森林破碎化对四种林下鸟类物种形态特征及波动性不对称性的影响

《Ornithology Research》：Effects of forest fragmentation on morphological traits and fluctuating asymmetry of four understory bird species

　　摘要
自然环境的快速变化可能会影响物种的栖息地质量，从而导致表型变化的加速。这些变化可能通过自然选择和环境效应发生，影响多个生态群体。检测这种变化的一种方法是分析波动不对称性和其他非对称性特征。在这项研究中，我们测试了大西洋森林破碎化是否对四种林下鸟类物种的形态多样性和波动不对称性产生了影响：Automolus leucophthalmus、Chiroxiphia caudata、Conopophaga lineata 和 Tachyphonus coronatus。我们使用景观指标（森林覆盖率和功能连通性）作为预测变量，波动不对称性作为响应变量，建立了线性回归模型。我们提出了关于不对称性的两个假设：（1）较高的森林覆盖率可以减少波动不对称性；（2）较高的功能连通性可以减少波动不对称性。我们还提出了关于喙形态的假设：（1）在高度破碎化的景观中，较小且更通用的喙可能更受青睐，因为它们允许个体利用退化栖息地中更丰富的食物资源；（2）在较少破碎化的景观中，较大的喙可能更有优势，因为它们能够利用连续栖息地中更具体的资源。对于 Conopophaga lineata，我们发现森林覆盖率与形态之间存在显著关系：在森林覆盖率较高的景观中，个体的喙较小，跗骨不对称性较低。这一模式与我们的初步预测相反，因为我们原本预计在破碎化程度较低的地区较大的喙会更具优势。对于其他物种，未发现与景观变量的显著关系。跗骨对运动和生态表现至关重要，其不对称性可能反映了环境压力。我们的研究结果表明，栖息地丧失可能会导致鸣禽物种的快速进化变化，尽管这种响应只在所研究的四个物种中之一被检测到，其对长期适应力的影响仍不确定。

引言
人类对环境的日益影响正在逐渐改变自然生态系统，导致生物多样性的丧失，并威胁生态系统服务的维持（Lewis 2006；Ceballos et al. 2015）。森林破碎化导致剩余栖息地的减少和破碎，加剧了边缘效应，并导致残余斑块大小的减小，这些斑块在结构和功能上可能变得不连贯（Fahrig 2003, 2011）。例如，斑块大小、边缘效应以及森林残余部分及其周边植被结构的变化共同决定了哪些物种能在改良的景观中存活下来（Magnago et al. 2015；Pfeifer et al. 2017）。由于物种的敏感性，栖息地破碎化不仅影响物种丰富度，还影响群落结构、组成和功能多样性（Uezu and Metzger 2011；Magioli et al. 2015；Bregman et al. 2016）。物种对环境变化的耐受性取决于它们调整或扩展其生态位的能力以及对选择压力的响应，从而适应新的栖息地条件（Antunes 2005）。因此，可能会出现负面、正面或中性的影响（Fahrig 2003；Hagen et al. 2012）。这种对破碎化的不同反应可能会驱动进化变化，正如在植被中观察到的那样，植物特征如叶大小和繁殖时间会随着栖息地破碎化而变化（Galetti et al. 2013）。林下鸟类对森林破碎化特别敏感，因为它们依赖于复杂的植被结构来进行觅食和栖息。多项研究表明，即使整体森林覆盖率相对较高，林下食虫鸟类也会对栖息地丧失和破碎化产生强烈反应，导致数量和分布减少（Henle et al. 2004；Dos Anjos 2004；Powell et al. 2015）。这种高度敏感性突显了林下物种的生态重要性，并为研究鸟类对景观变化的形态响应提供了背景。在自然生态系统中，鸟类在生态功能中发挥着关键作用，参与维护生态系统平衡的众多生态相互作用（Sekercioglu et al. 2016）。它们形成互利互动，如种子传播和授粉，这对植物物种间的基因流动至关重要（Carlo and Morales 2016）。它们也参与对抗性互动，如捕食，有助于调节入侵生物的数量（Díaz-Siefer et al. 2022）。这些相互作用对于维持生态系统稳态至关重要（Sekercioglu et al. 2016），也是鸟类提供的生态系统服务的一部分（Michel et al. 2020），而这些服务可能会受到人类活动的影响。

