不仅仅是恐惧：啮齿动物通过窃听守卫物种来评估周围的安全环境

《Behavioral Ecology and Sociobiology》：Not just fear: rodents eavesdrop on sentinel species to estimate the landscape of safety

　　摘要
“恐惧景观”这一概念假设动物能够感知捕食风险，并调整行为以将其降至最低。如果多个物种面临相同的捕食者，其中一个物种表现出平静的行为，这可能被视作一种信号，表明该区域属于“安全景观”。我们通过使用相机陷阱监测有盖和无盖喂食器，并播放共享捕食者（棕鸮Strix aluco）以及可能的哨兵物种（鸫夜莺Luscinia luscinia）的声音，来评估啮齿动物（河岸田鼠Myodes glareolus和黄颈鼠Apodemus flavicollis）是否能够识别恐惧与安全景观。此外，我们还研究了种间竞争是否会影响这两种啮齿动物的行为。研究发现，在高风险区域（无盖喂食器），鼠类的访问概率及每次访问的次数低于安全区域（有盖喂食器）；在播放哨兵物种的叫声时，鼠类的访问概率也高于播放捕食者叫声时。同样，河岸田鼠在听到哨兵物种的歌声后的夜晚更频繁地访问喂食器，而在前一夜播放捕食者叫声时则较少访问。当喂食器有盖时，随着竞争物种（鼠标）的访问次数增加，田鼠的访问概率下降；而在无盖喂食器上，之前竞争物种的存在对田鼠的访问概率没有影响。这些结果表明，即使猎物与哨兵物种之间没有明显的联系，群落内的相互作用往往比人们想象的要复杂得多。

引言
“恐惧景观”这一概念描述了捕食者与猎物之间错综复杂的互动关系，强调了恐惧对各种物种行为、移动方式乃至生存的深远影响（Laundré等人2001年；Dunphy-Daly等人2010年；Madin等人2011年）。该概念强调了捕食者对猎物种群的非致命影响及其在整个生态系统中的连锁效应（Laundré等人2001年；Preisser等人2005年；Madin等人2011年；Gaynor等人2019年）。它假设动物能够感知捕食风险，并通过避免高风险区域或时间来减少捕食风险（例如Laundré等人2001年；Laundré等人2010年；Moll等人2017年）。这形成了一个动态的、异质性的恐惧景观，不同猎物物种根据直接和间接线索感受到不同的恐惧强度。因此，动物会根据对食物获取与安全之间权衡的短期评估来利用环境（Bleicher 2017年）。

适应并应对潜在威胁对动物生存至关重要，但不同物种识别捕食者及其攻击可能性的能力仍知之甚少，主要是因为分析捕食者-猎物互动时需要考虑众多因素和线索（Stankowich和Blumstein 2005年；Verdolin 2006年；Preisser等人2007年）。例如，陆地哺乳动物捕食者可以通过视觉、嗅觉和听觉线索被哺乳动物猎物识别（Apfelbach等人2005年；Hettena等人2014年；Weissburg等人2014年）；然而，嗅觉在识别鸟类捕食者时似乎作用较小，尽管哺乳动物仍可能利用嗅觉线索来探测鸟类（Mihailova等人2018年）。另一方面，日行性猛禽的存在通常通过视觉线索被哺乳动物识别，而夜行性猫头鹰则较难被发现或听到（Kotler 1984年）。因此，仅基于直接线索预测捕食者存在的可能性可能非常有限，可能为时已晚而无法避免捕食攻击；因此，动物也可能利用基于环境结构的间接线索来评估捕食风险（Orrock等人2004年；Verdolin 2006年）。然而，线索的解释因物种而异。例如，有蹄类动物将茂密植被、地上的树干或其他物理特征视为捕食者可能藏身或埋伏的地方，从而避开这些区域（Kuijper等人2015年）。但对于较小的哺乳动物来说，茂密植被提供了安全的觅食场所，可以保护它们免受鸟类捕食者的伤害（例如Hinkelman等人2012年；Malo等人2013年；Guiden和Orrock 2019年）。量化猎物如何解读环境中的信号以识别和应对捕食风险仍然是一个重要的且持续存在的挑战（Moll等人2017年）。

