综述：减重手术患者是否应该接受结直肠癌筛查？一项系统性回顾 Basak Kayaalp、Servet Karagul 和 Cuneyt Kayaalp

《Journal of Clinical Medicine》：Should Bariatric Surgery Candidates Be Screened for Colorectal Cancer? A Systematic Review Basak Kayaalp, Servet Karagul and Cuneyt Kayaalp

　　**摘要**
**引言**：肥胖与结直肠癌风险之间的关系已有充分文献记载，减肥手术已成为最常见的减肥外科手术之一。目前尚无指南建议对减肥手术候选者进行常规的结直肠癌筛查。本系统综述的目的是根据已发表的文章，评估减肥手术前进行结肠镜检查的必要性和意义。

**方法**：本研究遵循PRISMA指南，利用PubMed和Google Scholar电子数据库进行了系统性文献检索。研究方案已在国际注册系统评价和荟萃分析方案平台（INPLASY；注册编号：INPLASY202630078）上注册。对文章的发表日期没有限制。我们遵循PRISMA指南进行系统评价，并采用了PICOS框架。

**结果**：在三项队列研究中，共有623名患者（365名女性和258名男性）在减肥手术前接受了常规结肠镜检查。患者的平均年龄为47.4岁（范围14–87岁），平均体质指数为43.7 kg/m2。结肠镜检查共发现57例（9.1%）组织学确认的病变，其中51例为腺瘤性息肉，6例为结直肠癌。6例结直肠癌患者中，5例（83%）年龄超过45岁，3例（50%）年龄超过60岁。

**结论**：对于减肥手术候选者是否进行结直肠癌筛查的决定应个体化，考虑因素包括年龄（≥45岁）、家族史、症状以及合并症（如炎症性肠病）。减肥外科医生应将这些患者の结直肠癌筛查作为术前检查的一部分。

**1. 引言**
结直肠癌（CRC）是全球第三大常见癌症，也是癌症相关死亡的第二大原因[1]。根据GLOBOCAN的估计，2022年新发CRC病例超过190万例，相关死亡人数约90万例，预计未来二十年这一数字将进一步增加，主要受人口老龄化、饮食变化和全球肥胖流行的影响[2]。肥胖，尤其是内脏脂肪积累，是CRC的已知风险因素，多项研究显示体质指数与CRC发病率密切相关[3]。肥胖与结直肠癌发病的生物学联系是多因素的：慢性低度炎症（表现为白细胞介素-6（IL-6）和肿瘤坏死因子-α（TNF-α）水平升高）会促进促肿瘤生成的结肠微环境；胰岛素抵抗导致的高胰岛素血症会刺激胰岛素样生长因子-1（IGF-1）轴，促进细胞增殖并抑制结肠细胞凋亡；脂肪因子失调（Leptin升高和Adiponectin降低）进一步加剧细胞增殖和血管生成；此外，肥胖相关的肠道微生物群改变（菌群失调）和胆汁酸代谢异常会损害黏膜，可能促进腺瘤向癌症的发展[4,5]。特别值得关注的是早期CRC（50岁以下诊断）发病率的上升，这至少部分归因于儿童和青少年肥胖率的全球性增加[6,7]。
与此同时，全球肥胖率急剧上升，相应地减肥手术数量也随之增加。减肥手术已成为治疗严重肥胖的公认有效方法，尤其是对于那些保守减肥方法无效的患者[8]。与任何大型外科手术一样，术前评估对于识别和降低潜在风险至关重要。除了较高的CRC风险外，减肥手术后患者还存在一些特定问题：术后解剖结构变化（尤其是Roux-en-Y胃旁路术后）可能延误对CRC相关症状（如缺铁性贫血、体重下降和排便习惯改变）的识别，这些症状可能被误认为是手术本身的结果。此外，胃旁路术后内镜检查进入被切除的胃和近端小肠的技术难度增加，尽管结肠仍然可完全到达。这些因素都支持在适合的患者中在减肥手术前进行CRC筛查的合理性[9]。
一个日益受到关注的问题是，减肥手术候选者是否应该常规进行CRC筛查。鉴于肥胖和CRC之间的风险因素重叠，以及术后解剖结构或症状变化可能导致漏诊的可能性，这个问题需要仔细评估。尽管具有临床重要性，但目前国际上的减肥和代谢手术指南并未提供关于常规术前CRC筛查的具体建议，不同机构和国家的实践模式也存在很大差异[10]。本系统综述旨在根据已发表的文章，评估减肥手术前进行结肠镜检查的必要性和意义。

