极端安第斯环境中的Chinchilla chinchilla和Lycalopex culpaeus的日常活动模式及其对月球周期的响应：关于捕食者-猎物种间关系的见解

《Global Ecology and Conservation》：Daily activity patterns and response to lunar cycle of Chinchilla chinchilla and Lycalopex culpaeus in an extreme Andean environment: insights into the predator-prey relationship

　　马蒂亚斯·萨尔沃-谢拉尔塔（Matías Salvo-Sierralta）、卡雷扎·博托-马汉（Carezza Botto-Mahan）、费尔南多·诺沃亚（Fernando Novoa）、安德烈亚斯·施密特（Andreas Schmidt）、伊塔洛·塞雷（Italo Serey）和罗德里戈·梅德尔（Rodrigo Medel）
智利大学理学院生态科学系，智利圣地亚哥，邮编7800003

**摘要**
昼夜节律反映了24小时的活动周期，对物种的生存至关重要，有助于它们优化觅食行为和躲避捕食者。原则上，猎物种群应调整其活动模式，以尽量减少与捕食者的活动时间重叠；而捕食者则可能将其活动模式与猎物同步。本研究利用陷阱相机，在智利北部海拔4500米地区，连续三年研究了两种本地哺乳动物——濒危的短尾鼠兔（Chinchilla chinchilla）及其捕食者库尔佩奥狐（Lycalopex culpaeus）的日常活动及其对月相周期的反应。结果表明，短尾鼠兔主要在夜间活动，而库尔佩奥狐则在白天更为活跃，两者活动时间有显著差异。在月相周期方面，短尾鼠兔的活动节律在不同月份基本保持稳定；而库尔佩奥狐在月光适中的第一和第三个月亮阶段活动更为频繁。这两种物种的活动模式与典型的捕食者-猎物关系预期不符。我们认为，对于库尔佩奥狐而言，能够捕获其他类型的日间猎物可能带来更大的益处，这可能影响了它们的日常活动节律以及对月相周期的反应。

**1. 引言**
物种的昼夜节律指的是其每24小时重复出现的行为模式，通过这种模式它们可以利用环境中的资源。在捕食者-猎物关系中，相关物种的活动模式至关重要，因为捕猎行为仅发生在猎物和捕食者同时出现在同一地点时。研究表明，猎物种群的活动模式倾向于降低死亡风险并最大化觅食时间（Kronfeld-Schor和Dayan，2003）；而捕食者种群的活动模式则可能更倾向于与猎物的活动节律高度同步（Kronfeld-Schor和Dayan，2003；Herrera等，2018）。然而，物种的活动不仅受种间相互作用的影响，还受光周期（即昼长）变化的影响（Halle，2000），这些因素会改变其每日活动模式。目前认为，每日活动模式主要受生理因素（Halle，2000；Roll等，2006）以及多种环境因素（如季节性、食物供应、捕食风险、竞争和人为干扰等）的调控（Caravaggi等，2018；Pereira，2010；Monterroso等，2013；Bhatt等，2022）。

一些物种还会对月相周期做出响应，即月球绕地球运行的29.5天周期（Kronfeld-Schor等，2013）。例如，月相周期中光强的变化被认为是影响哺乳动物行为的最重要因素（Kyba等，2017）。Prugh和Golden（2014）提出三种关于月光对夜间哺乳动物行为影响的假设：一是“捕食风险假说”，认为猎物种群在月光最亮时活动减少；二是“视觉敏锐度假说”，认为视力强的物种会在月光亮时增强活动；三是“栖息地介导的捕食风险假说”，认为月光增加捕食风险时，猎物活动会增加。多项研究证实了这些假说，不同物种表现出月光恐惧或喜爱的行为（Michalski和Norris，2011；Pratas-Santiago等，2017；Dias等，2018；Bhatt等，2021；Zaman等，2022）。不过，与日常活动类似，对月相周期的反应似乎也取决于当地环境条件——例如在美国南部发现的豹猫（Leopardus pardalis）表现出月光恐惧行为（Leonard等，2020），而在巴西北部则无明显反应（Dias等，2018）。