在没有捕食者存在线索的情况下，环境可能被视为相对安全的（Winnie和Creel 2007年）。然而，缺乏线索并不一定保证绝对安全，因为缺乏明显捕食者线索的环境仍可能隐藏着威胁。因此，这种环境应被视为中性的，同种或其他物种的存在可能会增强安全感（Luttbeg等人2020年）。在一些物种中，通过群体觅食可以降低捕食风险，从而实现互惠优势（Rasa 1983年；Shriner 1998年）。在其他共存的物种中，某些个体可能通过监听哨兵物种的警报叫声来调整行为（Lea等人2008年）。这种信息共享使个体能够减少警戒，将更多时间和精力用于觅食，甚至改变栖息地的利用方式（Ridley等人2014年；Goodale等人2020年）。如果两个物种面临相同的捕食者，其中一个物种表现出无担忧迹象或发出非警报声音（例如鸣叫的鸟类），这也可能被视作安全景观的信号（Bell等人2009年；Lilly等人2019年）。

“恐惧景观”概念已经包括积极线索，但这仅限于将线索缺失等同于风险较低。然而，安全线索可能是捕食者不存在的明确指示，因此超出了缺乏捕食者存在线索的范围。“安全景观”与“恐惧景观”相反——依赖于其他物种的存在或非警报线索可以提高正确预测威胁程度的准确性（Luttbeg等人2020年）。这样，动物可能认为景观会随着时间不断变化，从引发恐惧到中性再到安全状态。这种恐惧-安全景观的连续梯度可能影响各种生态系统中的物种行为和分布（Sih和McCarthy 2002年；MacKay等人2021年），并且有研究表明，当个体更关注安全而非危险线索时，其适应度可能会提高（Luttbeg等人2020年）。首先，安全线索可以减少捕食者引起的死亡率；其次，使觅食者能够更彻底、更长时间地采集食物，或更频繁地返回安全区域。理解这些机制对于深入了解物种间的复杂互动以及一个物种的出现如何促进另一个物种的进化适应至关重要。

捕食风险对物种行为的影响受到多种因素的综合作用，包括物种的生活史、生态位以及与捕食者的共同进化历史（Hendrie等人1998年；Brzeziński等人2019年；Wagnon等人2020年），以及猎物种间的竞争（Kotler 1984年；Morris 1996年；Abramsky等人2004年）。在面对物种间对食物资源的竞争时，较弱的竞争者可能不得不采取风险较高的觅食策略或进入更容易遭受捕食的栖息地（例如植被覆盖度低的区域；Koivisto等人2018年）。或者，处于劣势的物种可能会增加使用遮蔽场所，这种由竞争驱动的行为可能类似于对捕食风险的反应（Halliday和Morris 2013年）。竞争与捕食风险之间的相互作用会在猎物种间产生复杂的权衡，其中资源获取的收益必须与潜在的捕食成本相权衡。

大多数啮齿动物是众多鸟类和陆地捕食者的主要食物来源，因此它们面临的捕食风险相对较高（J?drzejewska和J?drzejewski 1998年；Lanszki等人2019年）。因此，啮齿动物预测捕食风险的能力对其生存至关重要。河岸田鼠Myodes glareolus和黄颈鼠Apodemus flavicollis是温带地区多种森林类型中啮齿动物群落中的主导物种（J?drzejewska和J?drzejewski 1998年）。这两种物种都是许多捕食者的主要猎物，包括猛禽、猫头鹰和食肉动物（J?drzejewska和J?drzejewski 1998年）。其中最有效的啮齿类捕食者之一是棕鸮Strix aluco，在某些森林栖息地中，它捕杀了整个捕食者群体中40%的啮齿动物（J?drzejewska和J?drzejewski 1998年）。河岸田鼠和黄颈鼠竞争相似的食物资源（Selva等人2012年），后者在竞争中优于前者（Andrzejewski和Olszewski 1963年）。这导致在高鼠密度年份，田鼠为了避免直接竞争而改变觅食行为（Wójcik和Wo?k 1985年）。在高鼠密度年份，田鼠更倾向于日间活动，而在低鼠密度年份则较少活动（Wójcik和Wo?k 1985年），这表明种间竞争或明显竞争迫使田鼠在捕食风险较高的时段增加活动（van der Vinne等人2019年）。因此，竞争与捕食风险之间的相互作用推动了田鼠在行为上的权衡，使它们在资源需求与避免被捕食之间找到平衡。这两个物种对捕食风险的反应可能不同，这为研究捕食风险与竞争互动之间的关系提供了宝贵的见解。

