《Mathematical Biosciences》：Plant tolerance is explained by resource-based plant–nematode interactions
约瑟夫·彭拉普·塔马古瓦 | 弗雷德里克·格罗尼亚尔 | 瓦伦蒂娜·巴尔达齐 | 苏珊娜·图佐
法国蔚蓝海岸大学、INRIA、INRAE、CNRS、MACBES
摘要
植物寄生线虫是全球重大的经济损失原因，影响多种作物。它们感染植物并消耗资源，阻碍植物生长。虽然抗性旨在限制寄生虫的危害，但耐受性是指植物在感染情况下仍能保持产量的能力，这是一种互补且可能更可持续的策略。理解耐受性的产生和机制需要深入探讨宿主与寄生虫之间的相互作用及其受到的限制。在本研究中，我们建立了一个数学模型，描述了植物生长、内部资源分配和线虫种群动态的耦合过程。该模型涵盖了关键的生物学机制，包括资源依赖的植物发育、线虫感染、繁殖以及资源限制与寄生作用之间的反馈。我们分析得出了基本繁殖数，并确定了系统灭绝、健康生长和共存等平衡状态。我们的分析表明，共存能力在很大程度上取决于植物的资源生产情况，这阐明了耐受性出现的具体条件。数值模拟进一步探讨了植物和线虫参数的变化如何影响整个生长季节中的耐受性。我们揭示了资源生产的两面性：高生产率不仅促进植物生长，还会增强线虫的繁殖。因此，在选择促进更大更高效的植物与限制线虫感染造成的产量损失之间需要找到一个平衡点。这种平衡受到线虫毒力和植物定量抗性的影响。
1. 引言
耐受性被定义为植物减轻害虫压力造成的损害的能力[1][2]。这一概念已成为生态学、农学、流行病学和进化生物学等多个学科的关键术语[3][4][5]。从宿主的角度来看，耐受性可以通过相对适应性来量化，例如相对产量[6][7]或相对种子数量[8]。相比之下，抗性是从害虫的角度出发的，定义为植物通过遗传和分子机制限制害虫发展的能力，通常通过害虫繁殖的代理指标来量化[9][10]。然而，耐受性和抗性之间的界限并不总是明确的。减少害虫发展的机制可以提升植物的适应性[1][2]，而抗性效果则取决于宿主的遗传背景和相关特性[11][12]。此外，耐受性可能是基于遗传的[13]，耐受性基因的组合也可能赋予抗性[14]。在农业系统中，植物的耐受性尤为重要，因为它可以在持续病原体压力下维持生产力[15]，并有助于实现更持久的控制策略，尤其是在抗性成本高昂或容易被进化中的寄生虫克服的情况下。
植物寄生线虫对全球农业构成严重威胁，导致巨大的经济损失和作物产量下降。它们攻击多种作物，包括番茄、土豆和大豆[16][17][18]。估计表明，这些害虫每年造成的全球作物损失在800亿至1730亿美元之间[19][20]。值得注意的是，它们单独造成的主要作物平均年产量损失高达10-14%[21]。在发展中国家，影响尤为严重，年产量损失可能达到14.6%[22]。例如，在撒哈拉以南非洲，线虫侵染威胁着木薯、山药和香蕉等主食作物，直接危及粮食安全和农村生计[22][23]。
在植物寄生线虫中，内寄生种类如Meloidogyne spp.（根结线虫）、Radopholus similis（钻蛀线虫）、Heterodera spp.和Globodera spp.（胞囊线虫）会感染根组织，严重阻碍植物生长[24][25]。控制这些害虫具有挑战性：化学杀线虫剂面临越来越多的限制[26][27]，而生物控制或轮作策略的效果也有限[28][29][30]。已经为某些主要属发现了抗性基因，但这些基因仅适用于少数植物物种[31]。例如，Mi-1是唯一的番茄抗Meloidogyne的基因[32]。此外，由于环境条件或线虫进化，抗性可能会失效，这给基于抗性的控制策略的持久性带来了挑战[31]。因此，更好地理解和利用耐受性作为可持续农业的替代策略显得尤为重要。
