一种入侵植物可能通过其多样的繁殖系统来克服特定的授粉特性

《Biological Invasions》：An invasive plant may overcome pollination specialisation with a versatile breeding system

　　摘要：与具有通用授粉系统的植物相比，具有特殊授粉系统的植物不太可能具有入侵性，然而一些高度入侵的物种却具有特殊授粉系统。很少有实证研究探讨具有特殊授粉系统的入侵植物的繁殖生物学，这阻碍了我们对这一明显矛盾现象的深入理解。番泻属（Senna）植物表现出特殊的蜂鸣授粉系统，而几种番泻属植物在全球范围内都是入侵物种。我们研究了Senna obtusifolia是否可以通过自主自交、媒介介导的自交或无花粉授粉（胚乳形成）实现单亲繁殖。我们还评估了在其原产地（墨西哥）和入侵地（澳大利亚）是否存在花粉限制。通过实验操纵这两个地区的传粉者和花粉沉积情况，我们发现高达40%的自交花朵能够结果实，而在无花粉情况下也有高达24%的花朵能够结果实。没有证据表明S. obtusifolia在任一地区存在花粉限制，这表明它在两个研究区域都吸引了合适的传粉者。我们的研究结果表明，S. obtusifolia具有混合繁殖系统，结合了自交、胚乳形成和异交。这种多才多艺的繁殖系统可能是其入侵性的关键，因为它在殖民初期能够实现单亲繁殖，同时通过异交保持遗传多样性。

引言：大量研究试图识别共同特征，以预测哪些物种可能具有入侵性（即那些扩散到其原产地之外并对本地生物多样性产生负面影响的物种（Larson 2011）。例如，与具有专门授粉系统的植物相比，具有通用授粉系统的植物被认为更有可能具有入侵性（Baker 1974; Richardson et al. 2000; Rodger et al. 2010）。这是因为具有专门授粉系统的植物在新地区引入时不太可能遇到或吸引到专门的、高效的传粉者。入侵物种通常具有通用的花粉特征，这使得它们可以利用多种传粉者（Parra-Tabla and Arceo-Gómez 2021），包括Bartomeus et al. 2008; Vilà et al. 2009; Larson et al. 2016的研究案例）。然而，很少有研究直接评估专门化是否对植物入侵构成障碍，或者哪些因素有助于那些克服了这一理论障碍的物种的成功入侵（Rodger et al. 2010; Morgan et al. 2018; Lopresti et al. 2024）。当引入新地区时，克服寻找传粉者障碍的一种策略可能是在没有传粉者的情况下进行繁殖（Traveset et al. 2020）。在传粉者或配偶稀缺的情况下，单亲繁殖被认为是一种有益的特性（Darwin 1876; Baker 1955）。开花植物采用多种繁殖策略，通常包括异交、通过自花粉结籽（同花授精）、在没有传粉媒介的情况下通过自花粉结籽（自主自交），或在无花粉的情况下通过无性繁殖（胚乳形成）（定义见Harder and Barrett 2007）。虽然大多数开花植物需要传粉者才能进行异交和同花授精，但自主自交和胚乳形成可以在没有传粉者的情况下实现繁殖。混合繁殖系统使植物能够从同一父母本繁殖，这在低种群密度或传粉者缺失的情况下是有利的，同时也允许异交，从而促进遗传重组，进而增强适应性（Goodwillie et al. 2005综述）。因此，异交对于实现可能对入侵成功重要的局部适应至关重要（Rodger et al. 2010）。大多数入侵物种在其引入地或原产地都表现出混合繁殖系统（参见Rambuda和Johnson 2004; van Kleunen et al. 2008; Korpelainen和Pietil?inen 2023的综述和元分析）。然而，很少有研究比较具有专门授粉系统的植物在其原产地和入侵地的繁殖系统和花粉限制情况（但参见：Petanidou et al. 2012; Vallejo-Marín et al. 2013; Zhang et al. 2017）。这样的比较可以揭示在没有传粉者的情况下繁殖是否是一种促进外来物种入侵成功的固有特征，或者入侵植物是否受益于具有可塑性繁殖系统。