本文采用实验方法来评估啮齿动物是否能够识别恐惧与安全景观，并根据接收到的刺激调整它们的觅食行为。我们测试了直接和间接的捕食风险线索，以及可能表明没有捕食者的线索，对两种啮齿动物——岸鼠和黄颈鼠的行为的影响。夜间鸟类可以被视为一个安全性的指示器，因为鸟鸣可能会暴露鸟类的位置给潜在的捕食者，因此，在捕食者存在的情况下，个体可能会减少鸣叫（Schmidt和Belinsky 2013；Santema等2019）。因此，我们假设如果鸣叫的鸫鸲（Luscinia luscinia，以下简称“鸫鸲”）被视为安全性的指示器，那么与这种鸟类共享相同捕食者的啮齿动物可以根据鸫鸲的行为来调整它们的空间和时间活动。我们设置了喂食点，并进行了一项播放实验，在实验中我们展示了棕鸮的叫声（模拟恐惧环境）、无声（代表中性环境）以及鸫鸲的歌声（表示安全环境），并记录了啮齿动物在喂食点的出现情况。作为可能影响啮齿动物觅食活动的另一个因素，我们添加了一个伪装网作为喂食点的覆盖物，以防止鸟类捕食者的攻击。我们的预期是：（1）两种啮齿动物都会较少访问捕食风险较高的地方（即未覆盖的喂食点和/或有棕鸮叫声的地方），并且在这些地方的停留时间也会较短；（2）然而，当线索表明没有捕食者时（即覆盖的喂食点和/或播放了鸫鸲歌声的地方），两种啮齿动物会更频繁地访问；（3）当优势物种（鼠标）在之前访问过某个地方时，从属物种（岸鼠）会较少的访问该地方，并且停留时间也会较短。我们还预测了风险处理之间的交互效应，例如，我们认为覆盖物的存在可能会减少鸮叫声的影响。

**方法**

**研究设计**
本研究在波兰东北部马苏里湖东岸的?uknajno湖（53.81°N, 21.64°E）附近进行（图1a）。研究区域的景观非常多样，有大片混合松林和桤木林。栖息在这些森林生境中的啮齿动物群落主要由岸鼠和黄颈鼠组成（Kozakiewicz和Kozakiewicz 2008）。棕鸮和鸫鸲都出现在该研究区域内。鸫鸲的鸣叫活动从5月初持续到6月中旬，而棕鸮则全年都有鸣叫行为，但强度随季节变化而变化。

**图1**
该图像的替代文本可能是使用人工智能生成的。

**地图**
显示了研究区域内陷阱站的位置（a），每个研究夜晚每个陷阱站的实验处理示意图（b），以及来自陷阱站的黄颈鼠（c）和岸鼠（d）的示例视频图像。

2023年4月17日至30日期间，我们在一条横跨桤木林和混合松林的样带上部署了24个Denver WSC 5020相机陷阱和24个喂食器（半开放式塑料箱，图1c, d）。陷阱站之间的距离约为200米。相机陷阱放置在大约20厘米高的位置，面对着地面上的喂食器，喂食器中装有混合种子（宠物店出售的啮齿动物饲料），并且每天都会补充。陷阱的存在，特别是吸引物的使用，可能会影响个体的时空活动，尤其是在研究初期。为了评估这一点是否在我们的研究中成立，我们通过视觉检查每个陷阱站观察到的鼠类和岸鼠的总数随时间的变化情况。我们没有发现任何证据表明使用吸引物影响了这两种物种在使用相机陷阱站的模式（补充信息，图S1）。

相机陷阱被设置为在触发后录制一分钟，然后暂停一分钟。野外研究持续了12个夜晚，每个夜晚的时间为11小时，从19:00到6:00，即从日落到日出。每个站点和相机陷阱每天都被检查一次。为了测试减少喂食器对鸟类捕食者的可见性是否会增加啮齿动物的访问频率，我们在每个喂食器上方20厘米处拉了一张1×1米的遮盖网，并用树叶覆盖（见图1b）。为了测试捕食者的存在对啮齿动物使用喂食器的影响，我们在四个夜晚间歇性地播放了棕鸮的叫声（两个夜晚喂食器被覆盖，两个夜晚喂食器未被覆盖）。为了测试哨兵物种的存在是否影响啮齿动物使用喂食器，我们在四个夜晚播放了鸫鸲的歌声，采用与棕鸮类似的处理方案（即两个夜晚喂食器被覆盖，两个夜晚喂食器未被覆盖）。作为声音类型对效果的对照，我们在剩余的四个夜晚没有播放任何声音（图1b）。起始的处理组合（即覆盖物的存在/缺失和声音类型）是随机分配给每个陷阱站的（图1b）。声音以循环方式播放（一小时播放一次，间隔一分钟，然后停顿一小时），使用的是放置在距离喂食器约10米远的树上的Tronsmart Element T6 Mini无线扬声器，音量设置在32到84分贝之间。播放音量被调整为确保一个陷阱站的声音不会被任何相邻站点听到。对于棕鸮，我们使用了XC712082音轨；对于鸫鸲，我们使用了来自在线数据库xeno-canto（www.xeno-canto.org）的XC651737音轨。选择这两种鸟类是因为它们都在夜间活跃，而且棕鸮是这两种啮齿动物的已知捕食者，同时它也可能是鸫鸲的潜在捕食者，因为它会捕食体型相似的鸟类，如乌鸫（Turdus merula）和歌鸫（Turdus philomelos）（J?drzejewska和J?drzejewski 1998）。在整个实验过程中，我们对每种物种只使用了一种播放类型，这可能防止观察到的效果被普遍化到物种层面。实验设计方案见图1b。

