在果实早期阶段，拟步甲的取食作用会激发番石榴的长期系统性防御机制，这些防御机制能够在果实成熟过程中抑制实蝇（Tephritid fruit flies）的侵染

《Plant Science》：Mirid bug feeding at the early fruit stage primes long-term systemic defenses in guava that suppress tephritid fruit fly colonization during ripening

　　卡玛拉·贾扬蒂·帕加达拉·达莫达兰 | 苏马蒂·马诺哈兰 | 阿鲁尔·达亚兰
印度园艺研究所（ICAR）作物保护部门，海瑟拉加塔湖邮政编码560089，班加罗尔

**摘要**
植物能够部署可诱导的防御机制，这些机制在遭受植食性动物攻击后可以在局部被激活并在全身范围内表达。虽然这类诱导反应在模式系统中已经得到了充分研究，但它们在多年生果树中的持久性和生态后果仍然知之甚少。我们研究了番石榴（Psidium guajava L.）果实早期受到茶蚊虫（Helopeltis antonii）这种刺吸式植食性动物的侵害后，是否会引发系统性防御反应，从而影响后来由广食性实蝇Bactrocera dorsalis的侵染。行为研究表明，H. antonii的侵害显著降低了B. dorsalis的吸引力、产卵能力和幼虫存活率。气相色谱-质谱（GC-MS）分析显示，健康果实中的挥发物成分主要由酯类组成，而受侵害果实中的挥发物成分则以萜类和碳氢化合物为主。电生理学和分子对接分析表明，这些由植食性动物引起的挥发物变化在果实蝇的嗅觉系统中被不同地感知。同时，生化分析显示初级代谢物（糖和氨基酸）减少，酚类和黄酮类物质积累增加，抗氧化酶活性增强，以及与防御相关的基因表达上调，表明发生了协调的代谢重建。总体而言，这些发现表明早期刺吸式植食性动物的侵害会在番石榴中引发持久的系统性防御状态，改变果实的化学成分和半化学信号，从而抑制后来食果害虫的侵染。理解这种顺序性的植食者相互作用有助于揭示植物防御的适应性，并为提高多年生果树系统的自然抗性提供潜在途径。

**引言**
植物利用先天性和诱导性防御机制来减轻植食性动物的损害。先天性防御包括毛状体和角质层等结构屏障，以及鞣酸、生物碱和芥子苷等预先形成的化学化合物（Zhang等人，2020；Mith?fer和Maffei，2017；Ali等人，2019）。相比之下，诱导性防御（包括系统性获得抗性，SAR）在植食性动物攻击时被激活，涉及次级代谢物、蛋白酶抑制剂、氧化酶、过敏反应和植食性动物诱导的挥发性有机化合物的从头合成（Kamle等人，2020；Vlot等人，2020；Divekar等人，2023；Kamala Jayanthi等人，2015；Ninkovic等人，2021；Kessler等人，2023；Monika和Nina，2016）。植物还可能表现出补偿性生长，加速组织再生以弥补损害（Belsky，1986；Hawkes和Sullivan，2001）。此外，植食性动物可以引起挥发性有机化合物的显著变化（以下简称VOCs），这些化合物可以向附近植物发出信号或吸引植食性动物的天敌（Ninkovic等人，2021；Zhou和Jander，2022；Kessler等人，2023；Abbas等人，2025；Yang等人，2025）。先天性防御提供即时且持续的植食性动物防护，但会带来持续的代谢成本，可能分散对生长、繁殖和其他生理功能所需的资源。而诱导性防御通常被认为更节省资源，因为它们仅在植食性动物攻击时才被激活，使植物能够策略性地分配防御和发育所需的资源（Garcia等人，2021；Bixenmann等人，2016）。然而，诱导性反应也会带来生态和生理成本，如防御反应的延迟启动、滞后期易感性增加、自毒风险以及与信号感知、转导和防御相关代谢物生物合成相关的能量需求增加。此外，特定防御途径的激活可能会对光合作用、开花和果实发育等关键过程产生负面影响。因此，植物必须精细调节对不同植食性动物的诱导反应的时间、强度和特异性，以优化其适应性。在涉及顺序性或多物种植食性动物相互作用的情景中，这种平衡尤为重要，因为先前的损害可能会影响后续的防御结果（Vasantha-Srinivasan等人，2025）。