一种特殊的授粉系统是蜂鸣授粉系统。根据国际农业和生物科学中心（CABI）的入侵物种汇编（CABI 2025），全球有94种入侵被子植物具有杀伤性花药（Lopresti et al. 2024综述）。然而，我们尚未完全理解哪些因素有助于具有蜂鸣授粉系统的物种的成功入侵。具有蜂鸣授粉系统的植物具有限制花粉接触的特殊花形态。通常表现为杀伤性花药形态，这种形态在大约6-10%的被子植物中进化出来（Buchmann et al. 1983; Russell et al. 2024）。为了有效地从杀伤性花药中提取花粉，昆虫通常会振动其胸肌产生可听见的振动频率（Cooley and Vallejo-Marín 2021）。尽管如此，非蜂鸣昆虫也可以从一些具有杀伤性花药的植物中释放花粉，例如通过将口器插入花药孔或咬花药（Lopresti et al. 2024综述），甚至风也被证明可以从一些具有杀伤性花药的植物中释放花粉（Gaines-Day and Gratton 2015）。在这项研究中，我们评估了一种具有特殊授粉系统的入侵外来植物的繁殖系统和花粉限制情况。Senna obtusifolia (L.) H.S.Irwin & Barneby（豆科）具有杀伤性花药，并表现出蜂鸣授粉系统。该物种原产于热带美洲，已引入除南极洲以外的所有其他大陆（CABI 2025）。S. obtusifolia在其原产地或入侵地的繁殖生物学知之甚少。我们研究了以下具体问题：S. obtusifolia是否可以通过（1）自主自交、（2）胚乳形成或（3）同花授精实现单亲繁殖；以及（4）在其原产地或入侵地是否存在花粉限制？鉴于S. obtusifolia在某些引入地区具有高度入侵性，我们预期它具有混合繁殖系统，并且可以在没有传粉者的情况下（自主自交和胚乳形成）以及利用自花粉（同花授精）进行繁殖，并且可能仅在入侵地区存在花粉限制。

方法：
研究地点：
Senna obtusifolia原产于热带美洲，已引入六大洲，在北美洲、南美洲（热带以外地区）、非洲和澳新地区高度入侵（CABI 2021）。它在20世纪40年代被引入澳大利亚，并在60年代被宣布为澳大利亚热带地区的入侵物种（Mackey et al. 1997）。S. obtusifolia具有典型的蜂鸣授粉植物的特征，包括杀伤性花药和无蜜的花朵（图1）。

我们在Senna obtusifolia的开花季节分别在入侵地区（澳大利亚）和原产地（墨西哥）进行了研究（图2；补充文件1）。

我们在2022年4月至8月期间在入侵地区（澳大利亚）的五个地点进行了实验：White Rock、Kamerunga、Trinity Beach、Lakeland和West Normanby River。入侵地区的地点是受到干扰的河岸带或农业用地上的S. obtusifolia密集单一种植。我们在每个林带中创建了一条路径（大约25米长），并随机选择了路径上的植物进行实验。

我们在2023年9月至11月期间在墨西哥尤卡坦的三个地点进行了实验：Chochola、Tekik de Regil和Xmatkuil。这些地点的生态环境受到干扰，以草本植物为主，主要是S. uniflora。两个地区的S. obtusifolia个体分布较为分散。

两个地点之间的距离至少为6.5公里，两者之间被郊区、农田或原生植被群落隔开。每个地点至少有50株S. obtusifolia植物。

繁殖系统：
为了确定S. obtusifolia的繁殖系统，我们通过实验操纵了传粉者和花粉沉积情况。我们随机选择了即将开放的花蕾，并将它们分别置于六种随机分配的处理中：
- （1）未授粉——花朵被包裹起来以排除访花者，保持原状（不进行任何花部处理）。
- （2）无花粉授粉（去雄）——花朵被包裹，并移除了花药。
- （3）同花授精——花朵被包裹并去雄，然后使用来自同一株植物的花粉进行人工授粉。