**视频分析**
每个相机陷阱的视频都被仔细查看，两种啮齿动物——黄颈鼠和岸鼠都被准确识别。没有记录到其他啮齿物种。将岸鼠与外观相似的Microtus voles混淆的可能性被认为是很低的，因为与岸鼠不同，这些物种在研究的森林生境中极为罕见（Kozakiewicz和Kozakiewicz 2008）。出于同样的原因，将黄颈鼠与其他Apodemus物种混淆的可能性也被认为是很低的；森林鼠A. sylvaticus在该地区不存在，而条纹田鼠A. agrarius虽然存在，但不在森林生境中（Kozakiewicz和Kozakiewicz 2008；Brzeziński 2010-2024年的未发表捕捉数据）。被拍摄的啮齿动物没有被标记，我们无法确定每个喂食器上的个体数量，但根据我们之前捕捉和标记啮齿动物的经验，我们估计在所有站点上总共记录了大约50-60个个体。视频中出现的个体数量也被记录了下来，然而由于多次出现多只啮齿动物的情况相对较少，在进一步分析中，我们仅包括有关啮齿动物存在的信息，而不考虑个体数量。由于相机陷阱的设置和操作方式，我们假设假阴性率非常低。空视频，即陷阱被触发但没有动物出现的视频，占记录的视频不到10%。在实验的前六个夜晚，有8个陷阱站既没有记录到老鼠也没有记录到岸鼠，因此这些站点被剔除，没有包括在任何分析中。此外，由于观察到的个体数量较少且时间跨度较短，我们从岸鼠数据集中移除了另外六个陷阱的数据，因此最终用于分析岸鼠存在和访问频率的陷阱站总数为10个；从老鼠数据集中移除了一个陷阱，从而用于分析老鼠访问概率和频率的陷阱站总数为15个。岸鼠的数据包括了1,320小时（每个陷阱站3种处理方式×每种处理方式4个夜晚×每个夜晚11小时×10个陷阱站）的观察结果；黄颈鼠的数据包括了1,980小时（每个陷阱站3种处理方式×每种处理方式4个夜晚×每个夜晚11小时×15个陷阱站）的观察结果。由于我们的研究涉及野外中的目标动物，因此无法进行盲法记录。

**数据格式化和统计分析**
数据格式化和统计分析是在R v 4.0.3（R Core Team 2021）中进行的。对于每个陷阱夜晚的每一分钟，无论个体是连续存在还是在整个1分钟的视频中进出，我们都将存在标记为1，缺失标记为0。检测后立即的几分钟被标记为NA，以反映每次视频后的陷阱暂停时间。由于零值占两种物种数据集的约80%，我们将观察结果进一步汇总为1小时时间段。检测次数（即观察到啮齿动物的次数）被累加，以得出每个小时内每种啮齿动物的检测次数。此外，为了考虑夜间啮齿动物活动模式的差异，每个11小时的时间段被分为三个时期：黄昏（19:00至22:59）、午夜（23:00至01:59）和黎明（02:00至06:00）。在春季，老鼠在午夜期间更为活跃，而岸鼠的活动则更为多相，在黄昏和黎明时达到高峰（Wójcik和Wo?k 1985）。为了分析主导竞争者对岸鼠访问的影响以及过去老鼠访问的效应（以下简称“滞后效应”），我们检查了前30分钟内的情况，如果这个时间段内至少有一次老鼠出现，则记录为1，否则记录为0。当数据汇总为1小时时间段时，将前30分钟内有过老鼠访问的分钟数（即1s）累加起来，得到最终的滞后变量。为了考虑可能影响啮齿动物活动的环境条件，我们从当地气象站获得了每小时的环境温度和降水量数据，以及月光强度数据（更多细节见补充信息）。然而，由于降水量和月光强度数据的严重偏斜，我们无法在分析中使用这些数据（图S2, S3）。

