植被状况指标作为鸟类生物多样性替代指标的适用性

《Ecological Indicators》：Suitability of vegetation condition metrics as surrogates for bird biodiversity

　　克莱尔·布雷西|罗汉·H·克拉克|马汀·马龙|詹姆斯·布拉齐尔-博斯特|杰西卡·C·沃尔什
莫纳什大学生物科学学院，25 Rainforest Walk，克莱顿，维多利亚州3800，澳大利亚

**摘要**
替代指标为简化生物多样性评估和评估对环境变化的响应提供了实用的方法，从而指导重要的管理决策。然而，这些替代指标的有效性取决于它们代表其所代表的生物多样性价值的能力，因此必须进行严格的评估。植被完整性指标（Vegetation Integrity metric）是为了量化澳大利亚新南威尔士州在生物多样性评估方法下的生物多样性损失和收益而开发的。该指标将多种植被属性结合起来，形成一个单一的站点状况得分，作为该站点更广泛生物多样性的替代指标。其基本假设是，植被完整性指标得分的增加对应于本地植物和动物物种丰富度和数量的增加。我们使用林地鸟类的丰富度、数量和群落状况作为其他生物多样性价值的指标来测试这一假设。在77个站点调查了植被状况和林地鸟类，并通过统计分析研究了植被完整性得分与鸟类多样性指标之间的关系。发现植被完整性指标与所有林地鸟类的丰富度和数量没有相关性，或与受威胁的林地鸟类的相关性强弱。它与具有完整林地鸟类群落特征的物种的丰富度和数量以及林地鸟类群落状况指标有弱相关性。这些弱相关性表明，植被完整性指标不足以全面代表林地鸟类，可能是因为特定物种的威胁没有反映在植被状况得分中。因此，如果管理目标涉及生物多样性的其他方面，仅基于植被或栖息地数据的决策可能是不适当的。

**1. 引言**
世界正面临生物多样性危机（Ceballos等人，2015年），这迫切需要管理对物种和生态系统的威胁，以防止进一步的生物多样性损失（Leadley等人，2022年；Martin等人，2012年）。监测对于有效的生物多样性保护和管理至关重要（Legge等人，2018年），但由于资源限制，无法对所有物种和生态系统进行全面监测（Le Berre等人，2019年；Lindenmayer等人，2012年；Robinson等人，2018年；Sato等人，2019年）。生物多样性替代指标为监测和表示一个区域内未测量的生物多样性方面提供了实用的解决方案。替代指标被广泛用作生态系统和物种对环境变化及管理措施响应的代理指标（Lindenmayer和Likens，2011年；Olivares-Rojas等人，2024年；Ward等人，2020年），并且可以基于分类群、功能群、栖息地结构或资源（Barton等人，2014年；Gladstone等人，2020年；Ikin等人，2016年；Pierson等人，2016年）。通常将多个属性结合成一个指标，以试图捕捉生物多样性的复杂性，这被称为多指标（Hanford等人，2017年；Oliver等人，2021年）。站点状况多指标将站点的不同组成部分（如植被覆盖和栖息地特征）合并成单一得分（站点状况得分），旨在表示未明确测量的其他生物多样性方面（Marshall等人，2020年）。这些站点状况多指标越来越多地用于指导生物多样性政策和管理决策，以实施抵消计划，并在环境影响评估中评估植被的生物多样性价值。它们还用于优先安排保护协议的资金分配、监测实地管理行动的结果，以及用于基于市场的程序中比较潜在的环境结果（Eyre等人，2015年；Gibbons等人，2009年；Parkes等人，2003年；Tierney等人，2009年）。因此，这些决策的有效性取决于站点状况得分能否可靠地反映它们旨在代表的生物多样性价值。例如，在一些抵消计划中，选择用于生物多样性抵消的站点取决于某种形式的站点状况得分（Gon?alves等人，2015年；Marshall等人，2020年）。因此，状况得分与目标生物群之间的可靠相关性对于抵消规划和管理来说至关重要，对于所有依赖替代指标的生物多样性决策也是如此（Borges-Matos等人，2023年；Marshall等人，2020年）。

