综述：关于生态学在交配系统中的作用：消除对性行为研究的偏见

《Animal Behaviour》：On the role of ecology in mating systems: freeing the study of sexual behaviour from bias

　　埃莉诺·H·Z·古雷维奇 | 托马斯·格林 | 大卫·M·舒克尔
圣安德鲁斯大学生物学院，英国圣安德鲁斯

世界充满着性的多样性。试图理解自然界中看到的各种性行为和形态的复杂性可能会让人感到不知所措。科学界显然需要一些普遍的概念框架来帮助分类这些模式并解释这种多样性。然而，这些模式有时会被过度概括、简化或误解。在这里，我们探讨了进化生物学家使用的简化原则与我们在自然界中看到的丰富多样的性行为之间的矛盾。我们审视了异形配雌（anisogamy）和达尔文-贝特曼范式（Darwin–Bateman paradigm）如何影响了我们的思考，从而形成了“性级联”理论（the sexual cascade）。尽管这些理论为人类理解性竞争、性别之间的冲突以及由性选择塑造的特征多样性提供了帮助，但在预测具体的性行为和其他繁殖行为方面却作用有限。相反，它们可能会强化人们对雌性和雄性动物行为的刻板印象。例如，竞争性或选择性行为在不同物种之间的普遍性并不明显，正如我们对雄性选择配偶和雌性之间为精子竞争的认识日益增加所证明的那样。我们认为，物种的生态背景对于将从配子开始的生命史投资与交配行为以及性选择过程联系起来至关重要。作为研究人员和教育者，我们需要记住，看似普遍的模式作为预测那些令人惊讶和困惑的多样性的性行为的工具可能效用有限，有用的理论抽象并不能取代对性行为的全面理解。

** primes live in pairs, harems, unisex bands, multimale troops, as solitaries, as flexible communities that group and split, and as small subunits which attach to and disengage from very large associations. Females can be dominant, subordinate, equal, or not interested.**
——莎拉·布拉弗·赫rdy，《从未进化的女性》（The Woman That Never Evolved），1981

** Sex does not thrive on monotony.**
——阿奈斯·宁，《维纳斯的三角洲》（The Delta of Venus），1969

** Reproduction is the most conserved and yet the most diverse trait in life: everything does it, but there are many different ways of doing it.**
无论是在无性生殖还是有性生殖中，生物在遗传机制、相关形态以及与生殖相关的行为方面都存在差异（Bachtrog等人，2014；Jeffries等人，2025）。如果说有什么能够概括进化所带来的生命丰富性，那无疑是生殖。这一点在有性生殖中尤为明显。自从达尔文（1859, 1871）首次描述性多样性并提出性选择理论以来，科学界一直在寻找模式来解释自然选择和性选择为何赋予了我们如此多样的生殖特征。这些尝试包括了丰富的理论基础以及大量的实证观察和实验（Andersson，1994；Bell，1982；Leonard & Córdoba-Aguilar，2010；Schlupp，2021；Shuker，2014；Thornhill & Alcock，1983；Zuk & Simmons，2018）。然而，有性生殖、性选择和性别角色在生物学中仍然是有争议的理论和实证领域。这些争议包括关于性选择定义的持续争论（Janicke，2024a；Shuker & Kvarnemo，2021）。更重要的是，来自科学社会嵌入性的性别偏见假设如何影响了我们的研究内容和解释方式（Ah-King，2022，2023；Ahnesj?等人，2020；Tang-Martínez，2016）。即使研究对象是非人类动物，我们的工作内容也必然会与人类的性行为进行比较，无论是在学术界还是普通读者中，这种比较很难完全摆脱社会背景和人类中心主义的偏见（Cooke，2022；Zuk，2002）。

没有科学研究是完全无偏见的。这意味着科学研究的社会和个人背景使得每个人都会带着自己独特的视角、经验和解释方式参与其中，这些视角和解释方式受到现有理论观点和实证数据的影响。再加上我们在日常生活中面临的各种社会政治因素，这些独特的个人经历塑造了科学的研究方式、对其的解释方式，以及下一代科学家进入这一领域的方式。因此，我们在提出问题、设计实验和解释数据时都可能存在偏见。不过，这并不意味着一切都失去了意义。现代科学方法的巨大成功表明，通过不断审查、重新检验和完善理论，可以产生大量的自我修正。尽管这一过程可能看起来混乱且效率低下，但无疑有些领域比其他领域更容易受到偏见的影响。特别是对动物行为的研究，自然与我们对自身行为的看法、价值判断等密切相关（达尔文和他的出版商深知这一点：Dawson，2007；Richards，2017）。然而，理解和预测性行为的进展仍受到研究社区内部长期存在的矛盾的阻碍（Hoquet，2015），特别是理论构建所需的必要简化与我们所看到的几乎无法想象的多样化生殖行为之间的矛盾。这些矛盾本身产生了大量文献，我们将在下文简要总结其中的一些观点。正如我们将讨论的，异形配雌在决定生物的性行为方面的作用长期以来一直是争议和不同观点的焦点。一方面，异形配雌至关重要：毕竟，它导致了雌性和雄性这两种性功能的存在。此外，性别的起源为表型发展了两条不同的进化路径。另一方面，异形配雌仅部分解释了我们所看到的交配系统、性选择和生殖行为的多样性（图1）。

