入侵性粉鲑（Oncorhynchus gorbuscha）的早期海洋生长情况以及繁殖时的体型每年和每个地区都存在差异

《Aquatic Sciences》：Early marine growth and spawning body size vary by year and region in invasive pink salmon (Oncorhynchus gorbuscha)

　　**摘要**
自2017年以来，非本地化的粉红鲑鱼（Oncorhynchus gorbuscha）在挪威的河流中数量迅速增加，但其海洋生态学特性仍知之甚少。为了评估其海洋生长过程中的变化，我们分析了2019年和2021年返回挪威北部（巴伦支海地区）和中部（大西洋地区）的476条个体的鳞片。结果显示，不同地区和年份之间的生长情况和体型存在明显差异：2019年归来的鱼生长最差，成年后体型也最小。生长历史的差异表明，这两个地区捕获的粉红鲑鱼可能在海洋环境中经历了不同的食物资源条件，这可能是因为它们在出海后的最初几周内选择了不同的迁徙路径。大约三分之一的个体在出海后的第一个春季和夏季经历了生长停滞期，这种情况在返回中部挪威的鱼中更为常见。出海第一年的中期到后期的生长情况对成年体型有显著影响，这突显了这一时期适宜环境条件的重要性。同时，研究发现，冬季之后的生长可以弥补之前的不良生长情况。生长表现的高度变异性表明，海洋环境条件对成年体型有重要影响，并可能影响粉红鲑鱼在未来北大西洋的入侵潜力。随着这种入侵物种的持续扩散，持续监测其生长情况并加深对其海洋生态学特征及生长环境因素的理解，对于预测其入侵动态及其对本地生态系统的影响至关重要。

**引言**
粉红鲑鱼（Oncorhynchus gorbuscha）是一种一次性繁殖、洄游性的鲑鱼，原产于北美洲和北亚的北极及太平洋流域（Quinn 2018），已被引入巴伦支海和北大西洋地区（Diaz Pauli et al. 2023; Lennox et al. 2023）。这种鱼在河流中孵化后不久就会向海洋迁移，作为非常小的幼鱼经历大约14到15个月的海洋生活，然后返回淡水产卵，因此具有高度可预测的两年生命周期（Quinn 2018）。20世纪中叶，粉红鲑鱼被有意引入俄罗斯西北部白海的河流中作为渔业资源，最终形成了稳定的种群（Sandlund et al. 2019）。2017年，挪威记录到的粉红鲑鱼数量骤增，达到12,000条，此后这一数字每年翻倍，2023年达到580,000条（Staveley et al. 2025）。在这些入侵年份，粉红鲑鱼出现在全国范围内的河流中，但数量最多的地区始终是挪威北部（Diaz Pauli et al. 2023; Staveley et al. 2025）。粉红鲑鱼继续在北大西洋地区扩散，并已在许多欧洲国家被记录到（例如Eliasen and Johannesen 2021; Millane et al. 2019; Nielsen et al. 2024; Skóra et al. 2023; Skóra et al. 2024; Staveley and Ahlbeck Bergendahl 2022; Staveley et al. 2025），尽管数量较少。

粉红鲑鱼在挪威的大量存在引发了对其对本地物种和生态系统潜在影响的严重担忧（Hindar et al. 2020）。然而，除了其原产地范围外，人们对这种入侵物种的生活史、种群动态及其生态后果知之甚少。最近在挪威的一些研究开始填补一些知识空白。研究表明，粉红鲑鱼的淡水和海洋饮食可能与本地物种存在资源竞争（Diaz Pauli et al. 2023; Bengtsson et al. 2023; Erkinaro et al. 2024）。关于粉红鲑鱼海上捕捞的研究提供了新的迁徙模式线索：4月至12月期间，它们似乎有向北迁移的趋势（Diaz Pauli et al. 2023）。另一项研究指出，粉红鲑鱼在出海后的最初几周内生长会放缓，某些个体可能会进入生长停滞期，随后在夏季和初秋加速生长，冬季又再次放缓（Paulsen et al. 2022）。如此大量的粉红鲑鱼进入挪威河流可能会增加海洋营养物质向水生、半水生和陆地生态系统的转移，但其具体影响尚不明确（Dunlop et al. 2021a, 2021b; Bonde and Stien 2024）。此外，有观点认为粉红鲑鱼可能是疾病和寄生虫的传播媒介，但证据尚不充分（Erkinharju et al. 2024; Holopainen et al. 2025）。它们的海洋和淡水生活阶段的许多方面及其确切生态影响仍需进一步研究。深入了解其海洋生活史，包括生长速率和存活模式，将有助于我们更好地理解其入侵动态。鉴于其种群数量在2017年才开始显著增加，粉红鲑鱼为我们提供了一个研究成功入侵物种实时入侵动态的独特机会。