目前许多关于自然种群动物行为的研究采用相机陷阱或无线电项圈（Theuerkauf等，2003；Huck等，2017；Caravaggi等，2018；Zaman等，2022）进行。与直接观察方法相比，远程传感器具有显著优势，例如减少观察者干扰，并可在因后勤或经济原因难以定期到达的地方进行长期研究（O’Connell等，2011）。近年来，多种统计技术被开发用于通过相机陷阱分析活动模式，包括研究物种间的竞争、时间和空间生态位划分以及人为干扰的影响（Frey等，2017）。本研究利用相机陷阱，详细描述了生活在智利北部安第斯山脉海拔约4500米地区的短尾鼠兔（Chinchilla chinchilla）和库尔佩奥狐（Lycalopex culpaeus）的日常活动模式及其对月相周期的反应。

**2. 方法**
**2.1. 研究地点**
本研究于2017年至2019年在阿塔卡马地区进行，海拔4500米（南纬26°0'33”、西经68°51'40”），研究区域面积约316平方公里。该地区以岩石地形为主，植被以Pappostipa frigida、Adesmia erinacea和Adesmia echinus为主。2017年至2019年的平均月温差约为0°C（±3.74°C），5月至8月最低，12月至2月最高。三年间的年均降水量为29毫米（±26.72毫米）。该地区4月至9月有积雪。所有数据均通过现场气象站记录。

根据气候条件，我们将季节分为夏季和冬季。冬季期间（2017年5月至8月、2018年5月至9月、2019年4月至9月），积雪会影响短尾鼠兔的洞穴入口。根据Minera GoldFields Salares Norte SpA的数据，短尾鼠兔的种群密度约为每公顷1.0至1.5只。库尔佩奥狐的密度因栖息地不同而异（Gunti?as等，2021），它们栖息在溪流边缘和茂密灌木丛中，食物来源多样（Gunti?as等，2021；Lagos等，2023）。在智利北部，啮齿类动物是库尔佩奥狐的主要猎物（占74.3%），其中P. xanthopygus最为常见（Lagos等，2023）。

**2.2. 样本采集设计**
研究期间共进行了10次野外调查，时间从2017年2月持续到2019年5月，使用Bushnell型号119774C相机陷阱（设置为连续拍摄三张照片的模式，拍摄间隔无静止期）。共在57个采样点部署了42个陷阱，后续调查中部分陷阱会重新布置。本研究未使用诱饵。每个采样点的平均陷阱监测时间为238.9个陷阱夜（±254.4个陷阱夜）。总计共进行了13,618个陷阱夜的调查。

**3. 结果**
夏季有45个采样点被监测，平均每个采样点监测157.1个陷阱夜（±166.5个陷阱夜），总计8956个陷阱夜；冬季有41个采样点被监测，平均每个采样点监测81.8个陷阱夜（±101.8个陷阱夜），总计4662个陷阱夜。采样点数量因地理位置不同而有所变化。由于这一限制，检测频率被标准化为相对于总采样努力的记录数量，并按季节进行划分。采样点的位置选择是为了最大化检测到短尾针鼠的机会。为了识别潜在的针鼠洞穴，使用了卫星图像和LIDAR数据来定位岩石构造，随后进行实地勘测以寻找表明近期针鼠活动的粪便，从而放置相机陷阱。此外，最初通过观察Minera GoldFields Salares Norte SpA（2018b）和Iriarte（2008）描述的海拔和纬度范围内狐狸的粪便，确认了该地点存在culpeo狐狸。这种采样设计和总体策略是采矿项目环境影响评估的一部分（Minera GoldFields Salares Norte SpA，2018c）。