**2. 方法**
2.1. 方案与注册
本系统综述遵循PRISMA指南进行[11]，研究方案已在国际注册系统评价和荟萃分析方案平台（INPLASY；注册编号INPLASY202630078）上注册。未单独发布研究方案。采用PICOS框架来构建研究问题并确保纳入合适的研究。
2.2. 检索策略
2026年3月1日至15日期间，通过PubMed和Google Scholar数据库进行了系统性文献检索。对文章的发表日期没有限制。PubMed的完整检索策略如下：“减肥手术”或“袖状胃切除术”或“胃旁路术” AND “结肠镜检查”或“结直肠癌”或“结直肠肿瘤”。Google Scholar也使用了类似的关键词组合。2026年3月30日再次使用相同策略进行了更新检索，以确保未遗漏任何在修订过程中发布的相关文章；未发现额外的符合标准的研究。两位作者（CK、BK）独立进行检索，并在选择相关研究后检查参考文献以确认是否遗漏了其他相关出版物（图1）。使用Newcastle–Ottawa量表（NOS；Wells GA, Shea B, O’Connell D等，加拿大渥太华医院研究所）评估纳入队列研究的偏倚风险。分歧通过与其他第三位作者（SK）讨论后达成共识。研究按结果（腺瘤和CRC的患病率）分组。结果以表格和森林图形式呈现。

**3. 结果**
PubMed和Google Scholar数据库中分别有45篇和151篇相关报告。部分研究因缺乏术前结肠镜检查数据、非队列设计或结果报告不足而被排除。最终有3项研究符合纳入标准[13,14,15]（图1）。
第一项研究发表于2014年，是由美国和阿拉伯联合酋长国共同开展的；第二项研究来自土耳其（2019年）；最后一项研究来自日本（2024年）。根据NOS评估，纳入的研究质量为中等。共有623名患者（365名女性和258名男性）在减肥手术前接受了常规结肠镜检查。患者的平均年龄为47.4岁（范围14–87岁），平均体质指数为43.7 kg/m2（表1）。结肠镜检查共发现57例（9.1%）组织学确认的病变，包括51例腺瘤性息肉和6例结直肠癌（图2）。6例结直肠癌患者中，5例（83%）年龄超过45岁，3例（50%）年龄超过60岁；其中3例为女性，3例为男性。Al Haddad等人（2014年）的研究强调了减肥手术候选者发生结肠息肉和CRC的高风险，并呼吁国际减肥学会为病态肥胖患者术前筛查制定明确指南[13]；Toydemir等人（2019年）建议对40–49岁的病态肥胖或有代谢症状的患者进行常规结肠镜检查，而50岁以上患者必须强制进行CRC筛查[14]；Ohta等人（2024年）认为高龄和男性可能是日本接受腹腔镜减肥/代谢手术的肥胖患者的CRC风险因素，建议对这些高风险患者进行术前结肠镜检查[15]。由于研究数量有限，未进行亚组分析和敏感性分析，证据确定性有限。