为了评估花粉限制情况，我们进行了另外三种处理：
- （4）自然授粉——不进行任何花部处理。
- （5）自然授粉（去雄）——花朵被去雄，但保持开放状态以接受自然传粉者。
- （6）异交——花朵被包裹并去雄，然后使用至少10米外的供体植物的花粉进行人工授粉。

在入侵地区的三个地点，我们对每株植物进行了所有六种处理。在入侵地区的两个地点（Lakeland和Normanby River），我们只实施了处理（1）和（4），因为其他处理需要每天访问花朵，而在那里进行常规访问在操作上不可行。在原产地，植物较小，无法产生足够的花朵来接受所有六种处理，因此我们必须对每株不同的植物分别实施每种处理。我们在每个地点保持了20个完整的处理重复实验，总共在原产地每个地点有120株植物。

为了确保处理间和同一处理内的柱头可接受性的同步性，我们在每个地点的同一天选择了同一株植物的花朵。实验期间使用白色细网袋（20厘米×30厘米或16厘米×23厘米；? Trestina, Australia）来包裹花蕾并排除访花者。我们在花朵开放的前一天早上用镊子移除了所有花药。花药的成熟度是根据花药大小和亚麻黄色来判断的。对于异交和自交处理，我们在人工授粉当天从至少10米外的同一群体或同一株植物的花朵中收集了花粉。我们使用电动牙刷从选定的花朵上提取花粉，并将其转移到标记花朵的接受性柱头上，然后通过手持放大镜确认花粉沉积情况。在实验期间损坏的袋子（如树枝断裂、袋子撕裂或有昆虫活动迹象的袋子）被排除在最终分析之外。

我们监测了从授粉到果实成熟大约两个月内所有花朵的繁殖成功率。为了防止种子被捕食，我们在豆荚生长期间保留了袋子，但当豆荚长大到无法容纳小袋子时，我们将小袋子（16厘米×23厘米）更换为了大袋子（20厘米×30厘米）。当豆荚变棕并接近破裂时，果实被视为成熟。我们收集了每个地点的成熟豆荚和种子，并对种子进行了分类：畸形的一端被归为 abortive（发育不良），另一端被归为可能具有生育能力。我们进行了一项发芽实验，以检测那些被归类为可能具有生育能力的种子的存活率。实验中，大多数种子（95%；489/551颗）成功发芽，此后我们将所有这些种子都视为具有生育能力。我们将繁殖成功率定义为结出果实的花朵比例以及每朵花的种子数量。

**统计分析**
所有数据分析均使用R 4.4.1软件完成（R Core Team 2024；Lopresti等人，2026a）。由于在入侵地区处理的对象是相同的植物，而在原始地区处理的对象是不同的植物，因此数据结构存在差异。因此，我们分别对每个地区的数据进行了分析，并对结果进行了定性比较。为了研究入侵地区和原始地区中不同处理手段对果实形成的影响，我们使用了带有二项链接函数的广义线性模型（generalized linear model）进行分析。在两个地区，果实形成是因变量，处理手段是自变量。在入侵地区的模型中，我们将植物与地点作为嵌套变量（nested variable），并使用lme4包（Bates等人，2015）中的优化器（optimizer）和二次近似方法来确保模型收敛。在原始地区，由于地点数量少于五个，我们将地点作为固定因子（fixed factor）纳入模型。对于两个地区，我们使用了emmeans包（Lenth等人，2025）进行了Tukey HSD事后分析（post hoc analysis），以确定哪些处理手段之间存在显著差异。

为了评估不同处理手段对种子形成的影响，我们再次使用了广义线性混合模型（generalized linear mixed model），其中每朵花的种子数量是因变量，处理手段是固定因子。在入侵地区，我们采用了泊松误差分布（Poisson error distribution），并将植物与地点作为嵌套变量。由于数据过度离散（overdispersed），我们还将处理手段设置为零膨胀因子（zero-inflated factor）。在原始地区，由于数据中出现较多零值（zero inflation），我们采用了负二项链接函数（negative binomial link function）。因此，模型中同时考虑了地点作为固定因子和零膨胀因子。为了比较某些特定处理手段之间的差异，由于Tukey HSD事后分析在考虑多重比较时会降低统计功效，并且结果可能不够直观，我们进一步进行了成对比较。