由于宿主-病原体系统之间的复杂相互作用和尚未完全阐明的复杂机制，耐受性的量化远非易事[33][34]。这要求从机制上理解植物与寄生虫之间的相互作用，特别是植物生理特性如何影响和受到寄生虫发展的影响。这在寄生虫干扰植物核心功能（如资源获取、分配和生长）的系统中尤为明显，这些复杂的反馈机制仅凭经验观察难以捕捉[35][36]。数学建模是分析宿主-寄生虫相互作用、疾病动态和量化损失的宝贵工具。模型使研究人员能够形式化生物学假设，测试不同条件和时间尺度下的结果[37]。它们有助于分析和优先考虑与耐受性相关的特性，例如生长与防御之间的关系，或当前产量与长期脆弱性之间的关系，通过将生理参数与流行病学后果联系起来[38][39][40]。因此，建模对于阐明耐受性在何种条件下出现、维持或失效至关重要[41][42]。
已经提出了多种数学模型来研究植物-线虫相互作用，但大多数模型可以分为两大类。一方面，大多数流行病学模型通常季节性地或以空间结构化的方式描述线虫种群动态，同时假设宿主环境是固定的或简化的。例如，Ferris早期的工作[43,44]以及Tankam-Chedjou等人[45]、Nilusmas等人[46]和Yadav与Kumar[47]的最新模型关注内寄生虫的传播和控制策略的效果。尽管这些模型有助于预测线虫的持续存在或抑制，但它们很少考虑植物的生理反馈。在植物流行病学模型中，植物资源及其在感染下的消耗很少被明确建模。我们所知，值得注意的尝试包括[48]和Zaffaroni等人的框架[49]，其中害虫种群动态与植物生长之间的相互作用通过资源可用性来调节。
另一方面，农学模型本质上是计算性的，倾向于将线虫简化为外部压力因素。例如，在Den Toom[50]、van Keulen等人[51]和Van Oijen等人[52]广泛使用的SUCROS模型中，线虫种群和相互作用通常通过静态的产量损失或同化物分配减少来表示。在香蕉植物-寄生线虫的情况下，Tixier等人开发的SIMBA-NEM模型进一步通过模拟Radopholus similis和Pratylenchus coffeae的种群动态来进行更深入的分析[53]。虽然仍然是计算性的，SIMBA-NEM为将害虫影响整合到作物模型中做出了重要尝试，并为探索宿主-线虫相互作用提供了起点。然而，这些模型的输出和结论高度依赖于参数值，往往无法捕捉到寄生虫动态与宿主生长之间的资源竞争反馈循环，而这些机制对于理解植物耐受性至关重要。
为了解决这些限制，我们开发了一个结合了植物资源和寄生虫动态的耦合模型。该模型描述了通用植物资源（如碳、氮或水）的生产、分配方式，以及线虫如何同时利用这些资源进行生长和繁殖。这种共享依赖性产生了寄生虫压力与宿主生产力之间的反馈，从而可以从系统层面探讨耐受性。重要的是，该模型超越了以往的方法，强调了资源依赖的感染、繁殖和损害，兼顾了植物-线虫相互作用的生理和流行病学维度。
我们的目标有两个：（i）确定植物和线虫在最小化宿主损害的情况下共存的条件，即耐受状态；（ii）探讨植物生理特性如何调节这一结果。我们从理论和数值两个方面分析该系统，揭示植物生存、生产力和寄生虫发展之间的潜在平衡。通过这种方式，我们旨在为理解植物耐受性及其对可持续寄生虫管理的影响提供理论基础。
本文的结构如下：第2节描述了模型的数学表述；第3节进行了理论分析，包括平衡状态和稳定性条件以及分岔图；第4节介绍了植物对线虫寄生的反应的定义和分类；第5节研究了影响植物反应的因素，强调了植物生产力与线虫繁殖之间的权衡；最后，第6节讨论了我们的发现的意义。
2. 模型构建
我们提出了一个 compartmental 模型，描述了植物与植物寄生线虫种群之间的相互作用，这些相互作用通过共享资源联系在一起。该模型明确表示了植物生长、资源分配和线虫发育之间的反馈，为探索耐受性这一新兴特性提供了机制基础。
模型结构
该模型包含五个 compartment。植物由两个 compartment 组成：生物量（B）和资源（C）。植物生物量（B）代表植物的结构部分，包括已经形成的组织（如茎和根）。资源（C）表示通过光合作用或养分吸收产生的通用内部池（如碳、氮或水）。这些同化物在植物维管系统（木质部和韧皮部）中运输，支持植物生物量的生长和维持，以及寄生虫的发育。
害虫种群的结构反映了内寄生线虫（如Meloidogyne spp.）的生物学特性，这类线虫具有土壤感染阶段，随后在植物内发育和繁殖[54]。线虫种群分为三个 compartment：自由生活的幼虫（L），它们生活在土壤中并能够感染植物生物量；侵染幼虫（J），它们已经在植物根部定居并在此进食和发育；以及成熟的雌虫（F），它们是植物内的成年线虫，负责繁殖并释放新的自由生活幼虫。在这个模型中，卵阶段没有明确表示；它被纳入了自由生活幼虫阶段。