鉴于鸟类在生态系统中的关键作用，它们不仅是生态系统服务的提供者，也对环境条件极为敏感。它们对稳定生态系统的依赖使它们成为生态质量的优秀指标，因为它们能迅速响应多种尺度上的环境变化（Serrano 2008）。鸟类对环境变化的敏感性已有充分记录，例如加拉帕戈斯群岛的达尔文雀（Grant and Grant 1993）。它们特别容易受到栖息地破碎化的影响，这可能导致局部灭绝、种群数量下降或生理和形态上的影响（Ellegren and Sheldon 2008）。因此，从形态学角度理解森林破碎化如何影响物种表型对于评估栖息地丧失和破碎化对鸟类种群的影响以及制定保护策略至关重要。这些影响可以通过波动不对称性来量化，波动不对称性指的是形态特征中偏离完美对称性的小随机偏差（Van Valen 1962）。它被广泛用于评估由环境压力（如栖息地退化、食物供应不足、寄生虫和疾病）和遗传因素（如近亲繁殖、低杂合度或杂交）引起的表型变异（Leary and Allendorf 1989；Parsons 1992；Anci?es and Marini 2000；Lom?naco and Germanos 2001；Carcamo et al. 2008；Hopton et al. 2009）。

身体不对称性是指种群样本中左右两侧特征之间的差异。它的存在可能表明发育不稳定性，即基因型在特定环境条件下无法产生一致的表型，使其成为有用的压力指标（Clarke et al. 1986；Parsons 1992）。Anci?es and Marini（2000）发现大西洋森林破碎化地区鸣禽的波动不对称性值高于连续地区。（M?ller and Swaddle 1997）报告称，森林边缘附近的不对称性高于内部。关于波动不对称性的研究表明，存在直接选择更对称个体的现象，无论这与资源使用（Swaddle 1997）、性选择（M?ller 1993；Watson and Thornhill 1994）、食草（Cornelissen and Stiling, 2005）、种内竞争（Sneddon and Swaddle 1999）还是捕食（Galeotti et al. 2005）有关。在这项研究中，我们调查了森林丧失和破碎化对四种林下鸟类物种的影响——白眼叶食者（Automolus leucophthalmus）、红颚食虫鸟（Conopophaga lineata）、蓝曼纳金（Chiroxiphia caudata）和红冠唐纳雀（Tachyphonus coronatus）——这些物种分布在坎塔雷拉-曼蒂凯拉走廊。我们预计在森林覆盖率和连通性较高的景观中会发现更对称的个体，在连通性较低且破碎化程度较高的景观中会发现更不对称的个体（图1-A）。此外，基于（Grant and Grant 2006），我们预测在高度破碎化的景观中会选择较小的、更通用的喙，在破碎化程度较低的景观中会选择较大的喙，因为较大的喙可能有助于利用可用的食物资源。尽管这四种目标物种在不同程度上都以昆虫为食，但它们在饮食中水果和节肢动物的相对重要性存在差异。这种在不同破碎化景观中猎物或水果可用性的差异可能会影响觅食效率，从而对喙形态施加选择压力（图1-B）。

图1
森林覆盖率、连通性和资源可用性对鸟类形态的影响。左侧为高森林覆盖率和高连通性的景观，右侧为低森林覆盖率和低连通性的景观，森林碎片用红色圆圈表示。下图展示了左右两侧（R–L）特征差异的分布，代表波动不对称性（FA）。水平红色箭头表示随着森林覆盖率和连通性的降低，不对称性增加。B项显示了达尔文雀的食物资源可用性与喙大小变化之间的关系（Grant and Grant 2006）。红色箭头表示喙大小的减少，而绿色箭头表示根据资源可用性的繁殖成功情况（圆圈）。资源缺乏会导致繁殖失败（带有红色“X”的圆圈）。