**结果与讨论**
自我亲和性（self-compatibility）通常被认为是入侵物种的优势特征，因为它能确保植物在种群数量较少时仍能繁殖，例如在新的栖息地建立初期（Baker 1955）。然而，即使具有自我亲和性的物种仍可能需要传粉媒介，尤其是在花粉和柱头之间存在空间隔离的情况下（如Senna obtusifolia的孔杀性花药结构）。我们发现Senna obtusifolia可以通过单亲生殖（selfed）进行繁殖（广义线性混合模型预测：图3和图4；基于原始数据图S1和S2）。当比较同一植物内不同花朵之间的自花授粉（selfed）与异花授粉（outcrossed）时，果实形成率没有差异（入侵地区：Z = 1.53，p = 0.64；原始地区：Z = 0.86，p = 0.96），这表明Senna obtusifolia在入侵地区和原始地区都具有完全的自我亲和性。此外，我们还发现即使在没有传粉的情况下（未授粉处理，即去雄处理），Senna obtusifolia也能结出果实并产生种子（图3、图4、图S1和图S2）。在入侵地区，1%（±3.8%）的花朵在未授粉处理下结出了果实（图3），每个果实含有20颗种子（补充数据3）。在原始地区，24%（±11.8%）的花朵在未授粉处理下结出了果实（图3），每个果实含有12颗具有生育能力的种子（补充数据3）。因此，Senna obtusifolia能够在任一地区通过单亲生殖产生种子，而不需要专门的传粉者或花粉。

**补充数据2**详细列出了具体的比较内容及其目的。

**结论**
自我亲和性通常被认为是入侵物种的有利特征，因为它能确保植物在种群数量较少时仍能繁殖（Baker 1955）。然而，即使具有自我亲和性的物种仍可能需要传粉媒介的帮助，尤其是在花粉和柱头之间存在空间隔离的情况下（例如Senna obtusifolia的孔杀性花药结构）。我们的研究表明，Senna obtusifolia可以通过单亲生殖进行繁殖。此外，即使在没有传粉的情况下，该物种也能结出果实并产生种子。许多具有特殊传粉系统的植物也能进行单亲生殖，例如许多兰花（Krawczyk等人，2016；Xiao等人，2021）、鸟类授粉植物（Issaly等人，2020）、蝙蝠授粉植物（Nú?ez-Hidalgo和Cascante-Marín，2024）以及蛾类授粉植物（Rodger等人，2010，2013）。单亲生殖有助于在缺乏或传粉媒介不可靠的情况下维持种群数量（例如在新的栖息地建立初期，Rodger等人，2013）。最近的研究还发现，具有广泛传粉系统的植物更容易在岛屿上成功殖民，尽管这种模式很大程度上取决于繁殖系统的特性，如自我亲和性（Zell等人，2025）。这些发现表明，Senna obtusifolia所展示的现象可能反映了更广泛的趋势：在特殊传粉系统中，繁殖保障机制可以弥补传粉媒介的局限性。对具有特殊传粉系统的入侵植物的繁殖和传粉生态学的进一步研究将有助于澄清单亲生殖在入侵成功中的作用。