尽管站点状况多指标在生物多样性决策中起着核心作用，但其作为替代指标的有效性仍不确定，需要经过严格测试。尽管这些指标的应用越来越广泛，但关于其有效性的证据并不一致（Hanford等人，2017年；Kwok等人，2011年；Oliver等人，2014年）。例如，一些研究发现状况得分与动植物的总体物种丰富度之间存在正相关（Oliver等人，2014年），表明这些得分可以作为生物多样性的合理指标。相反，其他研究则报告称站点状况得分与无脊椎动物群落（如蚂蚁）的丰富度、数量或组成之间几乎没有关联（Hanford等人，2017年；Kwok等人，2011年）。这些对比结果表明了站点状况多指标的可靠性存在不确定性，并强调了进一步实证测试的必要性。特别是在替代指标被广泛使用的情况下，对其有效性的过度自信可能会对生物多样性结果产生重大影响。

虽然用单一状况得分来代表生物多样性存在争议（Dorrough和Oliver，2024年；Gon?alves等人，2015年；Hanford等人，2017年），但它们的使用却越来越普遍。对于具有非常广泛目标的保护计划（如“保护生物多样性”）来说，替代指标几乎是不可避免的；这样的复杂目标无法直接监测（Sato等人，2019年）。其中一个站点状况多指标是植被完整性指标，目前在澳大利亚新南威尔士州被用于量化政府监管的生物多样性抵消计划（Biodiversity Offset Scheme，BOS）中的生物多样性损失和收益（Oliver等人，2021年）。它将多种植被和环境属性结合起来，形成一个单一的站点状况得分，其基本假设是该得分的增加反映了本地植物和动物物种丰富度和数量的增加（Oliver等人，2021年）。新南威尔士州的生物多样性保护信托基金（Biodiversity Conservation Trust，BCT）使用这一指标来指导私人土地保护的选择和管理（BCT，2021年）。尽管该指标在合规和保护协议中得到广泛应用，但仍需要进一步研究以验证植被完整性指标是否是关键生物多样性价值的有效替代指标（Oliver等人，2021年）。

鸟类是测试植被完整性指标假设的信息丰富类群；它们物种丰富且功能重要，并与植被属性（如树木覆盖、中层结构以及叶层覆盖范围）有良好的记录关系（Hingee等人，2022年；Ikin等人，2014年；Montague-Drake等人，2009年）。许多受威胁的林地鸟类物种也被认为会对栖息地的变化做出反应，这些变化反映在植被完整性得分中（DPIE，2020年）。虽然林地鸟类组合的某些方面可能与植被完整性指标相关，但这些关系的强度尚不清楚。在这里，我们测试植被完整性指标及其组成部分是否是林地鸟类生物多样性的可靠指标，重点关注物种丰富度、物种数量和群落状况。具体来说，我们提出以下问题：
1) 植被完整性得分是否与林地鸟类的丰富度、数量和群落状况相关？
2) 植被完整性指标的各个组成部分（即结构、组成和功能）是否比总体植被完整性得分与林地鸟类的丰富度、数量和群落状况有更强的相关性？
3) 如果不是，那么其他植被属性或植被属性的组合是否可以为林地鸟类提供更有效的替代指标？

**2. 方法**
**2.1. 研究区域**
我们的研究涵盖了澳大利亚新南威尔士州西南斜坡生物区（South West Slopes Bioregion）73,000平方公里内的77个两公顷站点，这些站点分布在北部的Dunedoo镇和南部的Albury镇之间（图1）。当站点位于不同的土地上或在同一地块上相距至少2公里时，它们被视为独立的。自欧洲殖民以来，该地区约85%的原始本地植被已被清除，主要用于放牧和耕作（Benson，2008年；Montague-Drake等人，2009年）。该地区具有亚湿润气候，夏季炎热，全年都有降雨。该地区的年平均气温为11–17°C，年平均降雨量为360–1266毫米（Sahukar等人，2003年）。该地区包含IUCN全球生态系统分类学定义的温带火成硬叶森林和林地（Keith等人，2022年）。东部以白桉（Eucalyptus albens）为主的林地和开阔林地为主，而西部和北部则以灰桉（E. microcarpa）和白柏松（Callitris glaucophylla）为主的植被群落为主。该生物区的其他树种包括红弦皮桉（E. macrorhyncha）、黑柏松（C. endlicheri）、库拉琼（Brachychiton populneus）、红铁皮桉（E. sideroxylon）、白桉（E. rossi）、黄桉（E. melliodora）和布莱克利红桉（E. blakelyi）（Benson，2008年；Sahukar等人，2003年）。该生物区内还广泛分布着白桉-黄桉-布莱克利红桉草本林地和衍生的本地草地，这些植被群落被列为1999年《澳大利亚环境保护和生物多样性保护法》和2016年《新南威尔士州生物多样性保护法》下的极度濒危生态群落。研究区域包括Wiradjuri族人的传统土地。