2.3. 活动模式
每日活动模式的估计基于这样一个假设：相机陷阱记录的样本是从基本上连续的动物活动分布中随机抽取的（Ridout和Linkie，2009）。每种物种的活动是通过使用Ridout和Linkie（2009）提出的核密度函数来估计的。这样，估计的密度函数被视为该物种的活动模式，假设相机陷阱捕捉到了活跃且移动的个体（Ridout和Linkie，2009）。在这个假设下，不需要应用用于丰富度估计的校正滤波器来确保数据的独立性，因为使用滤波器可能会在活动模式估计中引入相当大的偏差，特别是对于食草物种，而对于食肉物种这种偏差较小（Peral等人，2022）。因此，只有由于连续拍摄而产生的重复记录会被移除，方法是考虑连续记录之间的一分钟间隔。当同时记录到多个个体时，每个个体只计算一次事件。为了考虑太阳位置的季节性变化以及由此导致的白昼长度变化，每个事件的时间被转换为“太阳时间”（Nouvellet等人，2012）。这是通过将每天的日出时间映射到π2，日落时间映射到3π2，并根据Ridout和Linkie（2009）描述的程序相应调整每个事件的时间来实现的。为了了解物种之间的捕食者-猎物关系，我们使用了Ridout和Linkie（2009）提出的?4系数。这个系数量化了两个核密度函数之间的重叠程度，范围从0（无重叠）到1（完全重叠）。?4的置信区间是通过使用R包“overlap”进行的1000次自助法复制来估计的（Ridout和Linkie，2009）。为了与先前发表的研究一致，将重叠水平分类为低（?4≤0.5）、中等（0.5
为了将对一天中不同时间的活动模式进行分类，定义了以下时间段：白天时段指的是日出后一小时到日落前一小时；夜晚时段指的是日落后一小时到日出前一小时；黎明和黄昏时段指的是日出前和日落后各一小时（Ross等人，2013；Monterroso等人，2014）。根据这些定义，物种被分为以下互斥的类别：夜间活动（90% - 100%的观察记录发生在夜晚），主要夜间活动（71% - 89%的观察记录发生在夜晚），昼间活动（0% - 10%的观察记录发生在夜晚），以及主要昼间活动（11% - 29%的观察记录发生在夜晚）。当大约50%的观察记录发生在黎明和黄昏时段时，该物种被归类为黎明和黄昏活动。最后，当物种不是黎明和黄昏活动并且有30% - 70%的观察记录发生在夜晚时，该物种被归类为昼夜活动（Cox & Gaston，2024）。使用类似的方法来估计对月相周期的反应。核密度函数是根据夜间记录估计的，在这种情况下，考虑了月相周期而不是时间作为圆形变量。与之前一样，关于月相周期的信息是使用R包“suncalc”获得的（Thieurmel和Elmarhraoui，2022），该包将月相周期表示为0 - 1之间的值，其中0和1表示新月，0.5表示满月。通过Rao的间距检验来估计对月相周期的显著反应，该检验表明记录是否均匀分布（Jammalamadaka和SenGupta，2001）。与之前一样，使用R中的“circular”包来执行此测试（Agostinelli和Lund，2023）。所有统计分析都是在R 4.4.0（R Core Team 2023）中进行的，使用的α水平为0.05。

3. 结果
在整个采样期间，共观察到C. chinchilla 3747次，每陷阱夜的检测率为0.275次记录。夏季的检测率略低于冬季，分别为0.239次和0.345次记录。短尾针鼠主要在夜间被检测到，94.1%的记录发生在这一时间段。这两种物种的夜间活动百分比在两个季节中大致相同，夏季记录的92.3%发生在夜间，冬季为96.3%（图2）。因此，由于超过90%的针鼠记录发生在夜间，该物种可以明确地被归类为夜间活动。

Lycalopex culpaeus在整个采样期间共观察到984次， annual检测率为每陷阱夜0.072次记录。夏季和冬季的数据大致相似，分别为每陷阱夜0.066次和0.083次记录。从年度角度来看，狐狸在白天的活动水平最高。61%的记录发生在白天，而28.5%发生在夜间；其余记录发生在黎明和黄昏时段。在夏季，67.1%的记录发生在白天，21.9%发生在夜间；然而，白天的活动率在冬季下降到52.5%，而夜间的活动率上升到38.6%（图2）。根据记录的分布，culpeo狐狸在年度尺度上可以被归类为主要昼间活动。从季节角度来看，夏季主要为昼间活动，而冬季为昼夜活动。