**4. 讨论**
肥胖与CRC风险之间的关系已有充分文献记载，其机制包括：慢性炎症（如IL-6和TNF-α等细胞因子升高）、胰岛素抵抗和高胰岛素血症（通过IGF-1促进肿瘤生长）、肠道微生物群改变（菌群失调促进癌变）以及脂肪因子异常（Leptin的促增殖作用与Adiponectin的保护作用）[4]。Ma等人的荟萃分析表明，肥胖个体的CRC风险比正常体质指数个体高20–30%。鉴于这种风险增加，对减肥手术候选者进行筛查可能是合理的[3]。美国预防服务工作组（USPSTF）建议平均风险个体从45岁开始进行CRC筛查[16]。然而，减肥手术患者通常具有额外的风险因素（如代谢综合征、慢性炎症），因此更早或更密集的筛查可能更有益。
腺瘤检出率（ADR）是指结肠镜检查中发现至少一枚腺瘤的比例，是评估结肠镜检查效果的重要指标。研究表明，ADR提高1%可降低3%的CRC发病率和5%的CRC相关死亡率[17]。将我们研究的发现与筛查队列的报告率进行比较很有意义：在前瞻性多中心研究中，ADR范围为15–38%；CRC检出率则介于0.7%至3.9%之间[18,19,20,21,22]。本研究中的腺瘤性息肉检出率为8.1%，CRC检出率为1%。我们认为本研究中的ADR较低可能是因为平均年龄较低（例如日本队列的平均年龄为44岁）。Fernandes等人的系统评价中，共有3,644,561名患者接受了结肠镜检查，所有研究均未报告平均年龄低于45岁，且均未描述或提供肥胖情况[23]。我们认为我们的数据将为新的结肠镜筛查研究提供参考。此外，尽管年龄分布较年轻，结直肠癌（CRC）的发病率仍然相对较高，这与肥胖相关的CRC风险增加是一致的，这进一步强调了针对这一人群进行有针对性的术前筛查的合理性。除了体重指数外，肥胖持续时间越来越多地被认为是结直肠癌的一个独立风险因素。“包年”（pack-years）的概念原本用于烟草相关疾病，现在也被类似地应用于肥胖，称为“肥胖年”[24,25]。长期的内脏肥胖会创造一个致癌的微环境，其特征是慢性低度炎症、高胰岛素血症和脂肪因子失衡。寻求减肥手术的患者通常有长期的肥胖史。然而，由于我们的回顾性研究中的研究并未报告肥胖的持续时间，因此目前证据有限，这为未来的前瞻性研究提供了机会。

升高的基线CRC风险表明，减肥手术候选人可能已经属于CRC的高风险群体，因此可以从筛查中受益。术前时期是进行健康筛查的一个宝贵时机。在手术前识别和处理CRC不仅可以改善患者的结果，必要时还可以调整手术计划。尽管没有针对减肥手术患者的统一CRC筛查方案，但一般的指南建议对45-75岁的成年人进行CRC筛查，尤其是那些有额外风险因素的人[16]。对于符合年龄或风险标准的减肥手术患者实施CRC筛查符合这些指南，并且在考虑到晚期癌症治疗的潜在成本后可能是具有成本效益的。

虽然有一些观点反对对所有减肥手术候选人进行常规CRC筛查，但从理论和流行病学的角度来看，直接证据表明术前CRC筛查能够改善长期结果。常规的术前结肠镜检查或其他CRC筛查程序可能会增加医疗成本、延误安排时间并增加患者的焦虑。对于年轻患者或没有CRC家族史或症状的患者，筛查的好处可能不足以抵消其负担。一些数据表明，减肥手术实际上可能由于体重减轻和代谢改善而降低长期CRC风险[26]。如果这一点得到证实，那么术前筛查的紧迫性就会受到质疑，尤其是在没有其他风险因素的年轻患者中。减肥手术已成为当今最常见的普通外科手术之一。尽管接受减肥手术的患者中很大一部分年龄较小，但每天也有中年和老年患者接受这种手术。尽管过去在较高年龄进行减肥手术的做法受到强烈反对，但现在的指南已经取消了年龄上限[10]。因此，外科医生现在会在更年长的患者身上进行减肥手术。在手术前需要记住，接受肥胖手术的老年患者可能存在CRC。目前，建议从45岁开始进行CRC筛查，无论是否肥胖，而且建议45岁以上即将接受减肥手术的患者通过结肠镜检查进行筛查。

基于现有的证据和上述讨论，我们提出了一种简单的、临床可行的决策算法，用于指导减肥手术候选者的术前结肠镜检查（图3）。该算法根据年龄（≥45岁 vs <45岁）和是否存在额外风险因素（定义为CRC的阳性家族史、提示结肠病变的胃肠道症状（如直肠出血、不明原因的缺铁性贫血和排便习惯改变）或炎症性肠病）对候选人进行分层。强烈建议所有45岁及以上的候选人以及有一个或多个风险因素的年轻候选人进行术前结肠镜检查。没有风险因素的无症状年轻候选人可以根据标准的人群筛查建议进行管理。该算法旨在作为一个实用的决策支持工具，而不是严格的规则，其诊断效果和成本效益需要在前瞻性研究中得到验证。