**2.2. 鸟类调查**
鸟类调查遵循BirdLife Australia的“2公顷20分钟”标准化调查方法（Loyn，1986年），记录在2公顷区域内（100米×200米）20分钟调查期间看到或听到的所有鸟类物种的数量（不包括飞越的鸟类）。调查由一名观察者在2022年和2023年的澳大利亚春季（9月至11月）以及2023年和2024年的澳大利亚秋季（3月至4月）在每个站点进行，每个站点共进行了四次调查。选择这种采样方案是为了最大化发现定居鸟类和迁徙/游荡鸟类的数量，同时捕捉两年期间的年度变化。调查在无雨或无强风的天气进行，不早于日出后30分钟，且不晚于澳大利亚东部标准时间13:30完成。为了减少偏差，所有调查都由同一观察者进行，调查时间进行了分层安排，以确保每个站点至少在清晨进行一次调查，并且在第一次春季和秋季调查时从北向南进行调查，而在随后的春季和秋季调查中从南向北进行调查。

调查数据用于评估被指定为林地鸟类群落成员的物种（“林地鸟类”）的丰富度和数量（Fraser等人，2019年）、“完整林地”物种、受威胁的鸟类物种以及林地鸟类群落状况指数（表S1）。林地鸟类是指包含在Fraser等人（2019年）定义的温带东南大陆林地鸟类群落中的任何物种。完整林地物种是指专家认为通常与完整林地鸟类群落相关的鸟类物种（Fraser等人，2019年）。受威胁的鸟类物种限于受保护的类群，即根据新南威尔士州2016年《生物多样性保护法》列为受威胁的物种。群落状况指数使用一个指标，该指标结合了记录的任何非水生鸟类物种的丰富度和其中小型个体（<50克）的比例，以捕捉站点群落的相对“健康”状况（Fraser等人，2019年）。所有四次调查的数据按站点汇总，以减少由于时间变化导致的偏差。丰富度通过两年调查期间四次调查的累积物种丰富度来表示，以确保数据集中充分包含了定居物种和移动物种（包括繁殖迁徙物种、非繁殖迁徙物种和游荡物种）。这种方法提供了每个站点物种组成的更完整估计，并减少了假阴性结果的可能性。相比之下，数量是通过计算每个站点记录的个体平均数量来计算的，以获得无偏的、季节独立的典型数量估计，从而避免随时间重复计数相同的个体（例如定居物种）。**植被调查**

我们在2023年3月20日至5月2日期间，使用生物多样性评估方法（DPIE，2020年）对77个野外地点的植被特征进行了调查，这些特征是计算植被完整性得分所必需的。所有植被调查都在BCT员工的全面培训后进行。与鸟类调查不同，植被调查每个地点仅进行一次，没有时间上的重复；然而，假设在这两年的研究期间植被变化可以忽略不计。在每个鸟类调查地点的对立两端各设立了一个植被样地（图2a）。在每个样地内，根据生物多样性评估方法的指导，记录了17项植被特征，每个植被特征被归类为三类植被成分之一（表1）。组成和结构特征包括树木、灌木、草本植物、蕨类植物和其他植物的丰富度和覆盖度，这些都在20米×20米的样地内进行测量。功能特征包括树干大小等级、大型树木的数量、树木再生的存在情况，以及20米×50米样地内的倒木长度和凋落物覆盖度（图2b）。我们计算了每个地点两个样地中每种植被组（即树木、灌木、草本植物、蕨类植物和其他植物）的平均丰富度和覆盖度。我们还计算了平均树干大小等级、大型树木的数量、倒木的总长度和凋落物覆盖度。树木再生情况被编码为0（两个样地均无）、1（一个样地有）或2（两个样地均有）。