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**图1. 异形配雌虽然必要，但不足以解释异形配雌物种间的性多样性。所有展示的物种都是异形配雌的，但突显了交配系统、性别特异的第二性征、性行为、配子大小以及受自然选择和性选择影响的性形态的巨大差异。**
(a) 灵长类动物展现出多种交配系统（示例：普通狨猴，Callithrix jacchus）。
(b) 鹿尾 jacana（Hydrophasianus chirurgus）表现出所谓的性别角色逆转，雄性负责抚养幼崽而雌性竞争雄性。
(c) 草蜢 Kawanaphila nartee 的性别角色随季节性食物可用性而变化。
(d) 果蝇 Drosophila bifurca 的精子长度是雄性身体的20倍或更多。
(e) 雌性 Neotrogla 和 Afrotrogla 树皮虱都独立演化出了插入器官——雌性生殖器（gynosome）。
(f) 雌性斑点鬣狗 Crocuta crocuta 的阴道扩大形成了一个类似阴茎的结构，用于展示支配地位。**
照片来源：(a) Francesco Veronesi（CC BY-SA 2.0许可），(b) Vijay Dasari（CC BY-SA 4.0许可），(c) Faye Acaro（CC BY-NC 4.0许可），(d) Romano Dallai，(e) Kazunari Yoshizawa，(f) Bettina Wachter，莱布尼茨动物园和野生动物研究所，柏林。**

在这篇文章中，我们试图解开一些争议，并提出未来的方向。首先，我们将简要回顾那些帮助我们解释动物交配系统和性行为进化的概念发展。我们认为，一些观点已经围绕所谓的“异形配雌视角”（anisogamy perspective）形成了共识。重要的是，尽管令人惊讶的是，这种视角自行为生态学的早期以来可能变得更加固化。其次，我们将概述对这一视角的批评以及各种偏见来源的影响。特别是，我们指出异形配雌视角在除了做出非常泛化的关于雄性和雌性的预测外，几乎没有实际作用，而这些预测在很大程度上只是确认了雄性和雌性性功能的存在。虽然雄性和雌性确实存在差异，但这些差异在不同物种间差异巨大。第三，我们将介绍一种关注生态而非异形配雌的视角。通过这种方式，我们将强调选择来源与选择结果之间的区别。最后，我们认为自然的性多样性最好用一种源自生态学的“性三角”（sexual delta）来表示，而不是由异形配雌引起的“性级联”（sexual cascade）。这种比喻捕捉了异形配雌物种在生态条件下性行为和形态的多样性。只有将生态学置于中心位置，我们才能回归到一个更具预测性的科学，既能涵盖多样性又不试图将其抽象化。

**关于我们对性行为理解起源的方法**
首先，我们将讨论所谓的异形配雌视角，该视角认为异形配雌在解释性行为方面起着关键作用（参见 Janicke 等人的“性别角色综合征”（sex-role syndrome），2016）。为了说明我们不是在讨论一个虚构的概念，表1提供了几段强调异形配雌在解释性行为模式（如性别角色）中核心因果作用的引文：

**表1. 强调异形配雌在解释性行为中特权地位的引文选择**
- 引文1：**“异形配雌导致性别角色”**，Kokko 等人（2013）
- 引文2：**“性别角色通常与相对配子投入直接相关”**，Parker 和 Birkhead （2013）
- 引文3：**“性别角色本身是性选择的结果，而性选择最终可追溯到异形配雌”**，Sch?rer 等人（2012）
- 引文4：**“异形配雌是性选择的根本原因，因此也是性别角色的根本原因”**，Sch?rer 等人（2012）
- 引文5：**“异形配雌驱动了祖先的性别角色”**，Lehtonen 等人（2016）
- 引文6：**“典型的性别角色是配子二态性的简单、普遍且几乎不可避免的结果”**，Lehtonen 等人（2016）
- 引文7：**“雄性的性选择比雌性更强，这必须基于异形配雌”**，Janicke 等人（2016）

请注意，这些论文都没有忽视环境变化在行为塑造中的作用，但都强烈强调了异形配雌的重要性。

**性繁殖的核心是不同的生殖实体**。这些不同实体的配子结合以及结合产生受精卵时的基因重组构成了性繁殖。这些实体的配子可以是相同的（同形配雌），也可以是不同的（异形配雌）。这种差异常常被简化为大小的不同，但事实上，同一性别内的以及不同性别间的异形配雌在大小、形状、结构、运动能力、基因表达等方面都有所不同（Birkhead 等人，2008；Church 等人，2019）。在同形配雌物种中，个体产生的配子可以与任何其他配子结合；而在异形配雌物种中，只有不同类型的配子才能融合。整个性繁殖过程中的唯一真正二元性在于两个配子结合形成一个受精卵。虽然某些同形配雌物种似乎只有两种交配类型，但这并非绝对，有些真菌有数百种交配类型（Billiard 等人，2011）。因此，在同形配雌物种中并不存在真正的二元性。