除了肥胖个体的体重指数较高外，内脏脂肪组织也表现出具有代谢活性的器官特征，导致胰岛素抵抗和高胰岛素血症，从而引发癌症[27]。这种代谢环境加速了细胞生长，同时激素因素抑制了细胞凋亡，增加了结直肠肿瘤的风险。Molla及其同事指出，在代谢健康和代谢不健康的肥胖组中，发展成传统腺瘤的风险显著增加，且在男性患者中这一趋势更为明显[28]。体脂分布可能有助于我们根据表型确定需要进行结肠镜检查的患者群体，但这一领域需要更多的研究。我们的分析没有足够的数据来对此问题做出明确结论或根据体型确定患者处理方法。尽管肥胖与结直肠癌之间的分子机制尚未完全阐明，但脂肪细胞会被瘦素和脂联素等激素激活，这些激素可能通过诱导与肥胖相关的慢性炎症，在没有代谢疾病的肥胖个体中触发结直肠肿瘤的发展。骨骼肌质量的减少可能会增加结直肠腺瘤的风险[27,29]。Li等人注意到，低骨骼肌质量指数与男性炎症性和锯齿状息肉的存在有关。目前的证据尚不明确，需要进一步研究骨骼肌质量与结直肠腺瘤发展之间的关系。胰岛素抵抗通过改变结肠黏膜细胞在结直肠癌发生中起作用。然而，肌肉减少会降低骨骼肌在预防胰岛素抵抗方面的作用。肌肉减少和内脏肥胖会影响胰岛素抵抗、氧化应激、炎症细胞因子和激素变化等共同的病理生理机制[30]。由于本研究存在局限性，未包括表型特征和骨骼肌参数。如果进行更全面的研究，同时考虑饮食、体力活动特征和家族史，并进行前瞻性研究，可能会帮助开发出更可靠的术前结肠镜检查患者选择算法。

如果45岁以上接受过减肥手术的患者被遗漏了CRC，这也会从医学角度带来问题。当手术后不久出现CRC症状时，患者可能会因为癌症在手术前或手术过程中未被发现以及诊断延迟而抱怨。因此，建议45岁以上的减肥手术候选人或具有高风险因素（如家族史、症状性或炎症性肠病）的年轻患者进行结肠镜检查。即使患者没有选择这项检查，减肥外科医生也应建议并进行书面记录，以确保患者自身的安全。这项系统评价并没有对已知的CRC筛查建议带来任何创新。实际上，这些建议也适用于将接受腹腔镜胆囊切除术治疗胆结石的人。本研究的目的是提醒减肥外科医生注意患者患CRC的风险，在必要时推荐进行结肠镜检查，并确保他们采取法律行动。

本研究有几个局限性。首先，可以纳入的研究数量有限，关于减肥手术前结肠和直肠癌筛查的证据也很少。所纳入研究的设计也各不相同，它们在患者人口统计学、风险组和地理区域方面存在差异，导致临床和方法上的异质性。样本量和识别出的病例数量可能会降低CRC筛查的统计敏感性。此外，没有一项研究以结构化的方式报告肥胖持续时间、家族史细节或代谢综合征成分的流行情况，这使我们无法分析这些变量与结直肠肿瘤之间的关系。此外，由于研究数量较少，不能排除发表偏见。因此，在解释研究结果时需要谨慎，并且必须设计大规模的随机研究。

5. 结论

对三个符合条件的队列（n = 623）的分析显示，术前结肠镜检查在9.1%的减肥手术候选人中发现了结直肠病变。其中，8.1%有腺瘤，1%患有结直肠癌。大多数结直肠癌病例发生在45岁及以上的患者中。虽然并非所有减肥手术候选人都需要结肠镜检查，但建议45岁及以上的患者以及有家族史、胃肠道症状或炎症性肠病的患者进行有针对性的术前筛查。减肥外科医生应采用这种风险分层的方法，记录患者的决定，并参与有助于制定指南的前瞻性研究。在手术前检测出可治疗的恶性肿瘤为保护患者健康并避免外科团队面临潜在的法律后果提供了现实的机会。

补充材料

以下支持信息可在以下链接下载：https://www.mdpi.com/article/10.3390/jcm15103612/s1，表S1：PRISMA 2020 checklist [11]。