为了分析通过播放棕鸮叫声所代表的捕食者存在如何影响小鼠在给定时间的陷阱站出现概率（以下简称“访问概率”），以及每个1小时时间段内的啮齿动物访问次数（以下简称“访问次数”），我们使用‘glmmTMB’包（Brooks等2017）拟合了四个广义线性混合模型（GLMM）。对于每种物种，我们拟合了两个GLMM：一个描述访问概率（GLMM1用于老鼠，GLMM3用于岸鼠的访问概率），另一个检查访问次数（GLMM2用于老鼠，GLMM4用于岸鼠的访问次数）。访问概率模型使用了二项误差分布和对数链接函数。访问次数模型仅适用于非零值，以近似访问持续时间——即每种啮齿动物使用该地点的时间长度（即每小时中有多少分钟）。访问次数模型使用了负二项分布和对数链接函数。在所有模型中，响应变量由播放的声音类型（3个水平因子：棕鸮、鸫鸲或无）、覆盖物的存在（2个水平因子：是/否）、夜晚的时期（3个水平因子：黄昏、午夜、黎明）和环境温度来解释。为了考虑其他外部条件的影响，我们还考虑了降水量和光照情况，但在实验的12天期间，这些因素的变异性可以忽略不计，因此我们没有将它们纳入模型中（补充信息）。最后，为了研究过去存在优势竞争者对田鼠访问模式的影响，我们在两个田鼠模型中都加入了滞后小鼠访问变量（见上文）。我们还测试了声音类型、遮蔽物存在、夜间时间段和滞后之间的 pairwise（成对）交互作用。在最终模型中，我们保留了显著的主项和交互作用，以呈现最简洁的最终模型。

在所有相机陷阱和捕捉夜晚中，共记录了12,782个视频，其中小鼠出现了9,781次，田鼠出现了2,998次。每小时小鼠和田鼠的最大访问次数分别为27次和23次。在1,386个视频中有多只小鼠同时出现，而在36个视频中有多只田鼠同时出现。只有21个视频中既有小鼠也有田鼠。此外，还有三次记录到了非目标啮齿动物的出现：两次是欧洲獾（Meles meles），一次是欧亚水鼩（Neomys fodiens）。

声音类型、遮蔽物和竞争交互作用
当播放夜莺叫声时（0.51；CI95% 0.50–0.53），小鼠访问喂食器的概率更高（β = -0.332，p = 0.006），而当播放棕鸮叫声时（0.49；CI95% 0.48–0.51；表1；图2a，b），这种概率没有差异（表1）。平均而言，播放夜莺歌声与不播放声音时，小鼠访问概率也没有差异（表1）。田鼠的访问概率也受到前一晚声音类型的影响。当前一晚播放夜莺歌声时（0.48；CI95% 0.42–0.52），田鼠访问喂食器的概率显著更高（β = -0.67，p < 0.001），而没有声音播放时则较低（0.41；CI95% 0.31–0.48；表1；图3a）。

表1：来自GLMM的参数估计，解释了黄颈鼠和河岸田鼠的访问概率和访问次数。缩写：Nighting. = 鸟鸣夜莺，Owl = 棕鸮；显著性代码：* = p < 0.05；** = p < 0.01；*** = p < 0.001

图2：
- 上方面板：预测的黄颈鼠访问概率（GLMM1），与当前夜晚播放的声音类型（a）、遮蔽物存在（b）、夜间时间段（c）和环境温度（d）的关联。
- 下方面板：预测的黄颈鼠访问次数（GLMM2），与当前夜晚播放的声音类型和遮蔽物存在的交互效应（e），以及夜间时间段（f）的关联。阴影区域和误差条代表95%置信区间。显著性代码：* = p < 0.05；** = p < 0.01；*** = p < 0.001

图3：
- 上方面板：预测的河岸田鼠访问概率（GLMM3），与前一晚播放的声音类型（a）以及滞后小鼠访问和遮蔽物存在的交互效应（b）的关联。
- 下方面板：预测的河岸田鼠访问次数（GLMM4），与当前夜晚播放的声音类型（c）、遮蔽物存在（d）和滞后小鼠访问的效应（e）的关联。阴影区域和误差条代表95%置信区间。显著性代码：* = p < 0.05；** = p < 0.01；*** = p < 0.001