该模型没有明确表示雄性线虫。对于Meloidogyne spp.来说，这与它们的无性繁殖一致。对于其他可能进行有性繁殖的物种（如胞囊线虫），由于它们的移动能力有限以及单个雌虫产生的后代数量众多，有性和繁殖得以保证。因此，即使在低密度下，雄性也不会成为限制因素。我们因此假设线虫种群中没有Allee效应。这一假设与所考虑的系统生物学特性一致，但对于具有强密度依赖性繁殖限制的物种可能不适用。
我们假设线虫的感染、 feeding 和繁殖都依赖于植物资源的可用性，这反映了植物的生理状态强烈影响寄生虫表现的观点（蓝色术语）。我们还假设线虫侵染通过直接消耗资源和生物量以及间接通过减少生物量生长和增加资源胁迫下的死亡率对植物产生负面影响。
系统（1）的示意图见图1。我们推导出了一个由五个常微分方程组成的通用系统：
(1)
{
L˙ = r(CKρ + C)F︸Nematode reproduction ? βLB︸Infection ? μLL︸Mortality,
J˙ = (CKe + C)βLB︸Nematode establishment ? ηJ︸Maturation ? μJJ︸Mortality,
F˙ = ηJ︸Maturation ? μFF︸Mortality,
B˙ = σCB︸Biomass growth ? μB(1 + αKcKc + C)B︸Mortality ? (CKe + C)δβLB︸Infection,
C˙ = p(BKp + B)︸Resource production ? eσCB︸Resource consumption ? λ(CKc + C)B︸Maintenance ? μcC︸Resource loss ? γ(CKf + C),
(J + F)︸Nematode feeding.
}
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图1. 植物-线虫相互作用模型示意图。实线箭头表示流动，虚线表示调节关系，当值为正时箭头末端为圆点，为负时箭头末端为平线。植物分为两个 compartment：植物生物量（B）和资源（C）。植物资源相对于生物量生产，用于植物的生物量生长和维持。线虫的生命周期分为三个阶段：土壤中的自由生活幼虫（L）、侵染幼虫（J）和成熟雌虫（F）。实际上，自由生活幼虫感染植物生物量后成为侵染幼虫，然后侵染幼虫成熟为雌虫，再在植物外释放新的自由生活幼虫。线虫（J, F）在植物内消耗植物资源进行发育。此外，植物资源短缺会影响线虫的繁殖、感染和 feeding。所有 compartment 都受到基本死亡率的影响。
模型描述
关于植物动态：
- 资源池（C）通过光合作用或吸收产生，假设其依赖于现有生物量，遵循Monod型饱和模型 BKp + B，其中Kp 是资源生产的半饱和常数。饱和度可能对应于自我遮蔽或衰老依赖效应[55][56]。此外，这些资源被用于生物量的增长和维护，并以恒定速率μc损耗。维护成本与植物生物量成正比，假设在资源充足时以速率λ发生，但在资源短缺时会减少[57]，[58]。资源损失可能代表根系沉积（当C对应于根系分泌的有机化合物时）[59]，或者叶蒸发（当C被解释为水分时）[60]。植物生物量（B）通过以速率σC消耗资源而增长，同时也会以速率μB衰减，并且在资源限制（C?Kc）的情况下会经历额外的死亡，这一过程由参数α来调节。线虫通过感染、发育和繁殖与植物相互作用。实际上：自由生活的幼虫（L）以速率β感染植物生物量，但只有部分幼虫能够成功建立感染，这取决于资源的可用性[61]，[62]。这一过程受到参数Ke的调节，Ke代表植物对感染的定量抵抗力。Ke的值越高，表示植物的抵抗力越强，意味着植物能够更有效地限制线虫的利用。相反，Ke的值越低，表示宿主的易感性越高，线虫更容易在宿主体内建立和发育。成功建立的幼虫会发展成成熟雌虫（J），平均成熟周期为1η。