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**图2. 陆地鸟类调查设计与其中的植被采样示意图。** 在每个鸟类调查地点设置了两个20米×50米的植被样地。a) 2公顷鸟类调查地点内两个植被样地的布局。b) 用于评估地点植被完整性的标准样地布局。**

**表1. 影响植被完整性得分的植被特征（Oliver等，2021年）。** 植被数据是在2公顷鸟类调查样地内设置的20米×20米样地内收集的。在每个2公顷的鸟类调查区域内各设立了两个植被样地，并计算了每种植被特征的平均值。

**植被成分（植被样地）**
**植被特征** | **描述** | **每地点平均值（范围）**
--- | --- | ---
| **组成（20米×20米样地）** | **树种丰富度** | 2.45（1–4.5） |
| **灌木种丰富度** | **本地灌木种类数量** | 2.63（0–7.5） |
| **草本和类草植物丰富度** | **本地草本和类草植物种类数量** | 2.73（1–4.5） |
| **蕨类植物丰富度** | **本地蕨类植物种类数量** | 0.67（0–2） |
| **其他物种丰富度** | **本地树蕨、棕榈、苏铁、藤本植物、附生植物和草树（Xanthorrhoea）种类数量** | 0.03（0–1） |

**结构（20米×20米样地）** | **树覆盖度** | **本地树种叶片覆盖百分比** | 19.17（0.10–55） |
| **灌木覆盖度** | **本地灌木种类叶片覆盖百分比** | 6.18（0–50） |
| **草本和类草覆盖度** | **本地草本和类草植物叶片覆盖百分比** | 14.42（0–50） |
| **凋落物覆盖度** | **本地草本植物叶片覆盖百分比** | 2.37（0–25） |
| **其他覆盖度** | **本地树蕨、棕榈、苏铁、藤本植物、附生植物和草树（Xanthorrhoea）种类叶片覆盖百分比** | 0.19（0–20） |

**功能（20米×50米样地）** | **树干大小等级** | **是否存在每个树干大小等级，从胸高直径5厘米到大型树木阈值大小** |
| **大型树木数量** | **胸高直径大于或等于大型树木阈值的活树干数量** | （半干旱林地植被类型为30厘米，干旱硬叶林或草地林地植被类型为50厘米） | 1.65（0–7） |
| **树木再生** | **是否存在最大茎直径小于5厘米的活树** | 0（两个样地均无）、1（一个样地有）或2（两个样地均有） |
| **倒木总长度** | **所有地上或部分地上的直径大于10厘米的死木质材料的总长度（米）** | 57.97（0–220） |
| **凋落物覆盖度** | **凋落物覆盖百分比（%）** | （在五个1米×1米的子样地中测量） | 55.70（10–95） |

**2.4. 计算植被完整性**
植被完整性是一个指标，用于根据在站点收集的植被调查数据，指示本地植被相对于“参考条件”的状况（Oliver等，2021年）。为了计算植被完整性得分，首先使用相同的连续非线性分布为所有17项植被特征分配一个未经加权的得分。然后，除了树木再生和树干大小等级的存在外，所有植被特征都根据特定植被类型的基准进行评估。每个特征都以0到100之间的未加权标准化得分表示，以描述其相对于基准的当前状态。之后，将这些得分加权并组合成组成特征、结构特征和功能特征的单独得分（表1）。最后，使用几何平均数将这三个得分（组成、结构和功能）汇总为植被完整性指标，这减少了高分对低分的补偿作用（DPIE，2020年；Oliver等，2021年）。详细的方法和公式在生物多样性评估方法（DPIE，2020年）的附录H中有所介绍。

**2.5. 统计分析**
我们使用Spearman等级相关性来测试植被完整性指标与每个鸟类响应变量之间的相关性（表S1），因为数据分布不呈正态（目标1）。对于目标2，同样评估了结构、组成和功能得分与鸟类指标之间的相关性。所有数据分析均使用R v4.2.1（R Core Team，2022年）进行。