基于年度的活动的评估显示，物种之间的?4重叠系数（CI）= 0.343（0.315 - 0.370），表明针鼠和狐狸具有不同的日常活动模式（Watson-Wheeler检验，W = 1121.9，p < 0.001，图3）。同样，两种物种在夏季的活动模式中也显示出较低的?4值（?4重叠系数（CI）= 0.299（0.264 - 0.3315）；W = 702.4，p < 0.001，图4A）。在冬季，?4重叠系数仍然较低且显著（?4（IC）= 0.365（0.325 - 0.408）；W = 43489，p < 0.001，图4B）。关于季节内的物种内比较（见补充信息，附录II），短尾针鼠的活动模式在季节间存在差异（W = 29.5，p < 0.001），显示出冬季的活动模式比夏季较为平坦（图A，附录II）。与针鼠类似，culpeo狐狸在夏季和冬季的活动模式也存在差异（W = 82.2，p < 0.001）（图B，附录II）。

两种针鼠和culpeo狐狸都显著地对月相周期有反应（C. chinchilla：Rao = 324.5，p < 0.01；L. culpaeus：Rao = 303.1，p < 0.01，图5）。从质量上看，culpeo狐狸在周期的中间阶段表现出更高的活动性，特别是在第一和第三季度。同样，针鼠在第一和第三季度也表现出两个较小的活动高峰，尽管不如culpeo狐狸明显（图5）。culpeo狐狸的活动密度峰值为0.148，平均活动密度为0.0416，而短尾针鼠的活动密度峰值为0.0583，平均活动密度为0.0417。

4. 讨论
在这项研究中，我们首次记录了短尾针鼠（Chinchilla chinchilla）的活动模式及其对月相周期的反应。总体而言，C. chinchilla的活动模式遵循Roll等人（2006）报告的啮齿目动物的一般夜间活动模式。然而，需要注意的是，Chinchillidae科并未包含在那项研究中。目前C. chinchilla被列为濒危物种，这表明有关其活动节奏或其他自然历史方面的信息可能对未来对该物种的管理措施至关重要。例如，本研究描述的活动模式可以用作评估管理措施（如重新安置计划）效果的背景知识，也可以作为评估该物种对人为干扰的潜在反应的基准（Caravaggi等人，2017）。关于L. culpaeus，结果表明，在2017-2019年研究的种群表现为昼夜活动，而不是主要夜间活动。这一结果与其他研究表明culpeo狐狸主要是夜间活动的结果相反（例如，Crespo和De Carlo，1963；Lucherini等人，2009；Monteverde和Piudo，2011；Gantchoff和Belant，2016）。例如，Gantchoff和Belant（2016）认为culpeo狐狸的夜间活动主要是由于与其主要猎物——夜间活动的欧洲野兔（Lepus europeaus）的高时间同步性（时间重叠?1 = 0.79）。因此，他们认为猎物的可用性是解释culpeo狐狸活动模式的最重要因素。Monteverde和Piudo（2011）也得到了类似的结果，他们的culpeo狐狸是夜间活动的，与其潜在猎物相同。乍一看，这种与我们的结果之间的差异可能是由于气候因素造成的。然而，Gantchoff和Belant（2016）以及Monteverde和Piudo（2011）的研究是在阿根廷巴塔哥尼亚进行的，那里的气候条件与我们的研究地点不同。具体来说，巴塔哥尼亚的地点海拔较低，年平均降水量和温度高于我们的研究地点。Gantchoff和Belant（2016）报告的海拔在700到1700米之间，年降水量在600到1200毫米之间。Monteverde和Piudo（2011）记录的温度范围是从冬季的4.1°C到夏季的21.1°C，年平均降水量达到2500毫米。尽管如此，Lucherini等人（2009）在智利北部、阿根廷和玻利维亚南部的地理交叉点进行的研究显示的结果与Gantchoff和Belant（2016）以及Monteverde和Piudo（2011）的结果一致。这些发现表明，气候因素并不能解释观察到的差异。因此，似乎culpeo狐狸的活动模式不太可能由气候条件决定。一种可能性是，本研究中狐狸表现出的昼夜活动模式（主要为日间活动）是一种行为反应，旨在增加发现潜在猎物的机会，而不是对当地气候条件的响应。如果是这样，为什么狐狸的活动时间与鼠兔重合度如此之低呢？鼠兔很可能是L. culpaeus的次优猎物种，部分原因在于研究地点内鼠兔的密度较低。本研究收集的额外数据（Minera GoldFields Salares Norte SpA, 2018a）表明，鼠兔的密度为每公顷1.0至1.5只，这表明其他日间活动的物种（如安第斯鼠）可能在culpeo狐狸的饮食中扮演重要角色。像L. culpaeus这样的广食性、机会主义的捕食者并不完全依赖于鼠兔作为主要猎物，而是根据环境中其他猎物的可获得性来调整其饮食（例如，Walker等人，2007年；Lagos等人，2023年）。总体而言，这些结果表明L. culpaeus的活动模式具有灵活性，可能更多地受到猎物可用性的影响，而不仅仅是气候限制。因此，基于这些结果，可以将L. culpaeus归类为一种具有昼夜活动性的物种。