在本节中，我们专注于对模型（1）的数学分析，以了解植物-害虫动态的潜在机制。我们首先讨论模型的基本性质，包括非负性和有界性，然后研究平衡状态：3.2节中的灭绝平衡；3.3节中的无害虫平衡（PFE），其中我们首先考察健康植物子系统的稳定性，然后确定基本再生数以判断PFE的稳定性；最后是3.4节中的共存平衡。最后，我们总结系统的渐近行为。
为了分析的便利性，我们研究了线虫过程半饱和常数相等的情况：(2)Kρ=Kf=Ke。基于这一假设，植物的定量抵抗力Ke影响所有寄生虫过程，即感染、取食和繁殖。我们还测试了这些过程受不同影响的情景，数值结果在D节中给出。在模型中，我们没有考虑任何抵抗力成本。实际上，在作物植物中，通过选择最大化效益并最小化抵抗力成本的等位基因，育种大大减少了抵抗力与产量之间的权衡[64]，[65]。更具体地说，对于RKN[66]的研究表明，携带Mi抗性基因的番茄品系没有产量成本。尽管如此，可以在模型中加入抵抗力成本，例如通过关联Kc和Ke参数值。
系统（1）的初始条件由以下给出：(3)L(0)≥0, J(0)≥0, F(0)≥0, B(0)≥0, 和 C(0)≥0。注意，模型（1）中的所有参数和状态变量都是非负的。模型参数和变量列在表1中。
表1. 模型变量和参数的描述。参数值基于园艺作物中的根结线虫。
模型分析
在本节中，我们专注于对模型（1）的数学分析，以深入了解植物-害虫动态的潜在机制。我们首先讨论模型的基本性质，包括非负性和有界性，然后研究平衡状态：3.2节中的灭绝平衡；3.3节中的无害虫平衡（PFE），我们首先考察健康植物子系统的稳定性，然后确定基本再生数以判断PFE的稳定性；最后是3.4节中的共存平衡。我们以系统渐近行为的总结作为结论。
3.1 基本性质
为了使系统（1）在数学和生物学上都有意义，我们必须验证所有状态变量保持非负和有界。因此，我们有以下结果：
命题1（解的正性）设X˙=F(X)，其中X=(L,J,F,B,C)。如果初始条件是非负的，则对于所有t≥0，解也是非负的。证明见附录A。
命题2 系统（1）在所有时间t≥0时都有一个唯一解，并且该解始终位于R≥05范围内。由Ω={(L,J,F,B,C)∈R≥05|P(t)≤Pmax}定义的域Ω对于系统（1）是正不变的，其中P(t)=γrL(t)+eδJ(t)+eF(t)+eB(t)+C(t)。
证明见附录A。
3.2 灭绝平衡
灭绝平衡对应于一个灭绝的种群X0=(0,0,0,0,0)，因此在生物学上并不感兴趣。尽管如此，我们还是研究了其稳定性。为此，我们考虑了模型（1）的雅可比矩阵：
(4)J(X)=(?βB?μL0rCKe+C?βLrKeF(Ke+C)2βBCKe+C?(η+μJ)0βLCKe+CβKeLB(Ke+C)20η?μF00?δβBCKe+C00σC?μB(1+αKcKc+C)?δβLCKe+CσB+αμBKcB(Kc+C)2?δβKeLB(Ke+C)20?γCKe+C?γCKe+CpKp(Kp+B)2?eσC?λCKc+C?eσB?λKcB(Kc+C)2?μc?γKe(J+F)(Ke+C)2)。
通过在X0=(0,0,0,0,0)处评估雅可比矩阵（4），我们得到：
(5)J(X0)=(?μL00000?(η+μJ)0000η?μF00000?(1+α)μB0000pKp?μc)。
由于雅可比矩阵（5）的所有特征值都对角线上且为负，因此X0是局部渐近稳定的。
3.3 无害虫平衡
系统（1）的无害虫平衡（PFE）Xh=(0,0,0,Bh,Ch)对应于没有线虫的健康植物。稳态下的植物资源Ch是从B˙/B得到的二阶多项式的根，其中B≠0：
(6)P(Ch)=σCh2+(σKc?μB)Ch?KcμB(1+α)=0。
由于?KcμB(1+α)/σ<0，P(Ch)的根的乘积为负，这意味着P(Ch)只有一个正解。该解由下式给出：
(7)Ch=12σ(μB?Kcσ+Kc2σ2+2(1+2α)σKcμB+μB2)。
对于上述Ch（7），稳态下的生物量是C˙=G(Bh)=0的解，其中：
(8)G(Bh)=p(BhKp+Bh)?eσChBh?λ(ChKc+Ch)Bh?μcCh=0。
当将函数G通分后，其分子成为以下二阶多项式：