**方法**
2019年和2021年，从挪威的河流和峡湾中共采集了476条粉红鲑鱼样本。在北部河流中，使用网眼尺寸为65毫米的刺网捕捉成年粉红鲑鱼。2019年，这些捕捞活动在挪威北部的Skallelva河和Vesterelva河进行。由于2019年中部挪威的粉红 salmon 数量较少，因此没有在该地区采集样本。2021年，7月4日至8月13日期间，在Skallelva河使用了网眼尺寸为50-63毫米的刺网进行捕捞。两年中，这些刺网也被潜水爱好者用作围网使用。2021年6月3日至8月31日期间，还在挪威中部的18条河流和一条大型河流附近的峡湾中通过钓鱼、鱼叉捕捞以及围网捕捉到了额外的样本（图1）。样本被分为三类：2019年北部挪威、2021年北部挪威和2021年中部挪威。这些分类旨在汇总可能经历了相似海洋环境的粉红鲑鱼。挪威北部的河流流入北冰洋的巴伦支海，而中部挪威的河流流入大西洋。

从每条粉红鲑鱼的背鳍后方侧线以上部位采集鳞片样本。2019年分析了Skallelva河的48条鱼和Vesterelva河的40条鱼的鳞片；2021年分析了北部挪威205条鱼和中部挪威20条鱼的鳞片。当年北部挪威的雄鱼数量多于雌鱼（北部挪威126条雄鱼、76条雌鱼；中部挪威104条雄鱼、79条雌鱼，表1）。如果皮肤过硬难以直接采集鳞片，则会取样皮肤并冷冻保存以备后续提取。所有鳞片样本均通过冷冻或干燥保存。粉红鲑鱼的总体长度测量精确到0.5厘米，性别通过解剖确定。

**数据收集与分析**
使用Wild Heerbrugg M8立体显微镜（MDG13，Leica Geosystems，瑞士）从每条鱼的鳞片中选取了三到四个可读的鳞片。接下来，将鳞片压在塑料条上以获取印迹。这些印记是通过使用Indus COM阅读器（型号4601，Indus International，美国）进行检查的。对于每个个体，最高质量的印记使用了徕卡Z6 APO（MSV266，徕卡地理系统，德国）和尼康Digital Sight DS-Ri1相机（尼康，日本）以40倍放大倍数进行拍摄，并采用了NIS-Elements F成像软件（尼康，美国）。对于每个拍摄的鳞片，通过视觉识别出了冬季区域中的焦点中心和最后一个环状结构，后者被定义为间距最短的环形对中的第二个环状结构（Todd等人，2014年；Paulsen等人，2022年）。从焦点到最后一个冬季环状结构的距离以及环状结构之间的间距测量方法是按照Bilton（1972年）和Bilton与Ludwig（1966年）的研究进行的。使用Image-Pro Plus软件（Media Cybernetics，美国）来检测这些环状结构，但在需要时对双环状结构等错误进行了手动修正。由于鳞片侵蚀，无法测量到冬季区域之后的部分，因此我们测量的鳞片长度是从焦点到冬季区域末尾的距离（Paulsen等人，2022年）。