**认识到植物具有高度动态和适应性的防御系统，其中一个关键组成部分是系统性获得抗性（SAR）**。在这种机制中，局部植食性动物侵害或组织损伤会触发系统信号的生成，使植物同一器官的其他组织或整个有机体准备对后续攻击进行更强烈的防御。这些系统反应主要由激素信号通路调控，特别是涉及茉莉酸（JA）、水杨酸（SA）和乙烯（ET）的通路。这些信号网络协调了一系列化学防御反应，包括次级代谢物、防御相关蛋白质和信号化合物的合成，从而增强植物对未来生物胁迫的抵抗力。植物对植食性动物攻击的诱导防御反应可能在几天到几周内消退，但如果植物继续感知到威胁或植食性动物造成的损害特别严重，则可能会持续更长时间。因此，植物对这些诱导反应的持续时间（尤其是针对异种植食性动物的反应）可能因植物种类、植食性动物类型、具体防御机制和环境条件而异（Mertens等人，2021；Karban，2019；Fernández de Bobadilla等人，2022；Alam等人，2024；Kessler和Mueller，2024）。短期防御反应是短暂的，仅持续几天到几周（例如，植食性动物攻击后快速产生的VOCs或某些防御性化学物质如生物碱和鞣酸，但在植食性动物离开或即时威胁消失后就会消失）（Zhong等人，2024）。相比之下，长期防御反应如SAR可以持续数周甚至数月，提供对未来植食性动物或病原体的强大系统性防护。植物防御反应持续时间的变化还可能取决于植物种类和植食性动物类型（Li等人，2023；Hartmann和Zeier，2019；Mertens等人，2021；Fernández de Bobadilla等人，2022）。例如，多年生植物往往比一年生植物维持更长时间的防御，因为它们需要在多个生长季节中保存资源。此外，植物对广食性和专性植食性动物的反应可能不同；广食性动物的攻击可能引发比针对特定植物种类的专性攻击更短期的反应（Arimura，2021；Thiel等人，2020）。面对多重或持续性的威胁时，由于诱导防御的高代谢成本，植物可能会维持更长时间的防御（Fernández de Bobadilla等人，2022；Mertens等人，2021）。越来越多的研究表明，SAR在塑造跨物种植食性动物相互作用中起着关键作用，特别是通过“启动效应”，即先前的植食性动物暴露会使植物对后续攻击的防御反应更快或更强。例如，番茄（Solanum lycopersicum）在早期受到白粉虱（Bemisia tabaci）侵害后，会对后来的蓟马攻击表现出更强的抵抗力（Zarate等人，2007；Danso Ofori等人，2025）。同样，在高粱中，早期受到绿虫的侵害可以诱导对甘蔗蚜虫的抵抗力，可能是通过改变挥发物成分或酚类积累（Puri等人，2023）。

在番石榴（Psidium guajava）等多年生果树中，早期植食性动物损害可能会改变植物的代谢格局，降低其对其他植食性动物的吸引力和适 应性。阐明植物如何整合和优先处理这些反应的机制对于推进生态理论和发展可持续的基于植物的害虫管理策略至关重要。在热带和亚热带地区，番石榴在果实早期发育期间面临一种名为茶蚊虫（Helopeltis antonii）的吸汁性昆虫的重大威胁（Egambaram等人，2020）。这种昆虫用其针状口器刺穿植物的嫩部分（如幼叶、花和果实）以吸取汁液。这种取食活动不仅会损害植物组织，还可能引入病原体，导致果实瑕疵、畸形和产量下降。随后，当番石榴果实接近收获期时，它们容易受到实蝇（如Bactrocera dorsalis）的侵害，这种害虫是一种高度破坏性的多食性全球性害虫，会攻击多种果树。雌蝇在成熟的果实表皮下产卵，孵化后的幼虫会在果实内部蛀洞，导致果实腐烂和提前掉落（Verghese等人，2002）。Bactrocera dorsalis的侵害可能导致严重的作物损失，影响产量和质量。这引发了这样一个问题：H. antonii的早期攻击是否能够激活宿主植物的防御机制，从而在收获期保护果实免受B. dorsalis的侵害。尽管在模式植物和一年生作物中已经广泛研究了诱导性系统性抗性（ISR），但其在多年生果树系统中的持久性和生态后果仍然知之甚少。多年生植物如番石榴在漫长的发育周期内会经历连续的植食性压力，为测试早期植食性动物侵害是否会影响对后来害虫的敏感性提供了有价值的系统。解决这一空白对于推进生态理论和发展利用植物诱导抗性的可持续害虫管理策略非常重要。我们假设H. antonii的早期侵害会在番石榴果实中引发防御反应，从而降低其对B. dorsalis后续侵害的敏感性。

**材料**
甲酸、乙腈、氨水、Folin–Ciocalteu试剂、合成化学品和酶底物购自Sigma-Aldrich（班加罗尔，印度）。甲醇、乙酸乙酯和乙醚等溶剂购自Merck（班加罗尔，印度）。儿茶素、单宁酸和抗坏血酸的标准品来自Sigma-Aldrich（班加罗尔，印度）。用于嗅觉仪生物测定的所有EAD活性化学标准品的纯度大于96.99%，也来自Sigma-Aldrich。

**方法**
为了确定番石榴果实早期受到茶蚊虫侵害是否会引起系统性抗性，从而影响后续植食性动物的侵染，我们进行了行为、化学和生化分析。

**讨论**
本研究表明，早期刺吸式植食性动物侵害会在番石榴中引发持久的系统性防御状态，这种状态关联了初级代谢物的重新分配、苯丙素类物质的激活、挥发性物质的重新配置以及嗅觉调节，进而抑制后来的食果害虫。

**结论**
本研究提供了综合证据，表明番石榴果实早期受到茶蚊虫（H. antonii）的侵害会引发系统性生化和挥发性物质介导的防御，降低果实被实蝇Bactrocera dorsalis侵染和发育的适宜性。刺吸式植食性动物引发了协调的代谢和分子重组，表现为糖和氨基酸的减少、酚类和黄酮类物质的积累增加以及抗氧化酶的激活。

**作者贡献声明**
PD Kamala Jayanthi：撰写、审阅与编辑、可视化、监督、项目管理、概念构思。
Arul Dhayalan：可视化、验证、方法学、正式分析、数据管理。
Sumathi Manoharan：撰写初稿、可视化、软件使用、方法学、正式分析、数据管理。

**利益冲突声明**
作者声明没有已知的竞争性财务利益或个人关系可能影响本文所述的工作。

**致谢**
本研究得到了印度农业研究委员会（ICAR）的新德里分部的支持。作者感谢IIHR主任提供的研究设施。作者使用了基于AI的工具辅助语言编辑和创建说明性图表；所有科学内容均由作者负责。