Q(Bh)=a2Bh2+a1Bh+a0=0，
其中{a2=?(eσ(Ch2+KcCh)+λCh), a1=?(eσKp+μc)Ch2+(?(eσKp+μc)Kc?λKp+p)Ch+pKc, a0=?Kpμc(Ch2+KcCh)。
由于a2<0，要么a1<0，此时Q(Bh)没有正根；要么a1>0，并且当且仅当其判别式为正时才有两个正根。我们有，
a1>0?p>(eσKp+μc)(C2+KcC)+λKpC(Kc+C)≡ζ。
判别式Δ=a12?4a2a0，是一个关于p的二阶多项式，在其根p1和p2之外为正，即：
p1=ζ?ChKc+CheσKpμc(Ch2+2KcCh+Kc2)+λKpμc(Kc+Ch)，p2=ζ+ChKc+CheσKpμc(Ch2+2KcCh+Kc2)+λKpμc(Kc+Ch)。
由于p1< />
p2时，条件a1>0和Δ>0同时满足。因此，p2对应于生物量生产率的最小阈值，低于该阈值生物量生产无法维持，我们将其命名为pmin。此外，如果p>pmin，模型在稳态下有两个正的生物量值Bh10，我们需要确定Θ的符号。为此，我们考虑在（8）中定义的函数G。函数G是严格凹的，因为G″(Bh)=?2pKp(Kp+Bh)3<0，并且我们注意到G′(Bh)=Θ(Bh)。如前所述，当p>pmin时，函数G在两个点Bh10，因此det(Bh1,Ch)<0，而Θ(Bh2)<0，因此det(Bh2,Ch)>0。综上所述，最低的PFE（Bh1,Ch）是不稳定的，因为det(Bh1,Ch)<0；而最高的PFE（Bh2,Ch）是局部渐近稳定的，因为trace(Bh2,Ch)<0且det(Bh2,Ch)>0。
3.4 共存平衡
共存对应于植物尽管受到线虫侵害但仍能生存的情况。共存平衡表示为Xi=(Li,Ji,Fi,Bi,Ci)。该稳态下的植物资源Ci是六阶多项式的解：
(13)T(Ci)=a6Ci6+a5Ci5+a4Ci4+a3Ci3+a2Ci2+a1Ci+a0，
其中系数定义在B.1节中。然而，在条件rη>μF(η+μJ)下（这是R0>1所要求的），我们确定T(Ci)有偶数个正解。更多细节见B.2节。
稳态下的其他变量是Ci的函数，表示为：
(14)Li=1βδ(Ke+Ci)(Kc+Ci)P(Ci), (15)Ji=μFμLβδ(Ke+Ci)2(Kc+Ci)P(Ci), (16)Fi=ημLβδ(Ke+Ci)2(Kc+Ci)P(Ci), (17)Bi=μFμLβ(η+μJ)(Ke+Ci)D(Ci),
(18)P(Ci)=σCi2+(σKc?μB)Ci?μBKc(1+α), (19)D(Ci)=(ηr?(η+μJ)μF)Ci2?2μFKe(η+μJ)Ci?μFKe2(η+μJ)。
为了确保稳态变量Li, Ji, Fi和Bi的正性，函数P(Ci) (20)和D(Ci) (21)必须为正。让我们注意到，函数(20)对应于多项式(6)，其唯一的正根是Ch(7)，即无害虫平衡状态下的资源。因此，当且仅当Ci > Ch时，P(Ci) > 0。假设rη > μF(η+μJ)，方程(21)有一个唯一的正解，其表达式为：(20)π^=(ημF+μFμJ+ηrμF(η+μJ))Keηr?(η+μJ)μF。因此，当且仅当Ci > π^时，D(Ci) > 0。总之，共存平衡Xi的存在当且仅当方程(15)有一个根Ci，使得(21)Ci > Ch且Ci > π^。需要注意的是，Ch和π^是独立的，因为Ch仅依赖于植物的生理参数，而π^主要取决于线虫的参数。因此，这两个条件并不是互斥的。这表明，为了使植物和线虫能够共存，植物的资源至少必须高于维持健康植物所需的资源。
数值分析 鉴于T(Ci)的多项式系数表达式非常复杂（见B.1节），对共存平衡的存在性和稳定性进行解析研究是不可行的。因此，我们使用分岔图进行了数值分析，结果表明当R0 > 1时，存在唯一的共存平衡。如B.2节所示，多项式T(Ci)理论上可以有0、2、4或6个正根。对于所有考虑的分岔参数值，当R0 > 1时，确实有两个正根。然而，共存平衡的唯一性是由于这两个根中只有一个满足条件(23)。图4(a)和图4(b)显示了稳态下的生物量(B)，它是基本繁殖数R0的函数。系统(1)在R0=1时会发生超临界分岔，从而在无害虫平衡和共存平衡之间切换稳定性。此外，在图4(b)中，当R0=ν时，共存平衡失去稳定性，此时超临界Hopf分岔会产生一个稳定的极限环。