在异形配雌物种中，不同生殖实体（雄性和雌性）产生的配子是不同的。许多人认为配子大小是决定性别的最佳因素（例如Parker，2014年），这与交配类型的概念无关，尽管这一观点并非被普遍接受（参见Hoekstra，2011年）。虽然我们可以通过配子的产生来识别雌雄功能，但这种将个体归类为“男性”或“女性”的二元划分显然是不完整的，因为雌雄同体物种同时具备雄性和雌性的功能。在顺序雌雄同体物种中，个体会先以一种性别形式存在，然后发展出另一种性别的生殖功能，因此会“改变性别”；甚至有些物种可以再次“改变性别”（Avise & Mank，2009年；Warner，1975年）。然而，我们可能会质疑，一个具有多种细胞类型和组织的个体是否真的“改变”了性别，或者仅仅是性腺内的卵泡细胞或精原细胞系分化不同，从而产生了不同的性功能（Casas & Saborido-Rey，2021年）。毕竟，我们在必要的生殖组织成熟之前就已经给动物（包括我们自己）赋予了性别：动物是在生殖成熟时从中性变为雄性或雌性的吗？“性别变化”的概念无疑是一个有用的简化说法，但它将性别差异本质化和具体化，而这种语言可能再次暴露了我们存在的、尽管微妙的偏见。顺序雌雄同体物种在其生命周期内仍然是同一个有机体，只是在不同阶段表现出不同的性功能（或者完全不表现出性功能）。此外，在一些异配物种中，个体会产生多种类型的配子。例如，在许多雄性鳞翅目昆虫中会产生两种类型的精子（有精子的精子和无精子的精子），其中只有一种具有受精能力（Friedl?nder等人，2005年；Swallow & Wilkinson，2002年）。同样，在许多昆虫中，雌性会产生营养卵，这些卵不会受精，而是为孵化出的幼虫提供食物（Perry & Roitberg，2006年）。这些营养卵通常在大小和营养成分上与受精卵不同。而且，即使是雄性配子也可能非常巨大，例如某些果蝇物种的巨型精子（Pitnick等人，1995年；图1d）。因此，尽管配子在性繁殖中起着核心作用，但进化过程已经削弱了“典型”雄性或雌性配子的概念，更倾向于那些能够增加进化适应性的变异。毫无疑问，未来还会发现更多令人惊讶的现象。当然，除了配子之外，关于如何区分雌雄的假设经常遇到问题，无论我们是考虑基因、染色体、激素、生殖器还是基于第二性征的视觉描述（例如Richardson，2013年；图1）。尽管目前在社会上存在争议，但这种性别内的多样性应该提醒生物学家，配子只是整个故事的一部分。

然而，考虑到《动物行为》读者所熟悉的大多数物种中异配现象的普遍存在，以及异配物种中生殖表型的丰富多样性（Andersson，1994年），异配成为理解这一现象的关键起点也就不足为奇了。异配重要性的观念源自达尔文对性选择的定义：“某些个体在同性和同种的其他个体相比，在生殖方面具有优势”（达尔文，1871年）。他详细讨论了雄性和雌性在形态和行为上的差异，提出“为什么在如此多且不同的类别中，雄性比雌性更积极，它们会寻找雌性并在进行求偶时发挥更主动的作用？”并推断“雌性在形成卵子时需要消耗大量有机物质，而雄性则在与竞争对手的激烈竞争、寻找雌性、发出声音、分泌信息素等方面耗费大量能量”（达尔文，1871年，第273页）。他的讨论被解读为强调雄性配子小而移动性强，而雌性配子大且固定不动，这些差异导致了性选择的强度不同，使雄性在繁殖过程中更加坚持和具攻击性（Mokos等人，2021年）。因此，我们开始看到后来被定义为性别角色的起源与异配有关：雄性做这个，雌性做那个。随后出现了像Geddes和Thomson的有影响力的著作《性的进化》，进一步发展了关于雄性和雌性性别差异的生物学（Geddes & Thomson，1889年，1901年）。当然，性别差异的生物学基础不仅限于实验室。在更广泛的社会背景下，由于工业化加速、中产阶级的兴起、世界大战以及关于女性选举权的争议，女性的社会地位和角色受到了压力（Fara，2018年）。Bateman（1948年）的研究为特定的雌雄性行为模式提供了实证基础。他在黑腹果蝇中展示了雄性的适应性随着交配成功的增加而增加，但雌性的适应性并没有相应增加。这项开创性工作（尽管受到了许多批评：Dewsbury，2005年；Gowaty等人，2012年；Hoquet，2020a，2020b；Snyder & Gowaty，2007年；Tang-Martínez，2010年，2016年；Tang-Martínez & Ryder，2005年）巩固了这样的观点：雌性在繁殖中的投资（因此适应性）受到产卵数量的限制，而雄性在繁殖中的投资受到可用雌性数量的限制。最近，我们提出了“Bateman梯度”的概念，这是一个衡量个体获得的配偶数量与其适应性之间关系的正式指标（Arnold，1994年；Arnold & Duvall，1994年；Jones，2009年）。由于长期以来对交配行为的关注多集中在生殖隔离而非性选择上，Bateman的发现直到20世纪70年代才受到重视（Cronin，1991年；Milam，2011年）。Fisher（1930年）的工作在1958年重新发表，其中讨论了雌性对雄性特征的偏好演化，这有助于重新确立雌性选择作为性选择的一部分（O’Donald，1980年；Parker，2014年）。但Trivers提出的相对亲代投资决定了性竞争的强度，这一观点引发了人们对性选择的新兴趣（Trivers，1972年），同时也使雄性和雌性的性别角色变得更加明確（Trivers在撰写论文时甚至做了一个梦，将雌性和雄性动物分成两组，每个性别分别进入大厅的不同房间；Trivers，2002年）。20世纪70年代初还有另一个重要进展，即提出了一个极具影响力的（并且很可能是正确的）假说，认为异配是从同配祖先演化而来的，其驱动力是配子竞争（Bulmer & Parker，2002年；Lehtonen & Kokko，2011年；Parker等人，1972年）。尽管这一假说直到最近才发表，但配子竞争（即性选择）的作用被扩展到了Parker提出的概念框架的核心，用于解释随后性行为的出现和多样性，“性级联”（Parker，2014年；Parker & Pizzari，2015年；关于性级联的历史发展参见Parker & Pizzari，2015年，第156页）。Parker简洁而有说服力的综合描述了从单细胞同配真核生物到多细胞异配生物的演变过程，以及内部受精，认为异配是交配前性选择、性别角色和性冲突的主要驱动力。2005年，Dewsbury结合了达尔文关于差异性生殖投资的观点和Bateman关于差异性生殖限制的观点，提出了“Darwin–Bateman范式”（Dewsbury，2005年），尽管这种结合在某些本科行为生态学课程中已经是标准做法（例如Krebs & Davies，1993年）。根据这一范式，异配导致雄性的性选择更强，亲代护理偏向雌性，以及性别二态性偏向雄性（尽管显然没有告诉鱼类或两栖动物这些特征的表现多样性：Clutton-Brock，1991年；Royle等人，2012年）。实际上，异配成为性选择和性别角色的驱动力（Janicke等人，2016年；表1）。正如所提到的，性级联也将异配置于性选择的核心位置，认为它必须是所有进行有性繁殖的动物和植物的固有特征（另见Arnold，1994年；Janicke等人，2016年）。性级联由竞争驱动，最初是未分化的配子之间的竞争，后来是精子之间的竞争，这种竞争产生了更复杂的性行为。尽管性级联很好地解释了异配的起源，但它有一个关键局限性：它无法预测由于性选择而演化出的各种形态和行为的多样性。Parker（2014年的原始论文中提到了其中一些问题（亲代护理是一个特别棘手的问题），最近的一些工作也对此提出了质疑（Janicke，2024b）。因此，性级联是否是一个广泛的描述，说明了异配如何为后续现象铺平了道路，还是一个可以用来进行预测的理论模型，这一点尚不清楚。然而，异配视角仍然具有相当大的影响力，包括在培养下一代进化生物学家的教科书中（Fuselier等人，2018年；Spaulding & Fuselier，2023年）。最近的一些理论论文和评论试图巩固异配在解释性别角色方面的核心作用，以回应我们将在下文中讨论的批评（Janicke，2024b；Lehtonen，2022年；Lehtonen等人，2016年；Lehtonen & Parker，2024年）。本质上，这些最新的模型试图寻找某种原始的纯粹性（“从第一原理出发”，Lehtonen，2022年），除了配子大小的差异外，去除所有其他因素，以解释性别差异的起源。问题在于，性别差异是非常多变的。