统计方法
我们使用了R语言中实现的统计模型（R核心团队，2024年）来评估粉鲑鳞片特征和成年鱼体长随年份、地区和性别的变化情况。测试了六个响应变量：鳞片长度、环状结构数量、环状结构间距的变异系数、生长抑制的存在、生长抑制的时间以及成年鱼体长。对于所有鳞片特征，我们包括了从第一个环状结构到冬季区域末尾的环状结构间距。我们测试了鳞片长度和环状结构数量，因为这些特征允许我们比较不同年份、地区和性别之间的粉鲑生长情况。变异系数（CV）是通过将环状结构长度的标准差除以个体环状结构长度的平均值来计算的，它表示鱼在研究期间的生长变化程度。较大的CV表示生长率变化较大，而较小的CV表示生长率变化较小。所有模型中考虑的解释变量包括年份、地区和性别。环状结构间距被分为三个相等的组，每组分别代表了研究期的开始、中期和结束。这些时间段大致对应于鱼类的春季/初夏、仲夏到初秋以及晚秋到冬季（Paulsen等人，2022年）。这些相应部分的个体长度也被用作体长分析的解释变量。在纳入体长模型之前，这些连续变量被成对组合进行了相关性测试，发现它们的皮尔逊相关系数r < 0.5。

线性回归模型
对于连续响应变量，包括（1）从第一个环状结构到冬季区域末尾的鳞片长度，（2）环状结构间距的变异系数（CV）和（3）成年鱼体长，我们采用了标准线性回归模型。鳞片长度和环状结构间距变异系数的一般模型形式为：
$$
{Y}_{i}=\alpha +{\beta}_{1}\hspace{0.17em}{\text{Year}}_{i}+{\beta}_{2}\hspace{0.17em}{\text{Region}}_{i}+{\beta}_{3}\hspace{0.17em}{\text{Sex}}_{i}+{\varepsilon}_{i}, {\varepsilon}_{i}\sim \mathcal{N}\left(0,{\sigma }^{2}\right)
$$
其中 \({Y}_{i}\) 是个体的响应值；\(\alpha\) 是截距；\({\beta}_{1}\), \({\beta}_{2}\), \({\beta}_{3}\) 是年份、地区和性别的固定效应；\({\varepsilon}_{i}\) 是误差项；\(\sigma\) 是方差。
对于成年鱼体长，我们假设成年鱼体长可能受到海洋迁移不同阶段生长率的影响不同。因此，除了包括年份、地区和性别作为解释变量外，模型中还包含了第一、第二和第三鳞片部分的长度。成年鱼体长的模型形式为：
$$
{\text{BL}}_{i}=\alpha +{\beta}_{1}\hspace{0.17em}{\text{Section1Length}}_{i}+{\beta}_{2}\hspace{0.17em}{\text{Section2Length}}_{i}+{\beta}_{3}\hspace{0.17em}{{\text{Section3Length}}_{i}+{\beta}_{4}\hspace{0.17em}{\text{Region}}_{i}+{\beta}_{5}\hspace{0.17em}{\text{Year}}_{i}+{\beta}_{6}\hspace{0.17em}{\text{Sex}}_{i}+{\varepsilon}_{i}, {\varepsilon}_{i}\sim \mathcal{N}\left(0,{\sigma }^{2}\right),
$$
其中BL是鱼体的长度，单位为厘米。

COM-Poisson回归模型
我们使用了Conway–Maxwell Poisson（COM-Poisson）回归模型来测试我们的解释变量对从第一个环状结构到冬季区域末尾的环状结构数量的影响。这些数据首先用Poisson模型进行了建模，但诊断残差图显示了欠分散现象。R包DHARMa（Hartig 2022）中的testDispersion函数确认了欠分散。COM-Poisson分布能够灵活处理过度分散和欠分散情况，因此在这里被采用。该模型使用R中的glmmTMB包（Brooks等人，2017年）进行拟合，采用标准对数链接：
$$
{C}_{i}\sim \text{COM-Poisson}\left({\lambda}_{i},\nu \right), \text{l}\text{o}\text{g}\left({\lambda}_{i}\right)=\alpha +{\beta}_{1}\hspace{0.17em}{\text{Year}}_{i}+{\beta}_{2}\hspace{0.17em}{\text{Region}}_{i}+{\beta}_{3}\hspace{0.17em}{\text{Sex}}_{i},
$$
其中C是环状结构的数量。