尽管这四种物种在生态和行为上存在差异，但我们最初的假设认为它们的反应相似，这是基于它们都依赖于森林下层进行觅食或栖息，尽管程度不同。Automolus leucophthalmus 和 Conopophaga lineata 是专门在特定微生境中以节肢动物为食的林下物种（Dur?es and Marini 2005；Lima et al. 2011），这表明它们对森林复杂性的丧失更为敏感。Chiroxiphia caudata 的饮食中包含水果，并且出现在森林边缘和次生林中，它依赖于结构化的森林空隙进行觅食和求偶（Mallet-Rodrigues and Dutra 2012），这可能限制了其在破碎化环境中的形态可塑性。Tachyphonus coronatus 对边缘和开阔栖息地的耐受性更强（Hilty 2020），因此预期其对破碎化的反应不会那么明显。尽管这种物种也吃一些水果，但在我们的营养分类中它主要被认为是食虫鸟类，以保持与先前研究的一致性。

方法
研究区域
该研究在巴西圣保罗州的东北部进行，属于大西洋森林生物群落，是坎塔雷拉-曼蒂凯拉生态走廊长期生态研究计划（PELD-CCM）的一部分。该区域占地约120公里×70公里，包括42个市镇，位于以下坐标范围内：东经-45.962°至北纬-22.813°；西经-46.868°至南纬-23.516°。该地区包含走廊中两个最大的连续原生植被残余部分，通过坎塔雷拉和曼蒂凯拉山脉的生态走廊相连。保护区域包括坎塔雷拉州立公园（Pedra Grande、águas Claras、Cabo Sul 和 Engordadouro 单元）、Itapetinga 州立公园、Itaberaba 州立公园以及 Pedra Grande 州立自然纪念碑（Rodrigues et al. 2008）。

植被主要为半落叶林，尽管该地区也包含密集的湿生林和河岸林斑块（Veloso et al. 1991）。研究区域的大多数森林碎片为次生林残余。周围景观包括农田、牧场、人工林、城市区域、矿区和水体，以及正在进行自然恢复的废弃土地（Barros et al. 2019）。该地区地形多山，海拔范围从600米到2000米不等。年平均温度在8.6°C到29.5°C之间，冬季寒冷干燥，夏季炎热潮湿。年降水量约为1500毫米（Oliveira-Filho and Fontes 2000；Montagnana et al. 2018）。

野外工作在13个森林站点进行，这些站点的森林覆盖率范围从5%到90%不等（图2）。

选择了13个采样点进行这项研究。使用半径为1公里、2.5公里和5公里的景观缓冲区来分析森林覆盖率和破碎化情况。右侧的地图显示了每个采样点周围5公里的缓冲区（红色圆圈）；分析中使用了更小的缓冲区，但为了清晰起见此处没有显示。数据收集包括鸟类捕捉和雾网捕获。鸟类群落采样分别在2022年（10月、11月和12月）以及2023年（3月、4月、10月和11月）进行。在每个森林斑块中安装了十个雾网（12米×2.5米，网孔大小为36毫米），每天每个网的使用时间为120米。每个地点连续采样两天，从日出到上午11:00（UTC-3时间）进行5小时的采样。每20分钟检查一次网，根据天气条件和捕获率进行调整。通过使用相同的雾网配置和采样时间表，使所有地点的采样工作标准化。总共的采样工作时间为125个野外小时，相当于1250个雾网小时（10个网同时运行）。总共在13个森林斑块中部署了3120米的雾网，以确保对下层植被的均匀覆盖。样本量的确定参考了先前关于破碎化森林中对称性变化的研究（Anci?es和Marini 2000）。按照FA分析的最佳实践建议（Palmer和Strobeck 1986；Palmer 1992, 1994），进行了重复测量以估计测量误差和重复性。

目标物种的选择在野外采样过程中，所有被雾网捕捉到的鸟类都进行了处理。对于分析，我们选择了捕获数量最多的四个物种，并且这些物种在采样点之间的分布最广，代表了沿森林覆盖梯度最丰富的物种。选定的物种是白眼叶食鸟（Automolus leucophthalmus）、红腹啄果鸟（Conopophaga lineata）、蓝麝鹟（Chiroxiphia caudata）和红冠唐纳雀（Tachyphonus coronatus）（图3）。