总结：假设(2)成立时，系统(1)的渐近行为如下：1. 灭绝平衡X0始终是局部渐近稳定的。2. 存在两个无害虫平衡Xh：如果R0 < 1，则其中一个总是不稳定的，而另一个是局部渐近稳定的；当R0 > 1时，它变为不稳定。3. 当1 < R0 = ν时，共存平衡Xi是局部渐近稳定的；随着Hopf分岔的发生，它之后会变得不稳定（见图4(b)）。4. 定义了植物对线虫寄生的响应：耐受性保持植物的生产力，而抗性限制了线虫的发育。因此，我们定义了以下指标来量化耐受性和抗性：4.1. 抗性指标 我们引入了季节性线虫繁殖因子ρ，而不是基本繁殖数(R0)，后者决定了当少量线虫引入健康植物时线虫是存活还是死亡。定义如下：ρ=L(T)/L(0)，即自由生活幼虫的最终数量与初始数量之比。这个指标描述了一个生长季节内线虫种群数量的增加或减少程度。这个量通常按线虫周期来测量。对于根结线虫，实验研究表明，每个繁殖周期的种群增长量会因宿主质量和环境条件而大不相同[70]。对于一个非常适宜的宿主，它可能约为5，但由于资源耗尽、宿主组织的可用性和拥挤效应等因素，它会在连续几代中逐渐减少[70],[71],[72]。在我们的模拟中，我们假设每个周期的平均值为2，这对应于线虫发展的可接受水平（从线虫的角度来看）。鉴于一个完整的线虫生命周期大约持续40天，一个200天的生长季节大约包括五个连续的世代。在这些条件下，一个可接受的季节性繁殖因子是ρ=2^5=32。我们采用这个值作为低线虫繁殖和高线虫繁殖之间的阈值。4.2. 耐受性指标 基于Nilusmas等人[46]常用的植物产量代理指标，即一个生长季节内健康植物生物量的积分：B^=∫0^T B(t) dt，我们定义了相对产量指数θ如下：θ=BI^/BH^，其中BI^和BH^分别代表有线虫和无线虫情况下的产量。相对产量指数θ=1表示寄生没有影响，θ=0表示生产力完全丧失。我们对相对产量指数设置了θ=0.8的阈值，假设一个相当健康的植物即使受到寄生也应至少保持其潜在产量的80%。这个阈值的较高值进一步受到图C.11中显示的生物量动态的启发，在那里感染的影响在季中期变得明显，因此θ=0.8对应于季节末生物量减少的更为严重的情况。4.3. 植物响应 这两个阈值ρ=32和θ=0.8共同作为分类植物对线虫寄生响应的基础。根据[1],[73]，如果害虫繁殖能力较弱，耐受植物可以被认为是抗性的；如果繁殖能力较强，则被认为是非抗性的。在本文中，我们采用了简化的定义：耐受且抗性的植物被简单地定义为抗性的，耐受且非抗性的植物被定义为耐受的，不耐受且非抗性的植物被定义为敏感的。因此，基于方程(24)和(25)中定义的植物和流行病学指标，各种植物响应在表2中进行了分类。
探索影响植物响应的因素 在本节中，我们旨在通过数值模拟提供对植物-线虫相互作用及其对植物生产力和线虫发育影响的更全面的理解。目的是评估各种模型参数对第4节中定义的抗性和耐受性指标的影响，并确定它们如何塑造植物响应。初始条件也通过E节中详细描述的敏感性分析进行了测试。结果表明，只有初始接种剂量(L0)对指标有显著影响。我们考虑了一个典型的园艺生长季节T=200天。模型中使用的参数值来源于园艺作物中根结线虫的动态。然而，一些参数在文献中报告的范围内进行了变化，以涵盖不同的植物种类和土壤传播线虫的特性。参考参数值和范围在表1中给出，对应于基本繁殖数R0=4.7，根据方程(13)计算得出。我们保持了方程(2)中所述的简化假设，即单一参数Ke控制植物对线虫建立、取食和繁殖的定量抗性。除非另有说明，否则初始条件选择如下：B(0)=5克，C(0)=0.05克，L(0)=20000个个体，J(0)=F(0)=0，这对应于一个具有中等初始自由生活幼虫接种剂量的小植物。植物-线虫动态在C.5.1节中进行了说明。
