛禽蜱虫的分子研究也相对较少。

尽管这些鸟类在短距离到长距离蜱虫传播中未被充分重视，但已有研究指出它们是某些蜱传病原体的宿主。例如，猛禽体内存在Anaplasmataceae科的微生物（Machado等人，2012年），这表明它们可能在蜱传疾病中发挥潜在的流行病学作用。本研究旨在填补现有数据的不足，通过评估西古北界地区猛禽的蜱虫感染情况，重点关注蜱虫群落的特征及其生态决定因素。为此，我们进行了大规模的调查并回顾了先前发表的数据。本文报告的猛禽蜱虫种类中，部分首次结合了分子数据（必要时进行了全基因组测序）以辅助形态学鉴定。

2. 材料与方法
2.1 样品收集
样本采集于中欧和东南欧的61个地点，包括匈牙利的35个地点、罗马尼亚的12个地点和保加利亚的14个地点（图1）。在匈牙利，样本采集时间为2015年至2017年及2022年至2025年；在保加利亚为2020年至2024年；在罗马尼亚为2021年至2025年。从98只属于三个鸟类目的猛禽身上采集到蜱虫（表1），其中除一只外，所有蜱虫均来自雏鸟（n=81），这些雏鸟要么在巢中，要么在其附近。匈牙利唯一的例外是一只用雾网捕获的红脚隼（Falco vespertinus），采集后对其进行了环志并取样后放归。罗马尼亚的12个样本和匈牙利的另外4个样本来自受伤或死亡的鸟类。在最后一年，我们特意针对多种猛禽的巢穴进行了采样。在四个案例中，蜱虫是从掉出巢穴的雏鸟身上采集到的，其中涉及三只东帝雕鸮（Aquila heliaca）和一只欧亚雀鹰（Accipiter nisus）。在其他情况下，额标和蜱虫采集都是在巢内进行的。在此期间，匈牙利共检查了1171只属于10种Accipitriformes、7种Strigiformes和4种Falconiformes的个体（表2）；罗马尼亚共检查了569只属于12种Accipitriformes、7种Strigiformes和5种Falconiformes的成年个体（补充表1），保加利亚检查了一只Strigiformes的雏鸟。文中使用的鸟类名称为大写形式，并在首次提及时注明拉丁名。鸟类行为特征（如洞穴筑巢）基于已发表的大规模研究确定（Cs?rg?等人，2009年；Haraszthy，2019年）。

3. 结果
3.1 蜱虫种类与宿主关系
根据鸟类的气候类型（大陆性或地中海性），在匈牙利、罗马尼亚和保加利亚的61个地点采集了样本。在匈牙利，样本采集时间为2015年至2017年及2022年至2025年；在保加利亚为2020年至2024年；在罗马尼亚为2021年至2025年。从98只猛禽身上共采集到839只蜱虫，涉及13种鸟类。除了一个例外，保加利亚和匈牙利采集的蜱虫均来自雏鸟（n=81），这些雏鸟要么在巢中，要么在其附近。匈牙利的那个例外案例中的蜱虫来自一只被雾网捕获的红脚隼（Falco vespertinus）。所有罗马尼亚的样本和匈牙利的4个额外样本来自受伤或死亡的鸟类。在最后一年，我们特别针对多种猛禽的巢穴进行了采样，寻找雏鸟身上的蜱虫。在四个案例中，蜱虫是从掉出巢穴的雏鸟身上采集到的，涉及三只东帝雕鸮（Aquila heliaca）和一只欧亚雀鹰（Accipiter nisus）。在其他所有案例中，额标和蜱虫采集均在巢内进行。在此期间，匈牙利共检查了10种Accipitriformes、7种Strigiformes和4种Falconiformes的个体；罗马尼亚共检查了12种Accipitriformes、7种Strigiformes和5种Falconiformes的成年个体（补充表1）以及一只Strigiformes的雏鸟。

4. 讨论
总体而言，本研究旨在通过评估西古北界地区猛禽的蜱虫感染情况来弥补现有数据的不足，重点关注蜱虫群落的特征及其生态决定因素。为此，我们进行了大规模的调查并回顾了先前发表的数据。本文报告的猛禽蜱虫种类中，部分首次结合了分子数据（必要时进行了全基因组测序）以辅助形态学鉴定。