为了确定是否有某些植被特征组合或单个植被特征与鸟类指标相关，我们拟合了通用线性模型或广义线性模型（目标3）。使用‘glm’函数对林地鸟类丰富度和完整鸟类丰富度采用了负二项分布。对于受威胁物种的丰富度和数量，使用cplm包版本0.7.12（Zhang，2013年）采用了Tweedie分布。对于群落状况，使用betareg包版本3.1.4（Cribari-Neto和Zeileis，2010年）采用了Beta分布。对于林地鸟类数量和完整物种数量，使用了‘lm’函数实现线性模型。我们通过视觉检查残差诊断图来检查模型假设，并使用这些评估来确认为每个模型选择的分布是最合适的。

在这项后续分析中，我们移除了蕨类植物丰富度和数量以及其他植物丰富度和数量，因为这些特征在植被调查中记录的数量较少，并且没有先前的假设表明它们会影响鸟类（图S1）。剩余的解释变量（植被特征）被标准化，使其平均值为零，标准差为一（z分数转换）。我们检查了任何相关系数r2 > 0.60的植被特征组合。灌木丰富度和灌木覆盖度、草本丰富度和草地覆盖度、草本植物丰富度和草地覆盖度、以及灌木丰富度和树丰富度都显示出了超过此阈值的相关性，每次只在一个模型中包含其中的一个变量。对于每个响应变量，我们构建了一个包含所有13个植被特征作为预测因子的全球模型。我们使用MuMIn包版本1.47.5（Bartoń，2023年）中的“dredge”函数生成了所有可能的全球模型子集，并将模型限制在最多七个不相关的预测因子，以减少过拟合。我们使用模型平均方法（Burnham和Anderson，2004年）来处理ΔAICc ≤2范围内的模型，并应用模型平均方法来估计植被特征的影响。

我们使用其他指标（零模型、植被完整性、组成和功能）与植被特征模型集合的支持程度进行了比较。我们比较了最佳模型集合中的AICc值范围，而不是模型平均估计值，因为模型平均方法不会产生单一的AICc值。

**3. 结果**
在所有调查中，我们记录了107种本地陆地鸟类和2种引入物种（表S2）。其中，87种是林地鸟类，来自可能的117种鸟类池；54种是完整林地鸟类，来自可能的77种鸟类池。此外，在新南威尔士州列为受威胁的23种林地鸟类中有13种被检测到（表S2）。

**植被完整性得分是否与林地鸟类丰富度、数量和群落状况相关？**
植被完整性与林地鸟类丰富度或数量、受威胁鸟类丰富度或数量没有显著相关性（图4）。该指标与完整物种丰富度（rho = 0.29，p = 0.01）、完整物种数量（rho = 0.25，p = 0.03）和鸟类群落状况（rho = 0.23，p = 0.04；图4）之间存在弱但统计上显著的相关性。

**植被完整性指标内的各个组成部分（结构、组成和功能）与林地鸟类变量的相关性是否更强？**
植被完整性指标中的“组成得分”与完整鸟类丰富度（rho = 0.42，p < 0.001）和完整鸟类数量（rho = 0.37，p < 0.001）显著相关。这种相关性比整体植被完整性得分与完整鸟类丰富度的相关性更强（图5a和b）。组成得分也与林地鸟类群落状况（rho = 0.29，p = 0.009）显著相关，并且这种相关性比植被完整性得分更强。尽管这些关系比与植被完整性得分的关系更强，但仍然较弱（图5c）。然而，植被完整性得分与组成得分高度相关（rho = 0.85）。结构、组成或功能得分与整体林地鸟类丰富度或数量、或受威胁鸟类丰富度或数量均无显著相关性。

**是否有某些植被特征组合或单个植被特征与林地鸟类生物多样性的相关性更强？**
没有植被变量或变量组合是林地鸟类的明确或强预测因子。每个鸟类响应变量都有许多具有相似低AICc值的模型（ΔAICc ≤2，不同鸟类响应的模型数量从6到44个不等）（附件1）。