**目标物种描述：**
1. **白眼叶食鸟（Automolus leucophthalmus）**：体长19至20厘米，体重25至38克（Reinert等人1996年）。它属于Furnariidae科，是大西洋森林中最广泛分布的特有叶食鸟类之一。其分布范围从巴伊亚州延伸到巴拉圭南部和东部，以及阿根廷的极东北部。它的食物包括甲虫（Erotylidae、Melolonthidae和Chrysomelidae）、蚁类（Formicidae）、直翅目（Tettigoniidae、Locustidae）、半翅目、鳞翅目（成虫和幼虫）、同翅目、衍翅目和神经翅目的幼虫（Dur?es和Marini 2005；Lopes等人2005），以及蜘蛛和双翅目蛹（Lopes等人2005；Lima等人2010）。它主要在林下层活动，在枯叶、树枝和藤蔓中寻找节肢动物，经常在密集植被中觅食。
2. **红腹啄果鸟（Conopophaga lineata）**：体长11.5至14厘米，体重16至27克（Reinert等人1996年）。它属于Conopophagidae科，见于巴西东南部、巴拉圭东部和阿根廷东北部的湿润森林及河岸森林的下层。它也出现在巴西中南部较干燥的森林中。其主要食物是蚂蚁、甲虫和蜘蛛（Lima等人2011）。与白眼叶食鸟不同，这种鸟类更倾向于地面活动，主要在地面上或靠近地面的地方觅食，通过积极的搜寻和短距离起飞来捕食节肢动物，这种行为使其对下层植被的微生境变化特别敏感（Sick 1997；Lima等人2011）。
3. **蓝麝鹟（Chiroxiphia caudata）**：雄性体长15厘米，雌性14.5厘米，平均体重25.6克（Mallet-Rodrigues和Dutra 2012）。它属于Pipridae科，分布在湿润森林、次生森林和森林边缘。其分布主要在海拔1500米以下，尽管偶尔也会出现在海拔1900米处。它在巴西东部很常见，尤其是在巴伊亚州南部和圣埃斯皮里图州，其分布范围与C. pareola有所重叠。后者仅限于低地地区，而蓝麝鹟则栖息在海拔500米以上的山地森林中。它主要以小果实和昆虫为食（Reinert等人1996）。它主要是食果性的，在中层和树冠层觅食，直接从植物上获取果实或通过短距离起飞捕捉昆虫。雄性还会利用开放展示地点（求偶场），这可能在破碎化的栖息地中限制它们的活动范围（Mallet-Rodrigues和Dutra 2012）。尽管主要是食果性的，但这种鸟类也吃昆虫，我们将其混合食性考虑在内，以保持与其他物种的营养信息一致性。
4. **红冠唐纳雀（Tachyphonus coronatus）**：属于Thraupidae科，体长约16厘米，体重26至33克（Hilty 2020）。它栖息在巴西大西洋沿岸的开阔森林和森林边缘，分布范围延伸至巴拉圭西部和阿根廷南部。它的食物包括节肢动物、果实和种子（Hilty 2020）。它具有灵活的觅食策略，利用下层和树冠层，经常在森林边缘觅食，捕食昆虫和果实，这反映了它对受干扰和破碎化栖息地的较高耐受性（Sick 1997；Hilty 2020）。

鸟类的形态测量数据根据《鸟类环志手册》（Lugarini等人2020）的建议进行。使用精度为3000克×0.1克的数字秤称量鸟类体重，并测量了左右翅膀在自然状态下的长度，从翅膀关节到最长主羽毛的末端。使用两把专门为鸟类测量设计的金属尺（精度0.1厘米，一把15厘米，另一把30厘米）进行测量（Lugarini等人2020）。我们测量了双边特征，包括左右翅膀和左右跗节，以评估不对称性的变化，这可以反映发育不稳定性，即基因型在特定环境条件下无法产生一致表型的情况——作为发育压力的指标（Parsons 1992；Clarke等人1995）。此外，我们还使用精度为0.01毫米、分辨率为0.02毫米的数字卡尺测量了喙的高度（鼻孔处的垂直距离）、喙的宽度（鼻孔处的水平距离）和喙基部的长度（Lugarini等人2020）。所有测量都重复进行了三次，以估计重复性和潜在的测量误差（Lessels和Boag 1987）。

为了确保每个地点的样本量清晰——这是评估对称性变化分析可靠性的一个关键要求——我们在补充材料（表S1）中提供了每个采样地点测量的每个目标物种的个体数量。该表格包括所有野外收集的个体以及研究中使用的博物馆标本。