总的来说，这一历史概要展示了异配如何贯穿了从达尔文开始的各种观念，这些观念被用来定义和解释雌雄在生殖投资上的预期差异，以及这些差异如何转化为适应性；也就是所谓的Bateman梯度。有趣的是，尽管几十年来存在很多异议，这种Darwin–Bateman范式反而变得更加突出。这可能部分归功于对Bateman梯度的重要实证研究（Janicke等人，2016年），以及包括Parker的性级联框架在内的持续理论工作。这些观念当然不会消失（图2）。下载：下载高分辨率图片（232KB）下载：下载全尺寸图片

图2. Darwin–Bateman范式在文献中仍然具有影响力。使用搜索表达式[‘Bateman principle?’ OR ‘Bateman's principle?’ OR ‘Bateman gradient’ OR ‘Darwin-Bateman paradigm’]在All Fields Web of Science中进行了搜索，找到198篇相关论文，其中196篇与进化生物学相关，时间跨度为1985年至2025年。搜索日期为2025年7月19日。

鉴于异配作为性多样性驱动力的重要性，我们有什么依据来批评它呢？我们的主要论点很简单。异配既不是解释自然界中观察到的所有性多样性的必要条件，也不充分。这听起来可能很大胆，但这里的“全部范围”指的是所有进行有性繁殖的物种所采用的性策略，当然也包括同配物种。异配显然无法解释同配物种中的情况。相反，我们必须转向这些物种过去和现在的生态环境来解释它们性策略的演化。然而，对于《动物行为》的读者来说，或许我们可以接受自己的配子偏见，忽略同配现象。因此，如果我们将“性多样性”仅限于异配物种中与雄性和雌性性功能相关的行为和形态的多样性，那么我们还能剩下什么？我们现在看到，异配（根据定义）是必要的，但这仍然不足以解释性的多样性（见图1）。这一认识并不新鲜。四十多年来，关于男性和女性性行为以及性别角色的假设和概括一直受到开创性女性主义进化生物学家的挑战。随着越来越丰富的实证文献和新的视角，有证据表明人类的社会偏见影响了生物学家对性的理论和研究方式，这些偏见变得越来越站不住脚（关键文献包括Ah-King, 2022; Anhesj?等人，2020; Gowaty, 1997; Hrdy, 1981, 1986; Tang-Martínez, 2016; Zuk, 2002）。简而言之，Trivers的梦想并未实现，我们无法将男性和女性简单地分开。全面回顾这一重要工作超出了我们的范围，但本质上，关于男性和女性的性别观念影响了我们对动物生物学的看法，而这些偏见反复使异配观点将男性和女性的性差异本质化。此外，挑战异配观点的实证证据似乎对改变根深蒂固的观点几乎没有起到作用（Tang-Martínez, 2016；另见Pollo & Kasumovic, 2022）。理解过去和现在的偏见需要一种细致的方法。科学是一个累积的过程。我们不能同时研究所有事物，研究新的系统，尤其是那些可能不常见或异常的系统，需要时间和资金。例如，尽管人们可能认为非典型物种因“有趣”而受到大量研究，但证据表明事实并非如此，模型生物仍然主导着研究工作，这使我们在巩固已有的认知方面存在风险（Ah-King, 2022; Zuk等人，2014）。因此，责怪科学家（无论是男性还是其他性别）不知道他们今天所知道的是不公平的（Ah-King, 2023）。