图5探讨了三个主要植物特性（即定量抗性(Ke)、生物量增长率(σ)和资源生产率(p)对上述两个指标的影响。首先请注意，在图5中，无论是在(a)和(b)面板之间还是在(c)和(d)面板之间，这两个指标显示出相同的模式。它们只是朝相反的方向变化。图5(a)和图5(b)说明了植物定量抗性(Ke)和生物量增长率(σ)如何相互作用，以影响线虫的繁殖和植物的相对产量。它们表明，生物量增长率对这些指标的影响非常小，其值主要由植物的定量抗性决定。这一特性越强，线虫的繁殖就越少，导致产量损失也越少。生物量增长率的提高也有类似但显著较小的影响。基本繁殖数R0和这两个指标是一致的：R0=1（白线）标志着流行病传播（左侧，R0>1）和抑制（右侧，R0<1）之间的阈值。更具体地说，在后一种情况下，观察到线虫繁殖很少，产量损失也很小（θ > 95%）。这对应于定性/全局抗性。图5(c)和图5(d)研究了植物定量抗性(Ke)和资源生产率(p)的综合效应。它们表明，这两者之间存在强烈的相互作用。对于低水平的定量抗性，指标主要取决于资源生产率；对于中等水平的抗性，它们取决于这两个特性。在这两种情况下，资源增长得越快，线虫繁殖得越多，产量损失也越多。对于高水平的抗性，资源生产率不再有任何影响：没有线虫繁殖，也没有产量损失，这对应于定性/全局抗性。在这种情况下，指标与基本繁殖数并不完全一致：即使当R0>1（白线左侧）时，对于低生产率，也可以观察到线虫的抑制，即低季节性线虫繁殖因子和高的相对产量指数。
图6探讨了初始接种剂量(L(0)=L0)和线虫毒力（由感染率(β)表示）如何调节植物对线虫侵染的响应。由于两个指标在图5中的模式相似，我们只展示了相对产量(θ)，但在附录的图E.14中也可以计算季节性繁殖因子(ρ)。图6(a)显示，对于低到中等的定量抗性水平，植物的相对产量主要由初始接种剂量决定，但相对产量损失有限（θ > 60%）。对于高水平的抗性，接种剂量没有影响，产量得到维持（θ > 90%）。图6(b)显示，尽管与初始接种剂量有轻微的相互作用，资源生产是相对产量的主要驱动因素：如第5.1节所观察到的，较高的资源生产有利于线虫繁殖（也见图E.14(b)），增加了最终种群规模（图E.13(c)），从而加剧了相对产量损失。图6(a)和图6(d)显示了初始接种剂量和两个植物特性对季节性繁殖因子(ρ)的相对影响，但在θ较高时，ρ的影响较小。相比之下，线虫毒力对相对产量的影响较大。高线虫毒力导致在抗性较低的植物中相对产量损失显著（高达θ=40%）（图6(c)），或者在资源生产较高的情况下（图6(d)）。这些结果表明，提高定量抗性对于在有毒力线虫存在的情况下或考虑到低植物资源生产的情况下保护产量至关重要。我们现在旨在根据这些特性对植物反应进行分类，这些特性对两个指标都有影响：季节性线虫繁殖因子（ρ）和相对产量指数（θ）。图7展示了根据植物的定量抗性（Ke）和资源生产率（p）在不同线虫毒力水平下的植物反应。易感植物主要分布在左上区域，该区域资源生长良好，但植物的定量抗性较低或中等。这些植物倾向于促进线虫繁殖，而不是增强自身的防御能力或保持生产力。然而，在两个不同的区域观察到了耐受性：首先是在资源生产中等且定量抗性较低的植物中；其次是在生产率较高且表现出较强定量抗性的植物中。后一类植物通过提供丰富的资源来支持线虫繁殖，但仍然能够保持高产量。当资源生产率低时，即使定量抗性较弱（R0>1），或者当资源生产和定量抗性都较强时，抗性植物也会出现。在这些情况下，线虫的数量能够得到有效抑制。在D部分，当我们取消关于植物定量抗性的简化假设（2）并仍然将繁殖与取食联系起来（Kρ=Kf）的同时，假设资源限制会影响线虫的建立（Ke
1之外，植物资源还必须至少高于维持健康植物所需的资源。
基于我们的模型，我们通过两个指标——季节性繁殖因子（ρ）和相对产量指数（θ）——探讨了产量维持和线虫繁殖的条件。我们不仅识别了传统的线虫动态流行病学驱动因素，如与线虫毒力相关的感染率（β），还识别了植物特性在塑造植物对线虫压力耐受性方面的关键作用：定量抗性（Ke），这是预期的；还有资源生产（p），其影响比生物量增长（σ）更大，因为前者直接决定了资源输入和植物-害虫系统的生产力，而后者将资源转化为生物量。资源生产不仅有利于植物生长，也有利于线虫发育，从而导致产量损失。这一观察与生态学研究一致，这些研究表明，旺盛的植物生长可能会无意中通过提供更多的营养接入点来促进寄生虫的成功[79]。我们的发现表明，较小的耐受植物（其产量在线虫存在与否时变化不大）和较大的易感植物（其产量在线虫存在时显著下降）之间存在权衡。