为了增加样本量并改善每种物种在景观梯度上的代表性，我们用圣保罗大学动物学博物馆（MZUSP）的标本补充了野外数据集。仅包括在圣保罗州收集的个体，以确保与野外采样设计在地理上的一致性。为了最小化时间偏差并确保可靠的历史景观数据的可用性，我们将数据集限制在1980年代及以后的标本。所有博物馆标本都由同一观察者使用相同的野外协议进行测量，确保方法上的完全可比性。对于每个标本，根据收集的具体年份，使用历史MapBiomas土地覆盖层和森林清查数据计算了景观指标（森林覆盖率和功能连通性）。这种方法使每个个体，无论是最近收集的还是几十年前收集的，都能与其存活时的景观条件相关联。野外和博物馆中的个体在相同的形态模型中一起分析。由于景观指标是根据每个标本的具体年份计算的，时间变化直接纳入了预测变量中，因此无需在模型中包含“年份”作为固定或随机效应。为了避免时间表示不平衡，我们只包括了每个物种至少有四个标本且采样年份连续的年份，以确保形态比较所需的样本量足够。

这个组合数据集使我们能够在更广泛的空间和时间范围内评估对称性变化（翅膀和跗节）和喙的形态，同时保持分析一致性和生物学相关性。景观预测因子使用MapBiomas Collection 8和圣保罗州森林清查的土地利用和土地覆盖地图量化了森林覆盖率和功能连通性。对于野外捕获的个体，景观指标使用最近的层（2022-2023年）进行计算，对应于采样期。对于博物馆标本，从与标本收集年份相对应的历史MapBiomas层中提取了森林覆盖率和连通性，以确保景观条件与测量的形态特征之间的时间一致性。由于MapBiomas从1985年开始提供年度地图，因此只有1980年代及以后的标本被纳入包含景观变量的分析中。

景观指标在三种广泛用于大西洋森林破碎化研究的空间尺度上计算：每个收集点周围1公里、2.5公里和5公里的半径。
1. 森林覆盖率（%）通过将土地覆盖图重新分类为森林和非森林来计算。
2. 功能连通性（公顷）使用LSMetrics中实现的基于图的指标进行估计，参考了Martensen等人（2012）的方法。我们测试了50米、100米和150米的扩散阈值，并选择了解释能力最强的阈值。所有指标——森林覆盖率和功能连通性——都在相同的空间尺度上计算，以确保预测因子之间的可比性。

**统计分析：**
每个双侧特征的波动不对称性（FA）按以下公式计算：$$\:FAi\:=\:(R-L)\:/\left[\right(R+L)/2$$其中R和L分别代表三次重复测量的平均值（Palmer和Strobeck 1986, 1992）。测量重复性按照Lessells和Boag（1987）的方法进行评估。为了评估景观变量是否影响波动不对称性（FA）或喙的形态，我们使用森林覆盖率（%）和功能连通性（公顷）作为预测变量拟合了线性回归模型。模型选择基于AICc，允许比较不同的模型结构并识别数据支持的最简约关系。我们通过在每个尺度上拟合模型并使用AICc选择最佳支持的尺度来评估景观结构的影响，跨三个空间尺度（1公里、2.5公里和5公里）。最后，我们拟合了广义线性混合模型（GLMMs），包括景观身份作为随机效应，以解释同一景观内采样个体之间的非独立性（Zuur等人2009）。

在野外，共捕获并测量了233个个体，代表45个物种。对于四个目标物种，我们测量了54个个体：11只白眼叶食鸟（Automolus leucophthalmus）、20只红腹啄果鸟（Conopophaga lineata）、10只蓝麝鹟（Chiroxiphia caudata）和13只红冠唐纳雀（Tachyphonus coronatus）。在圣保罗大学动物学博物馆（MZUSP），检查了来自44个地点的653个目标物种的标本，其中153个符合方法部分定义的时间和方法标准。这些包括16只A. leucophthalmus、48只C. lineata、55只C. caudata和34只T. coronatus。

使用野外捕获的个体和博物馆标本的结合数据集，我们发现了红腹啄果鸟（Conopophaga lineata）的森林覆盖率和多种形态特征之间的显著关系。在1公里尺度上，喙基部长度与森林覆盖率呈负相关（GLMM；P = 0.048），在同一尺度上喙的高度也呈现类似的负相关（GLMM；P = 0.028）。在2.5公里尺度上，跗节不对称性（右足-左足差异）与森林覆盖率相关（GLMM；P = 0.028），在森林覆盖率较高的景观中不对称性较低。对于其他目标物种，没有发现形态与景观指标之间的显著关联。Conopophaga lineata的完整模型输出见表1。