从实证角度来看，情况很有趣。一方面，现在有大量关于不符合传统男女性别角色成分的物种的文献（由Ah-King & Ahnesj?, 2013; Fritzsche等人，2021; Tang-Martínez, 2016回顾）。这种不匹配体现在多个方面。最直接的是所谓的性别角色反转的物种，经典例子包括昆虫、鱼类和鸟类中的反向、无原则的Bateman梯度（Fresneau等人，2021, 2024; Gwynne, 1981, 1984; Gwynne & Simmons, 1990; Jones等人，2001; Kvarnemo & Simmons, 1999; Mobley等人，2018; Simmons & Bailey, 1990；Fritzsche等人，2021回顾；图1）。显然，自然界的亲代抚育模式也极为多样，在鱼类和两栖动物中，认为存在男女标准模式的想法是荒谬的（Clutton-Brock, 1991）。Hrdy（1981）清楚地表明，灵长类动物的交配系统具有高度变异性，自Davies（1991, 1992）的开创性工作以来，我们知道在种群内甚至物种内，交配系统也可以高度变化，并且这种变化会影响性选择的作用（例如，雄性岩雀所经历的精子竞争程度；Davies, 1992）。现在也很清楚，雄性和女性在选择配偶时往往都很挑剔（Bonduriansky, 2001; Edward & Chapman, 2011; Schlupp, 2021），实际上，雌性之间为获得配子而进行的竞争也并不少见（Hare & Simmons, 2019; Rosvall, 2011; Schlupp, 2021）。最后，许多展示替代繁殖策略的物种也打破了关于雄性和女性行为的类型学观念，因为在一个种群中，任何一方都可能找到多种实现性适应的方式，这与本质主义的性别观点相反（Buzatto, Tomkins, & Simmons, 2014; Oliveira等人，2008）。

另一方面，其中一些例子被用来（非常恰当地说）测试异配观点背后的更普遍逻辑。20世纪80年代和90年代的经典研究表明，生态背景可以多样化雄性和女性的繁殖机会和投入程度，颠覆Bateman梯度并改变男女之间的性竞争（见上文）。读者可能会认为，我们早就知道过于简化的性别角色观点存在的问题，那么我们还在担心什么呢？我们同意前一种观点，但在后者方面，对异配的强调并未消失。在许多方面，问题归结为：Bateman的原则是否依赖于性别？在性别角色反转的物种中对Darwin–Bateman范式的测试隐含或明确假设，由于生态原因，雄性和女性的投入模式可以有所不同。这种逻辑使得与异配的联系可以通过生态情况合理地打破，我们强烈同意这一观点。根据这种观点，Darwin–Bateman范式关注的是投入模式可以因性别而变化，不仅因为性功能的限制，也独立于性别，因此不必与配子大小（即雄性或女性的性功能）相关。因此，所有我们熟知的性别角色反转的物种并不违反Darwin–Bateman范式和Bateman的原则，反而强化了这一逻辑，并提供了支持，尽管这种逻辑现在已经偏离了异配本身。这就是为什么Trivers的梦想未能实现：基于互动繁殖伙伴相对投入的逻辑是合理的，但雄性和女性扮演的角色是生态条件下的结果（无论是在种群内的生态时间尺度上，还是在进化谱系上的进化时间尺度上）。

然而，也有人在许多论文中读到，正如Trivers所梦想的那样，Bateman的原则关注具体的雄性和女性差异（例如，参见Janicke等人，2016年的表述），因此性别角色反转的物种实际上违反了Darwin–Bateman范式和Bateman的原则。但我们不能同时接受这两种观点。Parker和Birkhead（2013）指出了这种困难的矛盾，他们既同意Darwin–Bateman范式的广泛逻辑及其在性别角色反转物种中的测试，但仍坚持“大多数动物”中的明确男女二分法，尽管存在“许多例外”，并认为“尽管可以提出许多反例，[Darwin–Bateman范式]对于大多数具有体内受精和零或低雄性亲代抚育的物种仍然有效”（第2, 5页，Parker & Birkhead, 2013）。换句话说，我们不必过于担心鱼类和两栖动物或其他不符合的物种。对我们来说，要么性别角色反转的物种证实了Bateman原则的基本逻辑，从而切断了与异配作为基本解释成分的联系，要么这些物种确实违反了Bateman的原则。到底是哪种情况呢？如果是后者，那么越来越多的不符合Darwin–Bateman范式的物种（“许多例外”）使得忽视这一点变得越来越困难。Kokko等人（2013）的讨论在这里很有意义。这些作者承认，虽然可以构建出打破异配与关键参数之间联系的具体模型，但他们也表示“科学家的任务是解释广泛的模式……”。我们留给读者来决定这样的陈述是否准确地反映了他们对自己任务的看法。无论如何，作者在捍卫足够多物种中存在（典型的）性别角色的现实方面是坚定的，尽管留下了未解释的例外。实际上，对异配观点的一种常见辩护是，我们在大多数物种中确实看到了典型的性别角色，雄性的Bateman梯度比女性更陡峭，雄性的交配成功率波动也比女性更大（Janicke等人，2016）。如上所述，Parker和Birkhead（2013）也持类似的观点。然而，这样做实际上是将某些事物视为规范，将其他事物视为非规范。这样做，无论是否有意识，我们都可能赋予不常见的事物与常见事物不同的认识论地位或价值。这种简约观点的逻辑结果是，关于“典型”雌性和雄性的生物学“真理”意味着，如果我们被告知某个个体是雄性或雌性，那么我们可以相当有信心地预测该个体的许多特征和行为（Kokko等人，2013）。