对于完整鸟类群落丰富度和群落状况，当两个样地中存在再生时，平均模型显示出显著的正面影响（图S2，表S3）。树种丰富度对完整鸟类群落丰富度和数量以及群落状况有显著正面影响（图S2和S3，表S3）。茎数量对林地鸟类数量和受威胁鸟类数量有负面影响（图S3，表S3），这意味着茎密度较高的地点鸟类数量较少。落叶覆盖度对受威胁鸟类数量有正面影响（图S3，表S3）。没有任何植被特征对林地鸟类或受威胁鸟类的丰富度有显著影响（图S2，表S3）。

对于大多数鸟类响应变量，包含所有13个植被特征的顶级模型（即AICc最低的模型，附件1）的排名显著高于零模型、植被完整性模型和三个植被成分模型（表S4）。例外情况是受威胁物种丰富度，其中组成模型的AICc ≤2，与其他43个植被模型相同，表明模型拟合较差（表S4）。

**4. 讨论**
本研究的目的是评估使用多指标评估站点状况作为鸟类替代指标的有效性。总体而言，我们的结果表明植被完整性指标不是林地鸟类的有效替代指标。我们发现这是一个较差的指标，与所有林地鸟类的丰富度或数量，以及受威胁物种的丰富度或数量没有显著关系。与完整的林地鸟类群落相关的物种丰富度和数量，以及与林地鸟类群落状况指标之间存在弱相关性。这种脱节可能是由特定物种面临的威胁所驱动的，这些威胁独立于植被属性对鸟类产生影响。在我们的研究地点中，植被完整性得分范围从15.45到80.76（平均48.49；图3a），与其他多指标站点状况研究相当（Oliver等，2014年）。作为参考，在新南威尔士州，对于植被完整性得分≥20的地点，或者对于受威胁或脆弱生态群落，需要采取补偿措施（DPIE，2020年），这意味着我们的许多地点都符合条件。此外，如果≥90%的面积植被完整性得分超过40，这些地点有资格参加BCT保护计划（BCT，2024年），这表明即使植被完整性得分在中等到高的地点，也可能无法充分反映林地鸟类的多样性。

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图3. 所有77个地点的a) 植被完整性、b) 组成状况得分、c) 结构状况得分和d) 功能状况得分的分布，作为植被完整性指标的输入。

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图4. 场地植被完整性得分与(a) 林地鸟类丰富度、(b) 林地鸟类数量、(c) 完整物种丰富度、(d) 完整物种数量、(e) 受威胁物种丰富度、(f) 受威胁物种数量以及(g) 群落状况之间的关系。每个模型的Spearman等级相关系数（rho）和p值显示在具有显著相关性的图表上。在p<0.05的图表中显示带标准误差的LOESS线。Rho值表示相关性的强度。

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图5. 场地植被组成得分与(a) 完整鸟类物种丰富度、(b) 完整鸟类物种数量以及(c) 林地鸟类群落状况之间的关系。每个模型的Spearman等级相关系数（rho）和p值显示在具有显著相关性的图表上。

与植被完整性指标类似，场地状况多指标在全球范围内被用于指导管理和投资决策（Borges-Matos等，2023年；Boyle等，2024年；Magee等，2019年；Parkes等，2003年）。这些多指标通常用于代表场地的重要生物多样性价值。然而，虽然林地鸟类是林地生态系统中的重要组成部分，但我们的案例研究表明，植被完整性得分并不能充分反映这些价值。在其他情况下也是如此，基于栖息地的替代指标与矿区复垦后考拉的恢复情况没有关联（Cristescu等，2013年）。此外，补偿措施也被证明会低估极度濒危生态系统的保护价值（Dorrough和Oliver，2024年）。此外，不同的补偿指标对于相同的开发项目可能会产生不同的生物多样性预测结果（Bull等，2014年）。因此，依赖植被状况替代指标可能会高估目标物种或生态系统的保护效益（Cristescu等，2013年；Hanford等，2017年；Marshall等，2021年）。植被状况替代指标无法准确反映关键生物多样性价值，这突显了使用此类指标评估管理行动和生物多样性补偿效果的局限性。更具体地说，我们建议在基于植被完整性指标得出关于动物反应的结论时要谨慎，并建议对该指标进行严格的测试，以涵盖其他生物多样性指标、生态系统和地区。此外，我们建议评估特定物种或类别的指标（例如林地鸟类群落状况），以更好地反映场地的生物多样性价值，并确保物种的长期存续（Marshall等，2021年，Marshall等，2022年；Schmeller等，2018年）。