5. 结论
本研究通过评估西古北界地区猛禽的蜱虫感染情况，填补了现有数据的空白，重点关注蜱虫群落的特征及其生态决定因素。特别是通过进行大规模调查和回顾先前发表的数据来实现这一点。本文中报告的猛禽蜱虫种类中，部分首次结合了分子数据（必要时进行了全基因组测序）。宿主状态索引：A – 成年个体，P – 幼鸟，* – 受伤个体。
鸟类种类 | 宿主状态 | 收样地点 | 蜱种 | 蜱的发育阶段
----------------------------------|------------|-----------|--------| -------------|--------------------------|----------------------------------|----------------------|----------------------------------|----------------------------------|----------------------------------|----------------------------------|-------------------------|-------------------------|-----------------|-----------------------------|-------------------------|------------------|-------------------------|------------------|-----------------------------|-------------------------|-------------------------|这些蜱虫属于12个物种：尖蜱（Ixodes acuminatus）5只，树蜱（Ixodes arboricola）5只，额蜱（Ixodes frontalis）5只，拉古里蜱（Ixodes laguri）1只，蓖麻蜱（Ixodes ricinus）52只，细吻蜱（Haemaphysalis concinna）81只，猬蜱（Haemaphysalis erinacei）1只，小蜱（Haemaphysalis parva）1只，点蜱（Haemaphysalis punctata）1只，埃及蜱（Hyalomma aegyptium）7只，图兰蜱（R. turanicus）679只，以及边缘蜱（Dermacentor marginatus）1只（表1）。对于边缘蜱（Dermacentor marginatus）、额蜱（Ixodes frontalis）和树蜱（Ixodes arboricola）的亚成虫以及尖蜱（Ixodes acuminatus）的雌性，其物种通过分子和系统发育学方法得到了确认（图3）。2025年，发现了三种猫头鹰的幼鸟受到蜱虫侵扰，而文献中报道的西古北界猫头鹰种类共有10种（Keve等人，2022年）。长期以来，西仓鸮一直被认为是重要的蜱虫宿主（Roulin等人，2003年），2025年对大量仓鸮幼鸟进行了检查。在啮齿动物数量激增期间，更多的幼鸟被养育起来，更多的猎物被带到巢中，从而增加了蜱虫感染的机会（Collins，1976年）。此外，几种猫头鹰在建筑物中筑巢（Bank等人，2019年；Klein等人，2023年），在这些地方微气候允许某些蜱虫全年活动，其中I. arboricola最为常见（McCafferty等人，2001年；Van Oosten等人，2014年）。从仓鸮中收集到了四只雌鸟和一只I. acuminatus的若虫，以及一只D. marginatus的若虫——这种若虫通常寄生于啮齿动物（Dwu?nik-Szarek等人，2021年；Benedek等人，2024年）——几乎可以肯定是通过猎物引入的。在我们的研究中，大多数蜱虫是从保加利亚的欧亚雕鸮幼鸟身上获得的。作为欧洲最大的猫头鹰和顶级捕食者（Penteriani和Delgado，2019年），欧亚雕鸮可以携带各种猎物回巢，包括哺乳动物和鸟类（Sándor和Ionescu，2009年；Obuch和Karaska，2010年；Shin和Yoo，2016年；Petrovics和Solti，2014年）。刺猬和中等大小的啮齿动物是该地区欧亚雕鸮的主要食物来源（Milchev和Georgiev，2019年），同时也是H. erinacei的常见宿主（Hornok等人，2016年），而像欧洲仓鼠这样的啮齿动物则是I. laguri的重要宿主（Rubel，2024年）。蜱虫通过这些作为猎物带入巢中并储存在巢中的哺乳动物传播给幼鸟（Sándor等人，2021年）。值得注意的是，在欧亚雕鸮幼鸟身上发现了成年H. aegyptium（图2），据我们所知，这是首次记录到这种蜱虫的成虫出现在鸟类身上。