对此我们需要说：这取决于具体情况！是的，男性和女性在许多表型特征上存在差异。但随着证据的积累，我们可以对“一般化的”雄性或女性说的东西越来越少，而且越来越依赖于分类单元（为了支持Trivers的观点，他确实主要考虑了哺乳动物；Trivers, 2002）。实际上，我们可能只是在谈论生殖器官，以及（最多忽略所有这些“例外”时）总体上雌性比雄性的性选择强度如何。这是一个相当有限的预测范围。例如，我们无法非常自信地预测哪个性别更大，它们是否会挑剔，谁会在性行为中处于主导地位，谁会负责亲代抚育，哪个性别会更有色彩或更具攻击性：要做出这些预测，我们需要更多的（分类学和生态学）信息（参见Janicke, 2024b）。前几代生物学家不得不应对关于人类和非人类动物的根深蒂固的性别偏见，而且他们可参考的研究也较少。换句话说，基于性行为的先验假设变得越来越站不住脚。我们认为，异配观点的限制更加明显。它不仅在我们讨论雄性和女性是否挑剔时提供的信息很少，而且几乎不告诉我们哪些特征可能是选择的目标，或者选择是如何实现的。同样，我们也没有直接线索来判断一个性别是否直接为获得另一个性别而争斗（例如形成后宫），或者是否通过争夺领地和资源来获取另一个性别。我们应该何时预测耐力竞争？或者求偶行为？有人可能会认为，探索非常一般性假设的模型显然不是为了做出这些预测，抽象掉生态学是这些模型进行广泛预测所必需的。我们同意这一点，但这正是我们批评的重点。我们认为，我们早就已经认识到关于男性和女性行为的简化假设能告诉我们什么，但几十年的实证探索使我们取得了更大的进展。上述提到的最新模型提供了一些更多的细节，但最终我们可能得出的主要结论是，要取得进一步进展，我们现在需要重新引入生态现实（正如包括Janicke, 2024b在内的许多作者所论证的）。在某个时刻，我们需要一个既能解释大多数物种也能解释少数物种的性行为的理论基础（因此，我们不同意Kokko等人，2013的观点）。当然，仅仅因为某些物种具有大量的雄性亲代抚育行为不符合现有范式，就直接忽略这一点是没有意义的（例如，Parker & Birkhead, 2013）。我们需要一个能够解释所有多样性的框架，而不仅仅是常见模式的框架，这样的框架已经迫在眉睫（参见Tang-Martínez, 2016）。这引导我们进入了生态学视角。

生态学视角将焦点从异配性转向了性选择发生的场所：即交配系统。如前所述，对性选择的强烈生态学关注并不是新鲜事，因为这是Emlen和Oring（1977）研究方法的核心，许多作者也强调了生态学如何决定雄性和雌性的进化（例如Fresneau等人，2024；Hare & Simmons, 2020；Rubenstein & Lovette, 2009）。事实上，当生态学在交配系统和性选择中的作用如此重要时，人们不禁会问为什么异配性视角仍然占有如此大的影响力。

图3展示了我们所说的生态学视角。这一视角基于Emlen和Oring（1977）以及Davies（1991）提出的成熟的交配系统理论。关键在于，它包含了异配性的存在，从而为不同的雄性和雌性生物学特征奠定了基础，这些特征随后在其生态背景下通过进化过程得以塑造。异配性和雄性、雌性的性功能都被纳入考虑范围，而非被抽象掉。毕竟，如果异配性视角的局限性部分源于模型中对生态学的忽略，那么对异配性本身采取类似的忽视态度就是不恰当的。这一点很重要，因为一些试图重新将我们引向生态学的观点（或借用达尔文术语的“生活习性”）也使用了性别中立的交配系统和性行为模型（Gowaty & Hubbell, 2005, 2009；Hubbell & Johnson, 1987）。虽然这些方法有其价值，尤其是在思想实验方面，但我们认为我们需要能够同时考虑异配性和生态学。

图3展示了如何调和异配性和生态学视角对交配系统及性选择的看法。异配性（粉色框）引发了雄性和雌性的性功能，因此它是生态学（绿色框）如何塑造雄性和雌性进化的必要组成部分。在这里，生态学被总结在Emlen和Oring（1977）的经典框架中，包括资源、社会因素（如亲代抚育）、种内和种间竞争以及捕食等因素，所有这些因素都影响雄性和雌性的进化及其分布方式。这种分布方式进而影响性竞争，从而产生非随机的交配和性选择（橙色框）。连接生态学和性选择的绿色箭头代表了生态学视角，性选择和生态学之间的共同进化反馈也是可能的。我们可以测量由于异配性和生态学之间的相互作用而产生的各种生物及其交配系统进化的方面（黑色箭头指向白色框：相对亲代投资、性行为差异、投入时间/退出时间以及操作性性别比例）。红色虚线箭头展示了异配性视角，它抽象掉了生态学。最终，性竞争在后代生产方面的结果和适应性后果可以通过Bateman梯度来衡量。图中未展示的是表型性选择的测量，这是理解生态学如何通过影响配子获取竞争来塑造表型的最后一部分。