4.1. 林地鸟类与植被完整性之间的关系

林地鸟类与植被完整性指标之间的关系较差，表明影响林地鸟类丰富度和数量的因素并未反映在植被和场地状况得分中。类似的研究评估了其他场地状况多指标的有效性，包括评估它们在表示鸟类丰富度方面的效果（Oliver等，2014年；Peacock，2008年）。这些研究发现场地状况得分与鸟类丰富度之间存在显著但弱的相关性。我们的研究在此基础之上，证明了相关性的强度取决于评估的鸟类多样性的哪些方面。我们还通过受威胁物种的丰富度和数量，或者林地鸟类群落状况的更细致方面来评估更具体的方面。

特定物种面临的威胁是植被指标与鸟类多样性之间脱节的关键原因之一。在温带林地中，一种具有高度侵略性的本土鸟类——嘈杂矿鸟（Manorina melanocephala）的入侵是林地鸟类群落的主要威胁（Fraser等，2019年；Maron等，2013年）。嘈杂矿鸟的影响可能包括减少小型食虫鸟类的数量，从而掩盖了植被属性对这些物种的影响（Lindenmayer等，2023年）。野生捕食者和本土物种的巢穴捕食也是许多林地鸟类的主要威胁，会导致直接死亡（Guppy等，2017年；Woinarski等，2022年），但它们不太可能影响植被状况得分。同样，场地状况指标可能未能考虑景观尺度因素，如斑块大小和破碎化，尽管已知这些因素对林地鸟类的丰富度和数量有影响（Bennett等，2015年；Montague-Drake等，2009年；Radford等，2005年）。对农场规模指标的评估发现，如靠近林地植被和木本植被的比例覆盖等景观变量是林地鸟类丰富度的强预测因子（Rainsford等，2025年）。虽然新南威尔士州的补偿措施中考虑了景观尺度因素，但这仅限于一个简单的本土植被覆盖指标，并且植被完整性得分的提高被用作量化补偿地点生物多样性增加的唯一依据（DPIE，2020年）。这突显了仅依赖场地级状况指标来指导动物保护管理决策的风险。将特定物种的指标整合到植被状况指标中，并结合景观尺度因素，可以显著提高替代指标的可靠性（Marshall等，2022年；Rainsford等，2025年）。有趣的是，植被完整性指标与群落状况指标以及完整鸟类的丰富度和数量之间存在弱相关性。东南部林地鸟类群落状况指标包括了记录到的任何非水生鸟类物种的丰富度，以及这些物种中体型较小（<50克）的物种比例（Fraser等，2019年）。完整的林地物种通常也是体型较小的物种（Fraser等，2019年）。这些林地鸟类指标用于评估鸟类群落的状况（Fraser等，2019年），而植被完整性指标用于评估植被状况（Oliver等，2021年）。体型较小的物种作为林地鸟类群落的重要组成部分，在生态上扮演着重要的角色，如授粉者和昆虫控制者，它们的丧失可能导致植被状况的下降（Fraser等，2019年；Grey等，1998年；Wenny等，2011年）。这种相互依赖性可能解释了观察到的鸟类群落状况与植被完整性之间的关联，同时需要注意的是，这种相关性仍然太弱，不足以支持将植被完整性指标作为林地鸟类生物多样性的可靠替代指标。尽管植被完整性指标与群落状况指标有显著相关性，但它仅解释了群落状况变异的一小部分。有效的替代指标应能很好地代表感兴趣的生物多样性。在生态风险较高的情况下，尤其是涉及潜在不可逆影响的背景下，如清除受威胁的鸟类栖息地时，低相关性是不可接受的。

4.2. 植被完整性指标的组成部分

植被完整性指标包括三个组成部分：组成、结构和功能。其中，组成得分（即每个植被层内丰富度的加权得分之和）是唯一与任何林地鸟类变量呈正相关的组成部分。这些结果表明，对于林地鸟类来说，仅组成状况得分可能就提供了与整个植被完整性指标相同的信息量。场地中的植物物种丰富度可能会影响场地的鸟类物种数量，这可能是由于可用食物资源的多样性（Barton等，2014年；Bennett等，2022年）。尽管如此，组成得分与林地鸟类变量之间的相关性始终较弱，表明没有任何植被组成部分能够充分替代林地鸟类的多样性或状况。