棕鸮与其他猫头鹰种类相比，消耗的鸟类数量显著更多（Gryz和Krauze-Gryz，2019年）。它们通常在树洞中筑巢，并会使用同一个巢穴多年（Ericsson等人，2014年）。由于这两个原因，栖息在树洞中的蜱虫I. arboricola能够很容易地在这些环境中生存，在我们的研究中，这种蜱虫是棕鸮身上最常见的。重要的是，对I. arboricola的分子系统发育分析显示，来自棕鸮的三个蜱虫样本与其他样本明显不同，具有很高的（100%）自支持率。这表明Schulze和Schlottke（1929年）描述的Ixodes strigicola可能是一个独立的物种，尽管后来被Lachmajer（1967年）归类为I. arboricola的同义词。这个问题值得进一步研究。此外，真正的I. arboricola也可以出现在棕鸮及其幼鸟身上，类似长耳鸮的幼鸟，在离巢前会离开树洞（Coles和Petty，1997年），从而增加了它们与地面上的多种蜱虫接触的机会。

在隼形目中，检查了四种猫头鹰的幼鸟，只有普通红隼的两个幼鸟身上发现蜱虫。普通红隼主要以小型啮齿动物为食（Tulis等人，2017年），并且经常占据旧乌鸦的巢穴（?umrada和Han?el，2012年）。虽然在中欧尚未有过蜱虫侵扰的报道，但在西古北界的极东南部有两个记录（Berezin等人，1965年；Tsapko，2017年）。在我们的研究中，近100只被检查的幼鸟中没有一只受到侵扰；然而，在9月捕获的一只第一年的雄性普通红隼携带了蜱虫。此外，据我们所知，这是中欧首次观察到红脚隼受到蜱虫侵扰的记录，因为之前没有该地区有这种鸟类携带蜱虫的报道（Berezin等人，1965年；Tsapko，2017年；Keve等人，2022年）。

在西古北界，共记录了101种猛禽，其中67种被认为是常见的，其余的是罕见的迷鸟（www.avibase.bsc-eoc.org）。到目前为止，根据在该地区的采集记录，已有40种猛禽被确认受到蜱虫侵扰。猛禽身上的蜱虫侵扰通常是在其他研究中偶然发现的，因此相关文献尚不完整。迄今为止，已有32种蜱虫被报道来自这些鸟类。

在鹰形目中，西古北界记录了58种猛禽，其中37种被认为是常规繁殖物种。其中22种猛禽有蜱虫侵扰的记录（图5）。内生的I. arboricola在这些宿主身上非常罕见，仅从一只欧亚雕鸮身上采集到一次（Papadopoulos等人，2001年）。相比之下，其他内生蜱虫如D. marginatus和I. acuminatus在该目中多次被记录到，而喜鸟蜱虫I. frontalis相对常见（Obsomer等人，2013年；Keve等人，2022年）。白尾鹰（Haliaeetus albicilla）在该地区是常见的猛禽，但至今尚未有蜱虫侵扰的记录（Keve等人，2022年）。

在鸮形目中，西古北界记录了28种猫头鹰，其中19种是该地区的常规繁殖物种。已有10种猫头鹰受到蜱虫侵扰的记录（图6）。自早期研究以来，有两种猫头鹰的分类地位发生了变化。2015年，欧亚角鸮（Otus scops）的塞浦路斯亚种被提升为独立物种，现在被称为塞浦路斯角鸮（Otus cyprius）（Flint等人，2015年）。

Ixodes arboricola几乎在所有猫头鹰种类上都被多次记录到。相比之下，特定于啮齿动物的蜱虫仅零星出现。例如，Amblyomma lepidum曾在短耳鸮身上发现（Feldman-Muhsam，1956年），D. marginatus在小鸮身上发现（Levy，1973年），H. erinacei在欧亚雕鸮身上发现（Sándor等人，2021年），H. sulcata在短耳鸮身上发现（Tsapko，2017年）。此外，I. acuminatus（Pitó等人，2026年）、I. berlesei（Tsapko，2017年）和I. crenulatus（Gusev等人，1962年）也在小鸮身上被报道。Ixodes canisuga在欧亚雕鸮身上也有记录（Silva等人，2001年；Santos-Silva等人，2011年），尽管这种蜱虫更常与肉食性哺乳动物相关。最后，I. ventalloi在仓鸮（Santos-Silva等人，2011年）、小鸮（Gil Collado，1936年；Morel，1959年）、长耳鸮（Thompson和Arthur，1956年）以及短耳鸮（Santos-Silva等人，2006年，2011年）身上也有记录。此外，还有三例来自未鉴定猫头鹰种类的蜱虫侵扰记录（Schulze，1930a；Keirans，1985年）。