小鼠访问概率随遮蔽物的存在而显著变化（β = 0.423，p > 0.001）——在有遮蔽物的喂食器上，小鼠访问概率平均为0.51（CI95% 0.50–0.53），而在无遮蔽物的喂食器上为0.49（CI95% 0.48–0.50；图2b）。喂食器的遮蔽物显著改变了田鼠访问概率与滞后小鼠访问之间的关系（β = -0.017，p = 0.0016，表1）。当喂食器有遮蔽物时，田鼠访问概率随着过去小鼠访问次数的增加而减少，但当喂食器无遮蔽物时，这种减少幅度很小（图3b）。

播放的声音类型对小鼠访问次数的影响因遮蔽物的存在与否而异（表1；图2）。当播放夜莺歌声时，无论喂食器是否有遮蔽物，访问次数都相对相似，分别为每小时11.44次（CI95% 10.07–13.00次）和10.32次（CI95% 9.04–11.79次；图2e）。同样，当播放棕鸮叫声时，有遮蔽物的喂食器每小时平均有12.13次（CI95% 10.65–13.81次）小鼠访问，略高于无遮蔽物的喂食器（每小时10.25次（CI95% 8.89–11.82次）。另一方面，当不播放声音时，有遮蔽物和无遮蔽物喂食器的访问次数差异明显：当喂食器无遮蔽物时，小鼠平均每小时仅访问9.40次（CI95% 8.17–10.81次），而有遮蔽物时，这一数字增加到每小时13.59次（CI95% 11.97–15.43次；图2e）。当播放夜莺歌声时（8.68次访问；CI95% 7.27–10.36次）和无声音时（8.98次访问；CI95% 7.45–10.82次；表1），田鼠访问次数相似。然而，当播放棕鸮叫声时，访问次数显著较低：平均每小时7.09次（CI95% 5.92–8.49次），相比之下播放夜莺歌声时为11.44次（图3c）。

在有遮蔽物的喂食器上，田鼠访问次数为每小时8.81次（CI95% 7.45–10.42次），而在无遮蔽物的喂食器上降为每小时7.64次（CI95% 6.45–9.05次；图3d）。当前一小时内没有小鼠访问时，平均田鼠访问次数为每小时8.21次（CI95% 7.03–9.57次），而当前一小时内有小鼠访问时，这一数字下降到每小时4.46次（CI95% 3.65–5.44次；图3e）。

小鼠在午夜时段访问喂食器的概率更高（平均概率为0.57；CI95% 0.54–0.62；图2c），而在黄昏和黎明时段，这一概率分别为0.49（CI95% 0.47–0.50）和0.48（CI95% 0.45–0.49；图2；表1）。与午夜（每小时12.10次（CI95% 10.86–13.49次）和黎明（每小时11.50次（CI95% 10.26–12.89次）相比，黄昏时段的小鼠访问次数较少（图2f）。随着温度的升高，小鼠访问喂食器的概率降低（β = -0.038，p = 0.005），在0°C时访问概率为0.52（CI95% 0.50–0.54），而在16°C时降低到0.49（CI95% 0.46–0.50；图2d）。田鼠的访问概率和访问次数与夜间时间段或夜间环境温度无关（表1）。

讨论
我们设计了一个实验装置，让野生啮齿动物接触风险和安全信号。这种设计使我们能够确定啮齿动物的觅食活动是否受到棕鸮叫声（厌恶性刺激）、没有任何听觉信号或夜莺歌声（潜在的积极刺激）的影响。在面临时间变化的信号的实验环境中，小鼠和田鼠都表现出不同的反应。结合两个模型的结果显示，当播放夜莺歌声时，小鼠访问喂食器的概率更高，而且它们每小时访问频次在有遮蔽物和无遮蔽物的捕捉站都是相同的。没有声音发出的地点与有夜莺歌声的地点被访问的频率相同；然而，如果地点有遮蔽物，小鼠访问的频率更高。与有夜莺歌声的地点相比，小鼠访问有棕鸮叫声的地点的频率显著较低，但当使用喂食器遮蔽物时，它们访问这些地点的频率增加。与没有声音的情况下相比，前一晚播放夜莺歌声的喂食器上田鼠的访问概率更高。然而，访问次数与当前播放的声音类型有关，在有夜莺歌声的地点访问概率同样高。当前一晚播放夜莺歌声时，田鼠访问概率略高于播放棕鸮叫声的地点。当田鼠访问喂食器时，当前播放夜莺歌声的地点的访问次数显著高于播放棕鸮叫声的地点。此外，喂食器遮蔽物和近期竞争者的存在也影响了田鼠的访问概率。