4.3. 其他植被属性组合

鉴于植被完整性指标与我们评估的所有林地鸟类指标之间的关系较弱，我们探讨了特定的植被属性是否可以作为更好的替代指标。如果是这样，可能会开发出一种更简化的植被调查方法来帮助指示林地鸟类的多样性和状况。然而，模型排名并不确定，没有任何植被属性能够可靠地与林地鸟类指标相关联，且空模型在预测每个指标的价值方面表现相似，表明植被属性（表S3）不足以作为林地鸟类的替代指标。理想情况下，可以使用一个特定于物种的栖息地质量得分，与植被状况得分不同（Mayfield等，2022年）。这将涉及计算一个综合得分，该得分结合了决定场地对物种价值的关键因素，例如关键的繁殖或觅食需求（Mayfield等，2022年）。对于林地鸟类来说，这可以包括测量空洞密度、槲寄生存在情况、树冠健康状况和枯死情况（Montague-Drake等，2009年）。鉴于植被只是林地鸟类状况的一个驱动因素，可能需要一种更综合的方法，结合直接威胁和景观尺度因素。

4.4. 基于多指标替代指标的决策意义

关于场地状况多指标作为生物多样性替代指标的充分性，目前仍有争议（Brown和Williams，2016年；Dorrough和Oliver，2024年）。替代指标与目标生物测量之间存在可靠且可证明的相关性对于该指标在规划和管理中的有用性是必不可少的（Brown和Williams，2016年）。我们的发现强调了在使用场地状况多指标来评估动物（在这种情况下是鸟类）时需要谨慎。植被状况的改善并不一定转化为林地鸟类丰富度或数量的增加。因此，仅依赖植被状况指标的管理决策，如实施补偿措施，可能无法完全解释开发对林地鸟类或其他动物的生物多样性影响（Cristescu等，2013年；Hanford等，2017年；Maron等，2012年；Marshall等，2021年）。我们的发现以及先前的研究（Hanford等，2017年；Kwok等，2011年；Oliver等，2014年）表明，场地状况得分在代表跨物种的生物多样性方面的效用有限。这很可能是因为生态过程在不同物种和群体之间在空间和时间尺度上有不同的运作方式（Brown和Williams，2016年），而且许多威胁是特定于物种的。我们承认，这些地点的植被只评估了一次，并假设在两年研究期间变化可以忽略不计。许多植被完整性属性，包括树冠覆盖、大树、落叶层和原木，预计每年的变化不大（Vesk等，2008年）。根据标准生物多样性保护信托（BCT）框架，通常只需要每两到十年进行一次重复评估（BCT，2021年）。因此，两年内植被完整性的显著变化不太可能发生，这支持了我们将鸟类丰富度、数量和群落状况与植被完整性指标联系起来的分析的有效性。

使用场地状况替代指标有明显的好处，包括在直接监测不可行时能够高效监测许多地点和评估项目成果（Sato等，2019年）。然而，当管理目标包括动物保护时，仅依赖植被数据可能会有问题。更具体地说，我们建议管理者避免仅基于植被完整性指标来得出关于动物反应的结论，而应在该指标与其他生物多样性指标、生态系统和地区上进行严格的测试。此外，我们建议管理者将特定分类单元或物种的指标（例如森林鸟类群落状况）与植被状况指标一起明确纳入评估框架中，以便更准确地反映某个地点的生物多样性价值，并支持物种的长期生存。

CRediT 作者贡献声明：
Clare Bracey：撰写 – 审查与编辑、撰写 – 原稿、项目管理、方法论、调查、资金获取、数据分析、概念化。
Rohan H. Clarke：撰写 – 审查与编辑、指导、方法论、概念化。
Martine Maron：撰写 – 审查与编辑、指导、方法论、概念化。
James Brazill-Boast：撰写 – 审查与编辑、指导、方法论、概念化。
Jessica C. Walsh：撰写 – 审查与编辑、指导、项目管理、方法论、资金获取、概念化。