生长抑制检测和模型
Paulsen等人（2022年）在分析粉鲑鳞片时注意到，一些个体在海洋迁移早期似乎经历了明显的生长减缓，他们认为这可能被视为生长停滞。为了研究这种生长模式，我们首先将“生长抑制”定义为鱼的鳞片上至少有两个连续的环状结构间距低于给定鱼的平均间距标准差的情况。使用这种方法可以解释个体之间的鳞片长度和环状结构数量的差异。由于生长率在冬季自然下降，只有当生长抑制发生在鳞片的前两个部分时，我们才将其归类为生长抑制。然后，我们使用逻辑回归对二元生长抑制结果进行了建模：
$$
G{D}_{i}\sim {\text{Bernoulli}}\left({p}_{i}\right), {\text{logit}}\left({p}_{i}\right)=\text{l}\text{o}\text{g}\left(\frac{{p}_{i}}{1-{p}_{i}}\right)=\alpha +{\beta}_{1}\hspace{0.17em}{\text{Year}}_{i}+{\beta}_{2}\hspace{0.17em}{\text{Region}}_{i}+{\beta}_{3}\hspace{0.17em}{\text{Sex}}_{i}
$$
其中GD是一个二元变量（1 = 观察到生长抑制，0 = 无生长抑制）。
接下来，我们使用了仅包含经历过生长抑制的个体的数据子集来评估这种事件的发生时间是否在年份、地区和性别之间有所不同。首先，我们确定了每条鱼生长抑制开始的环状结构。然后将这个环状结构数量除以该鱼鳞片上的总环状结构数量。这种标准化方法考虑了个体之间的环状结构数量差异，并产生了一个比例值（范围从0到1），表示生长抑制开始的相对时间。最后，我们使用beta回归来测试不同队列、地区和性别之间的生长抑制时间是否有所不同。beta回归的形式为：
$$
GD{T}_{i}\sim {\text{Beta}}\left({\mu}_{i}\phi ,\hspace{0.17em}\left(1-{\mu}_{i}\right)\phi \right), {\text{logit}}\left({\mu}_{i}\right)=\alpha +{\beta}_{1}\hspace{0.17em}{\text{Year}}_{i}+{\beta}_{2}\hspace{0.17em}{\text{Region}}_{i}+{\beta}_{3}\hspace{0.17em}{\text{Sex}}_{i}
$$
其中GDT是生长抑制开始的鳞片长度比例。

模型选择、诊断和验证
对于每个统计模型，最初都包括了所有的解释变量，然后通过迭代移除不显著的预测变量以获得最简化的模型。通过为线性回归模型绘制标准残差图来评估模型拟合度和假设。对于COM-Poisson和逻辑回归模型，残差是通过DHARMa包（Hartig 2022）模拟和绘制的。使用ggeffects包（Lüdecke 2018）得到了生长抑制的预测概率并绘制了图表。图表使用ggplot2（Wickham 2011）、‘cowplot’（Wilke 2020）和patchwork（Pedersen 2022）创建。表格使用flextable（Gohel和Skintzos 2024）格式化。

2019年挪威中部没有捕获到粉鲑，这可能导致年份和地区效应之间的混淆。虽然首选的建模方法是在相同模型中包含这两个协变量，但我们还运行了仅包含年份或仅包含地区的分层模型，以验证完整模型中的显著效应是否稳健。为此，我们创建了一个“仅北部”的子集，其中包含2019年和2021年仅在挪威北部捕获的鱼的数据，以及一个“仅2021年”的子集，其中包含2021年挪威北部和中部捕获的鱼的数据。“仅北部”的子集使我们能够验证年份对每个响应变量的影响；“仅2021年”的子集使我们能够验证地区对每个响应变量的影响。相关结果见补充材料（图2）。