无性生殖可能是那些在新栖息地建立初期需要寻找合适传粉媒介才能繁殖的物种的重要繁殖保障方式（Baker 1955，1967）。大多数入侵物种在其原产地或引入地区都表现出混合繁殖系统（Rambuda和Johnson 2004；Korpelainen和Pietil?inen 2023），在我们有数据的32种基于昆虫传粉的入侵物种中，有97%的物种能够在原产地或引入地区通过单亲生殖繁殖（Lopresti等人，2024）。然而，不到一半的入侵物种（43%；23种中有10种）能够在没有花粉的情况下结出果实（Lopresti等人，2024）。细胞遗传学和分子研究表明，其他一些Senna物种也能进行无性生殖（Randell 1970；Holman和Playford 2000；Resende等人，2014；Delnevo等人，2024）。多倍体的存在与多个胚的形成有关（Resende等人，2014），多胚现象表明可能涉及无性生殖（Xue等人，2024）。Senna obtusifolia可能是多倍体（Li等人，2016），我们的研究也证实了有些果实和种子是在未授粉的情况下产生的。入侵地区中，无性生殖产生的果实和种子较少，这可能是由于不同种群之间的遗传差异或影响无性生殖表达的环境条件所致（参见H?randl等人，2025）。Senna obtusifolia的种子具有较长的保存期限（昆士兰州农业和渔业部，2024），并且发芽率较高（Tungate等人，2002）。无性生殖可能使Senna obtusifolia在引入新栖息地后能够立即繁殖，从而在缺乏合适传粉媒介的情况下提供时间上的缓冲。然而，由于无性生殖的发生率较低，该物种在长期缺乏传粉媒介的情况下不太可能成功扩散（Richardson等人，2000）。

我们的研究没有发现证据表明Senna obtusifolia在引入新栖息地后会改变其繁殖系统以增加单亲生殖的比例，这有助于其入侵（Lopresti等人，2024）。无论是原始地区还是入侵地区，自花授粉处理与异花授粉处理之间的果实形成率或种子产生率都没有显著差异（补充数据4）。尽管我们的区域间比较仅限于定性评估，但结果表明Senna obtusifolia在其原产地和入侵地区之间的繁殖系统没有发生变化（Ferrer等人，2009）。然而，在入侵地区，每朵花在自花授粉处理下产生的种子数量更多（图4）。此外，在入侵地区，通过单亲生殖（未授粉和去雄处理）产生的种子也比在原始地区更多（图4）。仅有四项研究比较了入侵植物在其原产地和引入地区的繁殖系统，这些研究发现繁殖系统要么趋于减少自花授粉，要么没有变化（Lopresti等人，2026a；Petanidou等人，2012；Vallejo-Marín等人，2013；Zhang等人，2017；Erfmeier和Bruelheide，2004；Lopresti等人，2024）。一项研究评估了一种适应鸟类授粉的入侵植物在其原产地和非原产地的繁殖系统，发现Nicotiana glauca（茄科）在所有研究区域都具有自我亲和性（Issaly等人，2020）。作者认为自我亲和性可能是一种有助于新栖息地建立的保守特征。类似的逻辑也可能适用于我们的研究，即Senna obtusifolia的自我亲和性可能有助于其在新世界地区的入侵成功。遗憾的是，关于具有昆虫授粉系统的入侵植物的繁殖生物学的研究仍很少，因此难以得出关于增加自花授粉或自交是否能促进入侵成功的普遍结论。