**表1：**红腹啄果鸟（Conopophaga lineata）的广义线性混合模型（GLMM）结果，显示了森林覆盖率和功能连通性对喙基部长度、喙高度和跗节不对称性的影响。模型使用野外捕获的个体和博物馆标本的结合数据集进行拟合。表中指出了预测变量和空间尺度。边际R2（R2m）表示由固定效应解释的方差，条件R2（R2c）表示由固定效应和随机效应共同解释的方差。 Estimate = 模型系数；St. Error = 标准误差；t值和P = 每个预测变量的检验统计量和P值。显著性的P值用星号（*）表示。
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讨论
部分验证了我们的假设，研究结果表明红额吸啄木鸟的跗节波动不对称性与森林覆盖率之间存在显著关联。然而，我们并未发现关于喙形态的假设得到支持。与初步预测相反，来自森林覆盖率较低地区的个体拥有较小的喙，而非较大的喙。来自森林覆盖率较低地区的个体还表现出更大的跗节不对称性，这与Anci?es和Marini（2000年）的研究结果一致，他们报告称大西洋森林中的雀类在栖息地减少的情况下，其波动不对称性增加。这些发现表明，森林覆盖率的减少对红额吸啄木鸟的形态发育产生了负面影响，可能是由于在森林覆盖率较低的栖息地中环境压力增加所致。

此外，我们的结果与一些研究结果一致，这些研究表明波动不对称性可能反映了对外部压力的适应反应。在巴西塞拉多地区，研究员们观察到在高压力条件下，盔状曼纳金（Antilophia galeata）和黄色莺（Myiothlypis flaveola）的翅膀不对称性增加（Lopes等人，2020年）。同样，在西班牙加泰罗尼亚的地中海栖息地中，研究人员在最近发生过火灾的区域记录到萨丁尼亚莺（Sylvia melanocephala）的尾羽不对称性增加，这突显了环境干扰对形态发育的影响（Camprodon等人，2001年）。对于红额吸啄木鸟而言，跗节尤为重要，因为该物种在森林地面或附近觅食，精确的移动能力和稳定性至关重要（Sick，1997年）。森林覆盖率的减少会改变微生境结构，减少猎物数量，并增加发育压力，可能导致与觅食和生存相关的特征出现更大的波动不对称性（M?ller和Swaddle，1997年；Anci?es和Marini，2000年）。

我们的结果表明，与森林覆盖率本身相比，森林面积的增加与红额吸啄木鸟的波动不对称性增加更为相关。这一模式与多项研究表明的热带森林中森林覆盖率下降时雀类不对称性增加的研究结果一致（Anci?es和Marini，2000年；Rasmussen等人，2008年；Cárcamo等人，2010年）。在森林覆盖率较低或退化的栖息地中，波动不对称性的增加也可能是一种适应机制，个体通过调整自身形态来应对环境压力和资源变化的不确定性（Grant和Grant，2006年；Dos Anjos等人，2004年）。

关于喙形态，我们最初的假设关注的是喙的整体大小而非不对称性。我们预计在森林覆盖率较低的地区，喙会更小、更具多功能性；而在森林覆盖率较高的地区，喙会更大（Schluter和Smith，1986年；Grant和Grant，2002年）。分析显示，森林覆盖率还影响着红额吸啄木鸟的其他形态特征，例如喙长和喙高，森林覆盖率较高的地区个体往往拥有较小的喙。这些发现补充了跗节不对称性的研究结果，表明在保存较好的栖息地中，个体的形态发育可能更为稳定（Anci?es和Marini，2000年；Camprodon等人，2001年；Lopes等人，2020年）。