图2
此图像的替代文本可能是使用AI生成的。

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一个粉鲑鳞片的示例，显示了焦点、第一个环状结构、冬季区域和最后一个冬季环状结构，以及分配给第二个夏季的环状结构和鳞片侵蚀区域。在整个研究中，只有从第一个环状结构到冬季区域末尾的环状结构被纳入分析。

结果
从第一个环状结构到冬季区域末尾的粉鲑鳞片长度范围为0.426至1.070毫米（图3a）。2019年挪威北部的平均鳞片长度为0.655毫米，2021年为0.685毫米，而挪威中部捕获的个体平均长度为0.718毫米。鱼在冬季区域结束前有14到26个环状结构（图3b）。2019年在挪威北部捕获的粉鲑平均有18.26个环状结构，2021年为18.87个；而返回挪威中部的粉鲑平均有19.53个环状结构。环状结构间距的变异系数范围为0.14–0.38；2019年捕获的鱼的平均变异系数为0.23，2021年两个地区的平均变异系数均为0.24（图3c）。总体而言，测量的鳞片特征在两年间的队列以及不同地区捕获的鱼之间存在差异，但在性别之间没有差异（表2）。对于鳞片长度和环状结构数量的最简化模型，年份和地区都被保留为解释变量，但没有包括性别，且解释了统计学上显著但较小的方差比例（鳞片长度模型的R2 = 0.05；环状结构数量模型的Nagelkerke’s R2 = 0.04；表2）。在两种情况下，2019年作为成年个体捕获的鱼或北部捕获的鱼的鳞片较短或环状结构数量较少（图4a, b, c和d）。这些结果表明，2019年的队列在研究期间的生长量少于2021年的队列。同样，这些结果表明北部捕获的鱼比挪威中部捕获的鱼生长量较少。在环状结构间距的变异系数最简化模型中，仅保留了年份（表2）。该模型也解释了统计学上显著但非常小的方差比例（R2 = 0.01）。2021年捕获的个体在其环状结构间距上的变异量大于2019年捕获的个体（图4e）。

图3
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不同年份、地区和性别的粉鲑鳞片长度（A）、环状结构数量（B）、环状结构长度的变异系数（C）和成年鱼体长（D）的分布。每个小提琴图表示数据分布的核密度估计，中位数由水平黑条标识。不同年份和地区的被分类为有生长抑制的粉鲑数量也显示出来（E）。“生长抑制”是一个二元变量，其中1表示有生长抑制，0表示没有生长抑制。最后，显示了所有经历生长停滞的个体的生长抑制开始的环状结构位置，按年份和地区分类。

表2
在最简化模型中保留的解释变量的参数估计

图4
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最简化模型中保留的解释变量与测试的鳞片特征之间的预测关系。95%置信区间由黑色垂直条表示。