另一个重要点是关于初始接种量（L0）的作用。多项研究强调，减少接种量可以显著影响线虫的流行病学，并且仍然是综合害虫管理（IPM）的关键组成部分，例如通过轮作或有机改良[19]、[22]、[26]。一致地，我们的模拟显示，初始接种量强烈影响相对产量指数，除非植物的定量抗性（Ke）很高或资源生产（p）很低。相比之下，初始接种量对最终害虫种群规模的影响较小，这可能是因为作物生长季节相对较长（200天）。
相对产量指数和季节性繁殖因子被用来将可能的植物反应范围分类为易感、抗性或耐受。请注意，我们的分类仅旨在捕捉植物反应的定性行为。与那些反对耐受性（即作用于植物适应性）和抗性（即作用于害虫发育）机制的理论工作[4]、[15]、[80]不同，在我们的模型中，害虫繁殖和植物生长通过资源竞争紧密耦合。在任何寄生（或共生）系统中，感染表型取决于宿主和害虫的双方[81]，因此任何一方适应性的变化都会影响另一方。因此，从主要以耐受性为主到主要以抗性为主的转变预计是渐进的，并受到植物特性和环境（流行病学）条件的调节。
我们的研究表明，耐受性可以从两种对立的情景中产生。一方面，资源生产低和定量抗性低的植物提供的养分有限，这限制了它们自身的生长和线虫的繁殖。另一方面，资源生产高且定量抗性高的植物在限制线虫繁殖的同时保持旺盛的生长。从农学角度来看，后一种途径显然更受青睐，因为它在受感染和无线虫条件下都能确保高产量。然而，虽然耐受性提供了即时的农业效益——保持产量，但它并不能减少寄生虫的压力[15]。事实上，我们的模拟表明，具有高资源生产和高定量抗性的耐受植物会维持较高的线虫繁殖（高ρ），因此在作物生长季节结束时土壤中的线虫感染程度较高。相比之下，抗性植物既提供了产量保护，也提供了流行病学控制，使其成为可持续管理的理想解决方案。然而，线虫可能会随着时间的推移适应并克服抗性[32]、[82]。因此，耐受性仍然是农业和育种计划的一个有价值的目标，但其应用应伴随着仔细的轮作策略或种植周期间的土壤卫生措施。
尽管它提供了宝贵的见解，但还可以探索几种途径来扩展这个模型，以更准确地理解植物对寄生的反应。明确考虑宿主的不同部分（例如茎、根和果实）有助于更好地捕捉害虫损害对植物生理的影响，并评估其农业重要性（例如胡萝卜或甜菜根的根部损害，或番茄或辣椒的生殖影响）。这将需要在植物内部进行资源分配和器官特异性损伤的建模。结合多季节动态和病原体毒力的演变，可以探索轮作和耐受性/抗性部署策略[45]、[46]。此外，还可以引入非生物环境因素，如温度或土壤条件，因为它们影响植物生长和线虫发育[22]。这将使模型更加真实，并改善在不同田间条件下植物-线虫相互作用的预测。此外，该模型没有考虑配偶限制或阿利效应。虽然对于这里考虑的病原体来说这个假设是合理的，但在其他宿主-寄生虫系统中考虑这些方面可能是相关的。
总之，这项研究通过数学建模提供了一个强大的框架，用于理解植物-线虫相互作用。通过强调植物生长、资源分配和寄生虫压力之间的平衡，它揭示了植物耐受性的机制。更广泛地说，该模型可以应用于其他植物寄生虫，这些寄生虫的生命周期在自由生活和宿主体内阶段之间交替。在这些情况下，将植物生理和资源竞争明确整合到流行病学模型中是预测感染结果和设计可持续管理策略的关键步骤。
数据可访问性和可重复性
所有模拟都是使用Python编程语言（版本8.14.0）执行的。代码可在gitlab上获取：https://forge.inrae.fr/joseph.penlap/plant_nematode_model.CRedI
作者贡献声明
Joseph Penlap Tamagoua：撰写——审阅与编辑，撰写——原始草稿，方法学，形式分析，概念化。
Frédéric Grognard：撰写——审阅与编辑，监督，形式分析，概念化。
Valentina Baldazzi：撰写——审阅与编辑，监督，概念化，资金获取。
Suzanne Touzeau：撰写——审阅与编辑，监督，概念化，资金获取。