关于季节性，L. culpaeus在冬季的活动量较少，表现为日间活动记录的比例低于夏季（分别为52.5%和67.1%）。这可能是由于冬季的日照时间较短，狐狸将活动时间扩展到夜间以满足能量需求（如图4B所示）。总体而言，这些发现支持了光周期在调节物种昼夜节律方面发挥重要作用的假说（Halle, 2000年）。

关于对月相周期的响应，短尾鼠兔和culpeo狐狸的表现并不符合Prugh和Golden（2014年）的预测。一方面，捕食风险假说认为猎物会避开月相最亮的时段，因为它们面临更高的捕食风险。然而，鼠兔在所有月相期间都保持活跃，仅在满月期间活动略有下降，但差异并不显著。另一方面，视觉敏锐度假说认为捕食者会在满月期间增加活动。但实际上，culpeo狐狸避开了满月之夜，主要在中等亮度的夜晚活动。尽管两种物种都对月相周期有明显反应，但亮度在这一捕食者-猎物关系中似乎并非决定性因素。它既不指示短尾鼠兔面临的捕食风险，也不为culpeo狐狸提供有关捕食收益的信息。

尽管本研究描述的鼠兔和狐狸的活动模式以及对月相周期的响应看似明确，但仍需考虑一些方法学上的注意事项。首先，由于采样方法是以短尾鼠兔为主要研究对象设计的，因此关于culpeo狐狸的活动信息仅限于那些在鼠兔栖息地周围活动的狐狸，这意味着如果采用真正的空间随机采样，活动情况可能会有所不同。然而，由于culpeo狐狸的种群密度较低（<1只/km2），且活动范围广泛（在智利北部可达1000平方公里，Lagos等人，2023年），因此偏离空间随机采样不太可能显著改变本研究的结果。其次，研究月相周期响应的方法存在固有的局限性，这些局限性在研究日常活动模式时并不存在。例如，对月相周期的响应可能不仅仅取决于视觉，还可能涉及听觉或嗅觉等其他感官（Botts等人，2020年）。由于无法客观评估物种在野外的整体感官能力，主要依赖视觉的研究存在过度简化的风险，因为决定物种在月相期间活动的因素可能比通常假设的要复杂得多。

**结论**
在本研究中，我们发现受威胁的短尾鼠兔（C. chinchilla）表现出主要夜间活动的模式，其与culpeo狐狸（L. culpaeus）的活跃节奏不同步。这一结果与之前将这两种物种描述为主要是夜行性的研究结果相悖。这两种物种都对月相周期有所响应，但它们的响应并不符合之前的预期。例如，鼠兔并未避开月相最亮的时段（这与捕食风险假说相反）；而狐狸也没有在满月期间最为活跃（这与视觉敏锐度假说相矛盾），它们主要在中等亮度的夜晚活动。这些差异可以暂时解释为：（i）C. culpaeus的广食性行为；（ii）C. chinchilla在环境中的次优猎物地位；（iii）存在其他能为C. culpaeus带来更高能量收益的猎物。

**作者贡献**
M.S-S、C.B-M和R.M提出了研究思路，M.S-S分析了数据并撰写了初稿；R.M.和C.B-M监督了整个研究过程，并参与了写作和修订工作；FN、AS和IS整理了原始数据并对初稿提出了宝贵意见。所有作者最终同意发表该论文。

**资助**
本研究的开放获取资金由应用生态中心（CEA）提供。本研究得到了Minera GoldFields Salares Norte SpA的资助。