我们发现33%（n = 156）的鱼在首次出海的冬季之前经历了生长抑制（图3e）。作为生长抑制一部分的第一个环状结构范围从焦点后的第一个环状结构到焦点后的第十二个环状结构。2019年和2021年北部鱼的生长期开始的平均环状结构数量分别为5.37和4.28，2021年中部鱼的平均环状结构数量为3.95。生长抑制中包含的环状结构数量从两个到四个不等。大多数个体（n = 105）的生长抑制有2个环状结构，39个个体有3个环状结构，12个个体有4个环状结构。生长抑制主要发生在第一个鳞片部分；只有8.3%（n = 13）发生在第二个鳞片部分（图3f）。在最简化的生长抑制模型中仅保留了地区变量，尽管该模型解释的方差比例较低（Nagelkerke’s R2 = 0.05；表2），其中挪威中部捕获的鱼更有可能经历生长抑制（图4f）。在那些出现生长抑制的鱼类中，我们发现2019年捕获的鱼类比2021年捕获的鱼类更晚地出现了生长抑制，尽管模型仅解释了部分变异（R2 = 0.07）（图4g）。粉鲑的体长范围从38.0厘米到71.5厘米（图3d）。雌性鱼的平均体长为47.4厘米，雄性为51.7厘米。2019年在挪威北部捕获的鱼的平均体长为48.98厘米，2021年为51.65厘米。在挪威中部捕获的鱼的平均体长为48.38厘米。我们发现第一段的体长在不同年份之间没有变化（t检验：t(123.85) = 1.76, p = 0.081），但第二段和第三段在2021年比2019年更长（t检验：t(140.42) = -6.48, p < 0.001；t检验：t(140.09) = -4.09, p < 0.001）。我们发现成年鱼的体长在不同年份组、地区和性别之间存在差异（表2）。此外，成年鱼的体长与鳞片第二段和第三段的长度相关（表2）。在最简洁的模型中，第一段鳞片的长度没有被纳入（表2）。体长模型解释了统计上显著且相当比例的变异（R2 = 0.40）。2019年组的个体通常比2021年组的个体更小（图5a），而在北部捕获的个体比在挪威中部捕获的个体更大（图5b）。第二段和第三段鳞片较长的个体成年后也更大（图5c和d）。最后，雄性比雌性更长（图5e）。同样，我们使用了一个不包括2019年捕捞数据的“区域”子集来验证区域效应是否在数据集中持续存在，同时这个数据集中没有受到2019年中心区域鱼类缺失的干扰。基于这种方法，我们相信模型检测到的年际和区域间变异很可能真实反映了这些鱼类群体之间的实际差异。

然而，我们的研究也存在一些局限性，这些局限性需要在未来研究挪威粉鲑时加以考虑。首先，只有那些成功完成海洋迁徙的个体的数据可以被用于分析。我们缺乏关于未能返回淡水产卵的个体的生长动态和迁徙模式的信息，因此无法推测影响其海洋生存的因素。其次，由于无法确定粉鲑的起源或其迁徙路线，我们无法推断导致体表特征或成年体型差异的机制。此外，我们依赖于采用不同方法收集的数据：北部主要使用刺网渔业，而挪威中部则采用更为机会主义的采样方式。在分析结果时需要考虑到各地区采样方法的差异，尽管我们认为挪威中部的数据能够代表该地区当年的粉鲑情况。总体而言，挪威中部的粉鲑数量较少，但我们付出了巨大努力以尽可能多地收集这些鱼类。

本研究的一个发现是成年粉鲑的体型在不同年份和地区之间存在差异。鉴于采样方法的差异，必须注意可能因装备使用而产生的体型选择性偏差。研究发现，2019年的北部粉鲑体型实际上比2021年更小，尽管2019年使用的刺网网眼尺寸大于2021年，这表明刺网网眼尺寸的差异并未影响研究结果。虽然难以排除地区间的装备效应，但刺网的使用方式可能降低了体型选择性，观察到的区域体型模式与Diaz-Pauli等人（2023年）的研究结果一致，从而支持了我们的结论。我们强烈建议继续每年收集数据，以更好地了解粉鲑在挪威的入侵情况。了解粉鲑活动范围和迷航率的变化对于掌握甚至预测该物种的入侵动态至关重要。这项研究表明，体表特征有助于增进我们对粉鲑在挪威扩散情况的认识。

**结论：**
本研究提供了关于入侵性粉鲑在海洋迁徙期间的一些新见解，并探讨了它们早期海洋阶段与其后续成熟个体体型之间的关系。我们观察到不同群体之间的生长动态存在差异，这可能受到海洋环境年际变化的影响。此外，我们认为在挪威不同地区捕获的粉鲑在从入海后的最初几周到冬季结束期间的海洋资源条件不同。研究发现，它们早期海洋迁徙中期的生长情况对成年体型有影响，而迁徙初期的生长情况对成年体型没有影响。然而，目前对于粉鲑在挪威的基本生物学和生态学特性仍知之甚少。我们需要更深入地了解环境影响及其在海洋中的生长和生存情况，以及它们的海洋迁徙路线。虽然了解这些大量入侵物种的生物学特性非常重要，但未来的研究还应考虑它们可能对本地物种产生的影响，以及气候变化对其入侵动态的潜在影响。