红额吸啄木鸟观察到的形态变异与广泛的研究结果一致，这些研究表明形态变化可能是对栖息地丧失和气候变化等环境条件的适应反应。在鸟类（Campbell-Tennant等人，2015年；Miller等人，2018年；Onley等人，2020年；Subasinghe，2022年）和哺乳动物（Yom-Tov和Yom-Tov，2005年；Yue等人，2020年；Warrington和Waterman，2023年）中也观察到了类似的趋势，包括脚和耳朵大小的变化。Tattersall等人（2017年）的综述发现，在分析的110种鸟类中，有58%遵循了Allen法则（即喙大小与某种环境因素的关系），这可能在红额吸啄木鸟身上也有体现，因为其喙大小确实似乎随森林覆盖率的变化而变化。其他研究表明，喙大小与环境因素（如温度）有关。例如，在澳大利亚鹦鹉中，较大的喙表面积与较高的温度相关（Campbell-Tennant等人，2015年）。同样，在寒冷环境中，极端温度变化与暗眼朱雀（Junco hyemalis）的喙大小变化有关，这表明气候事件可以影响鸟类的形态（LaBarbera等人，2020年）。

亚马逊地区的鸟类也出现了形态变化，可能是对气候变化的反应（Stouffer等人，2020年）报告指出几种亚马逊物种的体重减轻和翅膀长度增加，表明它们已经适应了较高的温度。在红额吸啄木鸟中，我们在森林碎片化区域观察到了较小的喙，这些区域的温度通常比连续森林更高。这表明喙大小可能受多种因素的影响——温度调节、食物可用性和栖息地质量——而不仅仅是温度本身。这些复杂的相互作用可能解释了为什么我们的结果并不严格遵循Allen法则，强调了生态压力可以改变预期的温度-形态关系。

对于蓝曼纳金，未发现形态特征与景观变量之间存在关联。这种模式可能反映了该物种对森林连通性的依赖。植被走廊和树冠斑块有助于孤立区域之间的移动（Sick，1997年），可能使个体免受森林丧失的影响。然而，移动受到领地行为的限制，特别是在具有固定求偶场的成年雄性中，它们比雌性或幼体更不可能穿越非森林区域（Sick，1997年）。这种社会结构可能限制了雄性的扩散，影响基因流动和孤立片段的种群生存能力。

对于白眼叶食鸟，Barbosoa（2012年）观察到，尽管个体可以穿越最宽达75米的开阔区域，但在小而孤立的森林斑块中，它们的数量急剧下降，表明它们对连通性有很强的依赖性。在米纳斯吉拉斯州的大西洋森林中，由于扩散受限和缺乏生态走廊，连通性的缺乏与局部灭绝有关。这些限制可能降低了高度破碎化景观中的物种持续生存能力，这可能解释了该物种在森林覆盖率或连通性变化时未出现形态响应的原因。个体可能在退化地点不存在或仅短暂出现，从而限制了通过形态特征可检测到的压力信号的积累。

对于红冠唐纳雀，未发现形态特征与景观指标之间存在显著关联。这种无效应的情况可能由生态和行为因素解释。碎片化减少了残余区域之间的连通性，阻碍了个体在孤立斑块间的移动，而缺乏走廊进一步限制了扩散和基因交换。此外，尤其是具有明确领地的雄性的领地行为减少了穿越非森林区域的可能性（Dario和Almeida，2000年）。综上所述，这些因素可能使得形态特征无法对景观结构作出响应，因为个体实际上被限制在局部片段中。

总之，我们的研究表明，森林覆盖率仅对红额吸啄木鸟的形态发育产生了影响。在森林覆盖率较低的景观中，其跗节的波动不对称性显著增加，表明在森林破坏更严重的地区，发育不稳定性更高。我们还发现了森林覆盖率与喙特征（如喙长和喙高）之间的关联，表明即使在较少与环境压力相关的特征中，也可能发生形态变化。然而，评估的景观指标并未影响其他三种研究的物种的形态特征。这表明森林丧失和碎片化对不同物种的形态影响并不一致，可能是高度物种特异性的。虽然森林覆盖率降低可能在红额吸啄木鸟中引发微妙的形态反应，但在白眼叶食鸟、蓝曼纳金或红冠唐纳雀中并未观察到这种反应。

总体而言，我们的发现提醒我们在将形态反应普遍化到栖息地丧失时需谨慎。虽然某些特征可能在森林覆盖率降低的情况下反映发育压力，但其他物种可能更具抵抗力，或者受到本研究未考虑的其他生态因素的影响。这突显了使用敏感指标（如波动不对称性）的重要性，同时也要认识到物种特异性生态学、样本量和景观变异性的限制。