使用的棕鸮叫声示例影响了两种啮齿动物的觅食模式——在捕食者叫声存在的情况下，小鼠和田鼠的访问概率和访问次数都低于播放夜莺歌声时。这证实了我们的假设，即棕鸮叫声可能被啮齿动物视为威胁信号，啮齿动物会相应地调整其行为。类似地，许多猎物和中型捕食者的物种也观察到了对捕食者发声的反应（Hendrie等人1998；Eilam等人1999；Durant 2000；Hettena等人2014）。此外，对捕食者存在信号的响应可能会受到掩蔽物特征的修改，这些掩蔽物可以被视为防止捕食的间接信号，影响了小鼠的访问概率和两种物种的访问次数。这种效应在没有声音播放的情况下尤为明显。这与先前的研究结果一致，这些研究表明啮齿动物在有遮蔽物的微生境中比在无遮蔽物的微生境中更活跃（Kotler等人2004；Orrock等人2004；Eccard等人2008；Malo等人2013；Guiden和Orrock 2019），并且在安全微生境中觅食时，直接的捕食者存在信号可能不那么重要（Brown等人1988；Orrock等人2004）。由于啮齿动物可能一直认为鸟类捕食的风险存在，它们无法根据捕食者的直接信号调整觅食活动，但可以根据觅食区域的遮蔽情况调整行为（Liesenjohann和Eccard 2008）。然而，我们的研究结果可能表明，保护物种的存在也可能表明安全性，并降低遮蔽物在感知捕食风险中的重要性。小鼠的访问次数与遮蔽物的存在和播放的声音类型有关——在没有播放声音的情况下，小鼠更频繁地访问有遮蔽物的地点。当播放夜莺歌声时，遮蔽物的效果似乎减弱了，这可能表明保护物种的存在比有遮蔽的觅食微生境更具影响力。

植被覆盖对啮齿动物觅食的影响也可能受到种间竞争的修饰，但不同研究的结果不一致。在竞争压力较大的情况下，从属物种可能会被迫在风险更高的无遮蔽物地点觅食（Koivisto等人2018），或者增加对更安全的有遮蔽物地点的使用（Morris 2009；Halliday和Morris 2013）。随着之前小鼠访问次数的增加，田鼠的访问次数减少，然而，优势竞争者近期存在对田鼠访问概率的影响取决于是否有遮蔽的觅食微生境——在有遮蔽物的喂食器上，随着之前小鼠访问次数的增加，田鼠的访问概率减少，而在无遮蔽物的喂食器上则没有观察到这种效应。这表明，在无遮蔽物的喂食器上，从属物种对优势竞争者的恐惧感较低，因此捕食风险更高。因此，遮蔽物的可用性可能改变了小鼠存在对田鼠访问的影响，支持了捕食风险对猎物种间竞争强度有总体降低（或至少部分缓解）影响的假设（Chase等人2002；Abramsky等人2004）。竞争程度还可能受到食物可用性和两种物种密度的影响（Selva等人2012；Shalev等人2025），这可能进一步修改了捕食风险对啮齿动物种间互动的影响。总体而言，捕食风险和种间竞争之间的权衡突显了两种共存啮齿动物生态互动的复杂性和动态性。