在异配性的背景下，交配系统理论考虑了在社会互动的完整生态背景下，包括亲代抚育在内的资源获取方式，如何决定在栖息地中雄性和雌性在空间和时间上的分布。这种分布决定了获取异性配子的竞争机会，即性选择（Shuker & Kvarnemo, 2021）。如图3所示，交配系统产生了一些新兴特性。对我们许多人来说最感兴趣的是那些非随机交配模式，它们导致了一个或多个雌性和雄性表型的性选择。值得注意的是，交配必须是非随机的，而不仅仅是一些个体表现得比其他个体更好，后者并不产生性选择，而只是基因漂变的实例。交配系统理论还关注了由雄性和雌性互动产生的其他指标，例如他们在交配池中的停留时间（Clutton-Brock & Parker, 1992；Parker & Simmons, 1996；Simmons & Parker, 1996）以及可繁殖的雄性和雌性的空间和时间动态操作性性别比例（OSR）（Emlen & Oring, 1977；Kvarnemo & Ahnesj?, 1996）。

重要的是，交配系统也产生了异配性视角所强调的因果结构。生物所处的生态环境决定了雌性和雄性的亲代投资模式，从而形成了相对亲代投资，进而产生了性行为差异（通常仍用“性别角色”来表述，这一术语强化了对雄性和雌性的刻板印象：参见Ah-King & Ahnesj?, 2013；Fritzshe等人，2021）。异配性视角从异配性到相对亲代投资再到性差异，再到性选择模式画出了一条因果链（图3中的红色虚线箭头；另见Janicke等人的“性别角色综合征”，2016）。然而，这样做实际上是连接了交配系统中由雄性和雌性互动产生的新兴特性。同样，一旦我们有了性选择产生的交配模式，就可以描述出将交配成功与生殖成功联系起来的Bateman梯度（后者也受到生态学的显著影响）。对我们来说，Bateman梯度或任何形式的Bateman原理在性选择或性别角色方面都没有因果作用，因为它们只是对谁与谁交配及其结果的历史描述。众所周知，Bateman梯度最多只能描述雄性和雌性的性选择机会（Jones, 2009）。这并不是说从交配系统中获得的任何特征（如OSR、投入时间/退出时间、Bateman梯度等）没有用处，也不足以帮助我们理解进化过程。但它们的局限性必须明确。OSR不会引起性选择，Bateman梯度也是如此。

让我们退一步来看。首先，所有进化过程都是在生态背景下发生的。生物种群经历了一系列普遍存在的群体遗传过程，包括突变、漂变和基因流，但只有自然选择（广义上包括所有适应度组成部分；Endler, 1986；Shuker, 2010）才能产生适应性。正如达尔文（1859）所意识到的，在这本既涉及生态学也涉及进化的书中，自然选择是由于生物所处的生态情况（即生态学决定了哪些资源对下一代基因表达有限制）而产生的。许多进化遗传学模型抽象掉了生态学的具体细节，只留下了群体结构、人口统计学或选择系数，但在这些抽象中隐藏着最终影响等位基因频率变化的生态学因素。抽象掉生态学并不意味着生态学的作用微不足道。

其次，有性生殖是在对抗性无性生物的生态竞争中进化而来的，重组的适应性优势促成了性的进化（Hartfield & Keightley, 2012）。异配性的进化也是生态选择的结果。异配性无疑产生了深远的影响，为种群的进化提供了多种路径，其中一些影响体现在Parker的性选择级联中。但正如Parker指出的，引发这一级联的是有性生殖及其导致的性生殖实体之间的竞争，而不是异配性本身（尽管从同配性到异配性的转变是最早的重大转变之一，Parker, 2014；Parker & Pizzari, 2015）。重要的是，Lehtonen等人（2016）认为亲代护理模式是“特定社会生态情况下的次级适应”（Lehtonen等人，2016，第1132页），因此只有（假设的）原始的异配性适应对于性别角色才是根本性的（引文中的结论表明，当存在亲代护理时，性别角色可以发生变化）。然而，正如我们刚才所见，异配性本身也是性级联中的一个次级适应。也许Lehtonen及其同事使用的“祖先性别角色”这一术语在这里是相关的，因为它指的是所有随后发生的生态因素的先决条件。但这可能会导致循环论证，使得“祖先性别角色”与雄性和雌性的存在这一事实同义化，因此无法改变（Parker, 2014也有类似的观点）。正如我们上面所论述的，异配性确实为雌性和雄性性功能的不同进化路径创造了可能性，但正是这种进化的生态背景造就了今天我们所看到的雌性和雄性的多样形式和功能。

因此，第三点，异配性生物中随后出现的性策略的发展是由自然选择和性选择如何塑造行为、形态和生理机能所驱动的。正如Hrdy（1981）的论述所清楚的，我们在异配性物种中看到的所有变异不能仅仅归因于异配性本身：我们还需要其他解释（见图1和图3）。Hrdy的开创性著作中充满了关于生态学的内容，以及选择模式如何塑造灵长类动物的交配系统和性选择。当然，有人正确地指出某些物种比其他物种更具异配性，精子大小的差异和精子供应的差异（这种差异存在于雄性和雌性精子中；见上文）可以影响雌性和雄性的相对亲代投资（但关于异配性作为预测变量的局限性的讨论，参见Janicke, 2024a；Lehtonen & Parker, 2024；Mokos等人，2021, 2024）。这是事实，但我们关注的是生态情况和由此产生的选择模式如何使异配性个体在其所处的生态环境中更好地传递基因副本。异配性的进化对有性生殖生物来说是一个巨大的飞跃。然而，像任何新的适应一样，异配性既是选择的结果，也是新选择途径的起点，这些途径会因生态情况而开启或关闭。