尽管Senna obtusifolia能够进行单亲生殖，但在没有花粉传递的情况下，其繁殖率仍然很低（图4）。我们在两个地区都没有发现自花授粉对Senna obtusifolia的适应性有负面影响，异花授粉处理与自花授粉处理之间的种子产生率也没有显著差异（入侵地区：Z = ?0.15，p = 0.06；原始地区：Z = 0.26，p = 0.06）。这一现象可能反映了所研究种群中的多倍体现象，类似于其他一些Senna obtusifolia种群（Li等人，2016）。在多倍体物种中，每个染色体的多个拷贝可以掩盖有害等位基因，从而防止近交衰退（Rosche等人，2017）。虽然单亲生殖在短期内具有繁殖优势，但长期来看会导致近交衰退，因此混合繁殖系统被认为具有适应性优势（Becerra和Lloyd，1992；Barrett和Harder，2017）。我们的研究结果表明，当伴侣稀少时，Senna obtusifolia可以通过自花授粉获得繁殖优势，但丰富的繁殖产量只能通过昆虫传粉实现。我们没有发现Senna obtusifolia在任何地区都受到花粉限制的证据。在入侵地区，无论是在异花授粉处理还是未处理的情况下，果实形成率没有显著差异（入侵地区：Z = 1.63，p = 0.80；原始地区：Z = 0.85，p = 0.96）。同样，每朵花产生的具有生育能力的种子数量在异花授粉处理和自然授粉处理之间也没有显著差异（入侵地区：Z = ?1.12，p = 0.04；原始地区：Z = 0.64，p = 0.52）。我们发现Senna obtusifolia不受花粉限制，这表明传粉媒介在入侵地区和原始地区都能有效地为其授粉。许多澳大利亚蜜蜂能够通过嗡嗡振动进行授粉（Vallejo-Marin等人2024年确定了62种这样的蜜蜂），其中包括一些来自热带澳大利亚、能够携带决明花粉的蜜蜂种类（Lopresti等人2026b年）。这也可能有助于这些蜜蜂的繁殖，从而促进它们的入侵成功。我们在研究的原生区域（15个形态物种）和引入区域（19个形态物种）观察到了许多能够或不能通过嗡嗡振动进行授粉的访花昆虫在S. obtusifolia花朵上活动（Lopresti等人2026a年；补充数据5）。如果S. obtusifolia也能从其他类型的授粉者那里获得帮助（例如，那些能够为具有特殊嗡嗡授粉特征的植物授粉的非嗡嗡振动授粉者[参见Lopresti等人2024年的综述]；Lopresti等人2026b年），那么它可能并不完全依赖于专门的嗡嗡振动授粉者。我们目前仍处于理解非嗡嗡振动授粉者行为对于具有嗡嗡授粉特征的植物适应性的重要性的早期阶段。据我们所知，尚未有研究评估入侵性嗡嗡授粉植物在其入侵区域成功生存是否需要一种或多种授粉者及其相关功能群。然而，一个更广泛的授粉者群落可能使找到合适的授粉者变得更加容易，因为新引入的植物在新区域更容易找到合适的授粉者。对于区域间的差异应谨慎解读，因为我们研究的种群在生态学和方法学背景上存在差异：在原生区域，S. obtusifolia以稀疏分散的形式存在，而在入侵区域则形成了密集的单一种群。这些条件会以实验难以控制的方式改变授粉者对植物的吸引力及交配机会（Grindeland等人2005年；Carvalheiro等人2025年），并可能影响植物的繁殖系统（Lyons和Mully 1992年）。因此，我们的采样设计需要在每个区域进行适当调整：在入侵区域，我们对每株植物施加了多种处理措施，而在原生区域则需对不同的邻近植物进行处理。这些生态学和方法学上的差异使得无法直接进行定量比较，我们关于区域间差异的结论只能基于定性分析。尽管如此，这些差异源于一个标准的生态情景：入侵区域的植物形成了密集的单一种群，而在原生区域，同种植物则分散在环境中（例如，Jakobs等人2004年；Gallé等人2023年）。

结论
我们的研究是对一种重要的热带入侵植物繁殖系统进行的罕见比较。我们发现S. obtusifolia具有混合型繁殖系统，它可以通过自主自交和无融合生殖进行繁殖，也可以通过异花授粉和自花授粉（同株异花授粉）进行繁殖。在缺乏授粉者的情况下，如殖民初期，自主自交和无融合生殖至关重要（Molnar和Gair 2015年；Capel等人2017年）；在早期建立和扩散过程中，当配偶稀缺时，自交能力也很重要（Razanajatovo等人2016年）；而从长期来看，高频率的异花授粉有利于快速进化（参见Whitney和Gabler 2008年的综述）。对于具有特殊授粉特征的物种来说，多样化的繁殖系统尤为重要，因为新引入的个体在初期可能不需要找到合适的授粉者就可以繁殖[参见Rodger等人2010年的研究及其中的参考文献]。我们的研究提供了新的实证证据，表明多样化的繁殖系统对于物种的殖民和入侵成功非常重要，特别是在考虑专门授粉者互惠关系时。