我们的结果表明，两种啮齿动物也会根据景观安全的直接信号调整其行为。当播放夜莺歌声时，喂食器的访问概率更高：对于小鼠来说，这种效应在当前夜晚播放声音时显著，而对于田鼠来说，前一晚播放夜莺歌声的影响似乎更大。当播放夜莺歌声时，田鼠在喂食器上停留的时间也比播放棕鸮叫声时更长。这表明老鼠和田鼠都可能偷听栖息地内其他群落成员的声音。在不同物种和分类单元之间进行窃听的现象在许多鸟类、哺乳动物甚至爬行动物中都有报道（Lea等人2008年；Gechow等人2013年；Lowney等人2020年；Waterman和Mai 2020年）。然而，大多数研究都强调窃听警报叫声的重要性，因为这些叫声可以传递捕食者接近的信息（Lea等人2008年；Magrath等人2020年）。此外，不同物种或同种非警报性的声音也可能表明捕食者不存在，正如我们的研究结果所暗示的那样——例如，夜间鸣唱的夜莺的声音可能会增强对“安全环境”的感知。很少有研究发现某些物种会利用其他守卫物种的平静行为来判断捕食者是否在附近（Sharpe等人2010年；Huang等人2011年）。我们的实验设置类似于合作繁殖物种中的守卫个体，它们通过“守卫Song”或警戒叫声持续评估风险（Hollén等人2008年；Bell等人2009年）。群体中觅食的个体可以利用守卫个体的声音线索，从而减少警戒时间，从而提高觅食成功率（Hollén等人2008年）。因此，我们可以认为声音交流可以传递从指示捕食者存在（Manser等人2001年；Templeton等人2005年；Carlson等人2020年）到暗示捕食者可能不存在的信息。这突显了生态系统内物种间交流的复杂性，并强调了解“安全环境”有助于提高个体的适应性（Luttbeg等人2020年）。

“安全环境”这一术语在文献中已有使用，但主要是指猎物可以使用的庇护所、洞穴或其他物理结构，这些地方可以为它们提供躲避捕食者的保护（Orrock等人2013年；Ducsai等人2023年）。这些研究基于间接线索来量化“安全环境”的概念，但我们的结果表明，“安全环境”也可以通过直接表明没有捕食者存在的线索来形成。因此，我们建议将“安全环境”定义为包含直接和间接表明捕食者不存在的线索的路径。这一概念本身并不新鲜，几个世纪以来猎人就已经使用鸭子或鹅的诱饵来吸引水禽（最早的鸭子诱饵记录可追溯到1318年；van Heijgen等人2023年）。根据同种吸引假说（Fletcher 2007年），同种个体的存在对于群居或迁徙动物来说是判断环境安全的重要指标，而其他物种中非威胁性个体的平静行为也可以作为独居动物感知相对安全的线索（Huang等人2011年；Lilly等人2019年；Zaguri和Hawlena 2020年）。这些研究表明，当两种共享同一捕食者的物种中有一种表现得平静时，可能会向另一种物种传递该区域是安全的信号，使个体能够将原本用于警戒的时间和精力转移到其他活动如觅食上（Bell等人2009年）。这些积极的互动类似于明显的竞争关系（Holt 1977年），有助于一种物种在生态系统中的存在促进另一种物种的适应性。

我们研究的主要局限性在于，每种动物（棕鸮和夜莺）只使用了一个录音样本，这限制了实验设计的重复性。理想情况下，我们应该使用多个个体的录音来避免伪重复现象（Kroodsma等人2001年）。另一方面，如果过多地暴露于大量个体的叫声中，也可能影响实验结果的准确性。假设啮齿动物能够通过叫声识别个体，那么它们可能会根据听到的叫声数量改变行为（Juliana等人2011年）。为了使录音尽可能自然，我们使用了来自波兰北部在线数据库xeno-canto中的棕鸮和夜莺的录音，该地区距离我们的研究区域相对较近。作为对照，我们没有使用中性声音，而是使用空白音，这限制了我们单独分析声音对啮齿动物行为的影响。此外，由于我们在短时间内在同一地点观察了多次啮齿动物的行为，我们的数据可能基于对相同个体的重复观察（我们预计总共观察到约50个个体）。为了解决这个问题，我们在所有模型中都包含了地点作为随机变量。我们也不能排除未控制因素的影响，例如来自研究区域内的捕食者的自然捕食风险。这些因素可能引入了额外的不可解释的变异性，从而增加了残差方差，使得我们的估计值具有更宽的置信区间。

我们的研究结果表明，猎物在其环境中会遇到各种听觉线索，这些线索沿着风险-安全梯度分布，通过利用这些线索，它们可以提高预测和应对捕食风险的能力。我们认为，通过考虑由高风险、中等风险和安全区域构成的环境来解释动物行为的变异可能更为恰当。构建这样一个环境可以扩展物种之间的相互作用，不仅包括负面互动，也包括正面互动。数学模型显示，当猎物更关注安全信号而非危险信号时，它们的适应性可能会提高（Luttbeg等人2020年）。我们的结果从实证上证实，正面信号有助于增加食物获取，进而可能增强繁殖能力和个体适应性。这也意味着群落中的物种间互动往往比想象中更为复杂。尽管如此，由于在自然条件下进行实验存在诸多局限性，我们的研究结果需要谨慎对待，而“安全环境”的作用机制还需要进一步研究。