我们认为，在讨论异配性作用时存在一个根本性的误解，即将其视为性特异性选择“起源”的系统。正如我们所见，这种观点经常被提及（表1），但异配性本身并不是推动选择的进化力量。相反，我们之所以有雄性和雌性性功能，是因为它们之间存在性别差异。这些功能是由长期的选择历史塑造的表型。在某些情况下，这种选择导致了极端的性别二态性，即雌性或雄性变得更大、更显眼或更复杂。我们还知道，雌性和雄性之间的表型差异可能在发育早期就出现，并影响到生殖生理、解剖学和行为之外的许多方面。明确地说，异配性和雌雄实体的出现是由于对精子投资、存活和受精成功率的选择。这些实体本身随后成为了无数自然选择和性选择的目标。但雌雄异形只是指雄性和雌性的生殖功能存在差异，这本身并不直接导致自然选择。真正引发选择的是在生态背景下，雄性和/或雌性及其表型在适应度上的差异。在这方面，性与冲突的类比可能很有帮助：性冲突是由于自然选择和性选择对雄性和雌性表型的不同影响而产生的（Arnqvist & Rowe, 2005; Parker, 1979）。虽然用“性冲突导致X”这样的表述很简洁，但我们也应该记住，性冲突只是对雄性和雌体之间相互矛盾的选择压力的总结，而不是选择压力本身（Shuker, 2010）。即便我们认为雌雄异形只是性选择的一种简化表达，这也只是表明性选择需要雌雄两性存在才能发生。雌雄异形并不直接产生选择压力，真正产生选择压力的是在生态竞争中为未来基因传承而竞争的生物体。最多来说，雌雄异形只是为性选择提供了条件，因为它的存在本身就是雄性和雌性生殖功能的分化。

我们认为这是一个重要的区别，因为忽视生态因素在自然选择中的作用意味着我们会忽略多样性，而倾向于采用一种更为狭隘的视角。雌雄异形是一个适应性高峰，多样性的来源并非由此产生，而是从这一高峰中衍生出来的。总之，我们认为首先从生态角度来解释自然选择过程，可以避免过分依赖雌雄异形本身，以及由此产生的关于雄性和雌性在交配系统中的行为、亲代抚育方式或性行为模式的刻板印象。Emlen和Oring（1977）指出，任何交配系统的形成都取决于配偶或资源的可防御性和可垄断性。在这种背景下，生态和社会环境成为决定生殖特征选择的关键因素，而非雌雄异形本身。这种替代观点为我们预测性特征的多样性提供了必要的“自由度”。虽然目前有大量研究探讨了生态、交配系统与性选择之间的关系，但这里仅简要提及几例：例如，雌性竞争交配机会的物种最为知名；此外还有Dunnock鸟、埋葬甲虫、水黾和Acraea蝴蝶等（图4）。随着实证研究的深入，我们看到了很多有价值的成果，比如Janis（1982）的开创性工作。通过比较生态学方法，Janis研究了有蹄类动物角进化的生态学和古生态学因素。这些研究将生态学置于解释和预测物种性状变异的核心位置。简而言之，我们现在明白，仅靠雌雄异形是不够的。

总结而言，从生态角度出发来解释自然选择有助于我们避免对雌雄异形及其相关概念的过度依赖。理论家们的工作为我们奠定了坚实的基础，但随着我们重新关注生态学，新的研究方向也不断涌现。Parker关于精子竞争的概念彻底改变了我们对性选择的理解；20世纪70至90年代的早期模型为性选择的强度和风险提供了理论预测。通过在实际物种（如Scatophaga stercoraria）中的实验验证，这些模型进一步证实了精子竞争如何影响表型（例如Parker & Simmons, 1994）。Hamilton（1967）提出的基础理论也极大地推动了性分配研究的发展，使其能够预测不同条件下的性别比例。当更具体的模型被建立并经过验证时（如寄生蜂Nasonia vitripennis在“局部配偶竞争”下的性分配研究），理论的力量才真正显现出来（Burton-Chellew等, 2008; Shuker等, 2005; Shuker & West, 2004; Werren, 1980, 1983）。因此，新理论的重要性并未减弱，而且在模型构建策略上，普遍理论与具体案例之间的张力也无法轻易缓解。我们认为现在是时候将雌雄异形与生态学结合起来，以更全面地理解交配系统和性选择机制了。

从最初的性生殖进化到雌雄异形的进化，许多现象随之产生。不仅性生殖的表现形式非常多样，性在进化过程中的影响也是动态和多变的。不同的进化路径被选择，性本身也在不断演化。Parker提出的“性瀑布”概念在描述这一过程时非常富有启发性。虽然有些物种在进化过程中停滞不前（例如没有发展出多细胞性或体内受精），但这一概念仍然很好地比喻了进化的连续性。然而，我们认为将性进化的结果比作“性三角洲”可能更能准确反映自然界的实际情况。三角洲的形成类似于河流汇入海洋的过程：既有快速的直线流动，也有蜿蜒曲折的路径。地形、地质条件及生物因素共同决定了流动的方向和速度。许多生物过程从未达到最终目标，整个场景是动态变化的。性不是简单的瀑布效应，而是生态学和进化历史的结合产物。作为生物学家，我们可以接受或拒绝这个比喻，但忽视语言在概念构建中的重要性是忽视了事实。

作者贡献：
Eleanor H.Z. Gourevitch：撰写、审稿和编辑初稿及概念框架。
Thomas Green：撰写、审稿和编辑初稿及概念框架。
David M. Shuker：撰写、审稿和编辑初稿及概念框架。

数据说明：
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