在隼形目中，西古北界有15种猫头鹰，其中11种是常规繁殖物种。已有8种隼类受到蜱虫侵扰的记录，迄今为止共报告了20种蜱虫（图7）。其中一些蜱虫特别值得注意，例如Ixodes caledonicus，这种蜱虫主要寄生于岩石裂缝中的物种（Hornok等人，2024年）。因此，这种蜱虫在普通红隼（Keirans，1985年；Martyn，1988年）、赤肩隼（Falco rusticolus）（Nuttall，1916年；Martyn，1988年；Richter等人，2013年；Christensen等人，2015年）和游隼（Falco peregrinus）（Schulze，1930b；Jaenson等人，1994年）身上被记录到。此外，H. sulcata还在小隼（Gusev等人，1962年）身上被报道，I. arboricola则在普通红隼（Papadopoulos等人，2001；Monerris等人，2011年）和游隼（Schilling等人，1981年）身上被报道。Ixodes crenulatus也在小隼（Gusev等人，1962年）和普通红隼（Vshivkov，1956年）身上被记录到。此外，Eleonora’s Falcon（Falco eleonorae）还携带一种特定的蜱虫，最近被命名为H. eleonorae（Chitimia-Dobler等人，2024年）。

我们假设猛禽受到蜱虫侵扰的主要途径是通过与地面上的蜱虫接触。这种情况可能发生在觅食、进食或受伤时，蜱虫可能会从植被中附着在它们身上。猛禽的幼鸟最有可能通过猎物身上的蜱虫受到侵扰，特别是在食物过剩的情况下，这会减慢尸体消耗速度，使蜱虫有机会寻找新的宿主。相比鸣禽，对猛禽的蜱虫侵扰研究较少。然而，由于猛禽体型较大且具有活跃的长距离迁徙习性，它们可能在新的蜱虫群落建立和相关病原体的传播中起着重要作用。

分子工作得到了匈牙利研究网络（HUN-REN）的支持（项目编号1500107）。项目编号A 2025-2.1.1-EK?P-2025-00022得到了匈牙利文化和创新部的支持，资金来自国家研究、发展和创新基金，依据2025-2.1.1-EK?P资助计划提供。

GenBank中的序列访问号为PX830213-PX830222（cox1基因）、PX830239-PX830248（16S rRNA基因）、PX569478（I. arboricola，完整线粒体基因组）和PZ267929-PZ267933（H. aegyptium 16S rRNA基因）。所有其他相关数据包含在手稿及其附录中，或可向相应作者索取。

作者贡献声明：
Andor Pitó：写作——审稿与编辑、创作初稿、可视化、验证、方法学、数据管理、概念化。
Attila D. Sándor：写作——审稿与编辑、方法学、数据管理。
Márton Horváth：方法学、数据管理。
Szilvia Pásztory-Kovács：方法学、数据管理。
Boyan Milchev：方法学、数据管理。
Sándor Koleszár：方法学、数据管理。
El?d Gy?rig：方法学、数据管理。
Calin Gherman：方法学、数据管理。
Benedek Juhász：方法学、数据管理。
Lili Sztrehárszki：方法学、数据管理。
Attila Mórocz：方法学、数据管理。
Gerg? Keve：方法学、数据管理。
Paulina Lesiczka：方法学、数据管理。
Tim Warbroek：方法学、数据管理。
Tijs J.M. van den Bosch：方法学、数据管理。
Nóra Takács：方法学、数据管理。
Jen? Kontschán：方法学、数据管理。
Sándor Hornok：写作——审稿与编辑、可视化、验证、监督、资源管理、项目管理、研究、概念化。