放牧历史影响了草原植物和微生物稳定性对全球变化的不同时间响应

《Agriculture, Ecosystems & Environment》：Grazing history shapes divergent temporal responses of grassland plant and microbial stability to global change

　　徐锋伟|王冰|王晓楠|吴立吉|吴英|佐佐木武弘|苏继帅|苏丽娜|白永飞|陈迪马
中国林业科学院生态保护与修复研究所，北京

摘要
理解驱动不同营养级生态系统稳定性的机制对于维持生态系统服务至关重要。然而，在全球变化因素的共同影响下，植物和土壤微生物稳定性的时间轨迹，以及它们是否沿着放牧引起的环境梯度发生分化，仍然知之甚少。通过在内蒙古草原进行的为期8年的野外实验（其中包含7年的不同放牧处理：轻度、中度和重度），我们分析了五个连续的时间窗口（2012–2015年、2013–2016年、2014–2017年、2015–2018年和2016–2019年）的数据，并模拟了水分（增加30%）和氮素（增加10.5克氮/平方米/年）的添加效应。在历史上轻度和中度放牧条件下，植物稳定性增加，而微生物稳定性下降；但在重度放牧条件下，两者表现出相似的动态变化。资源添加主要降低了轻度和中度放牧系统的稳定性，尽管这种影响随时间减弱。这种降低是由于植物和微生物功能群内部的补偿作用或统计平均效应减弱所致。植物稳定性主要由植物功能群间的统计平均效应驱动，而微生物稳定性则更受补偿效应的影响。值得注意的是，土壤微生物群中的统计平均效应通过促进植物功能群的稳定性来增强植物稳定性。植物和微生物群之间的营养级异步性通过削弱各自的补偿或统计平均效应而损害了两者稳定性。我们的研究结果表明，植物和微生物稳定性对全球变化的响应方式具有营养级特异性和情境依赖性，受到不同且随时间变化的生物机制的调控。这强调了整合历史土地利用、植物-土壤相互作用及其时间动态对于预测和管理未来生态系统服务的重要性。

引言
理解生态系统时间稳定性的驱动因素对于在全球变化背景下维持生态系统服务至关重要（Tilman等人，2006年；Hautier等人，2015年；Zhang等人，2025年）。大量研究已经证实了单一干扰（如重度放牧）的不稳定效应，例如由于严重的觅食压力和资源损失导致植物群落稳定性下降（Giese等人，2013年；Liang等人，2021年；Wang等人，2021a），以及氮沉降通过竞争排斥和土壤酸化降低稳定性（Hautier等人，2014年；Zhang等人，2016年）。然而，大多数研究只关注单一驱动因素（Tilman等人，2006年；Loreau和de Mazancourt，2013年；Hautier等人，2015年），忽略了生态系统同时面临多种全球变化因素的压力这一事实（Su等人，2022年）。放牧强度已经显著重塑了生态系统的植物和土壤特性（Bai和Cotrufo，2022年），并且经常与大气氮沉降增加和降水模式改变同时发生（He等人，2022年；Zhang等人，2023年）。尽管理论框架指出可能存在相互作用（例如，放牧或增加的水分可以缓解氮引起的负面影响）（Yang等人，2011年；Eskelinen等人，2022年），但这些同时变化的综合效应，特别是它们是叠加的、协同的还是拮抗的，仍然知之甚少（Wang等人，2024a；Zhang等人，2025年）。此外，稳定性研究主要集中在植物群落上，很大程度上忽视了关键的地下群落（Chung等人，2019年；Jiang等人，2024年）。鉴于植物-土壤反馈通过养分循环、根系分泌物和凋落物输入紧密耦合，这种忽视是重要的（Jiang等人，2024年）。土壤微生物稳定性可能对整个生态系统功能至关重要，并可能反过来影响植物稳定性（Yang等人，2021年）。新兴证据甚至表明植物和微生物对全球变化的响应可能存在脱耦（Yu等人，2024年）。因此，关键问题仍然是：同时的环境变化如何在放牧强度梯度上相互作用地塑造植物和土壤微生物群落的时间稳定性？它们的响应是同步的还是分化的？

理论和实证研究表明，生物多样性，特别是通过物种异步性和优势物种稳定性，是群落稳定性的关键“生物保险”（Hong等人，2021年；Loreau等人，2021年；Wang等人，2024b）。然而，目前的机制理解仍然有限。首先，物种异步性可以分解为生物补偿效应和统计平均效应（Zhao等人，2022年；Segrestin等人，2024年）。补偿效应描述了一种生物过程，即某些物种的增加可以抵消其他物种的减少，从而缓冲整体群落变异性。相比之下，统计平均效应是指通过简单地增加独立波动的物种数量来减少总体群落变异性的一种纯统计现象。研究主要关注植物群落内的时间异步性（Hector等人，2010年；Sasaki等人，2019年；Wang等人，2024a；Xu等人，2025年），而忽视了植物和土壤微生物功能群之间补偿和统计平均效应的相对稳定作用，或者具有不同生活史策略的优势功能群的稳定性作用。最近的研究表明，在未受干扰的生态系统中，生物多样性主要通过统计平均效应而不是补偿效应来稳定植物群落（Zhao等人，2022年）；这种模式在多重全球变化下是否持续存在尚不清楚。因此，目前尚不清楚功能群水平的补偿或统计平均效应以及优势功能群的稳定性是否是多重压力下的关键稳定机制。

群落稳定性不仅仅是营养级内的现象。跨营养级的相互作用，特别是生产者（植物）和消费者（土壤微生物）之间的时间耦合至关重要（Thackeray等人，2010年；Srednick和Swearer，2024年）。“匹配-不匹配”假设认为营养级同步性可以增强消费者稳定性（Visser和Gienapp，2019年）。相反，营养级异步性，即植物资源提供（凋落物和分泌物）与土壤微生物需求之间的时间脱节，可能会破坏土壤微生物群落的稳定性（Rao等人，2024年），进而通过改变养分循环影响植物群落的稳定性（Maron等人，2011年；Castillo-Garcia等人，2022年）。然而，这种植物-微生物营养级异步性在复合环境压力下的对两个群落稳定性的影响尚未得到充分研究。

生态系统对干扰的响应会随时间演变，但在长期多重干扰下稳定性的时间动态及其潜在机制仍知之甚少。长期研究表明，特别是由物种异步性驱动的生物多样性-稳定性关系通常会随着物种相互作用的成熟而增强（Cardinale等人，2007年；Kardol等人，2018年；Wagg等人，2022年）。然而，尚不清楚对于优势功能群的稳定性，或者植物和微生物群落内的补偿或统计平均效应，以及营养级异步性，是否也会出现类似的增强。这些机制的相对重要性可能会从初始的干扰响应转变为长期的适应（Liu等人，2019年）。此外，虽然短期氮效应已有记录（Hautier等人，2014年；Hautier等人，2020年），但氮引起的土壤酸化对植物和微生物群落稳定性的长期影响尚未得到充分理解（Chen等人，2016年）。关键的是，这些时间动态和长期效应主要在受控的植物群落或单一因素下进行了研究（Cardinale等人，2007年；Kardol等人，2018年；Wagg等人，2022年）。关于在持续的放牧遗留、降水和氮输入影响下，相互连接的植物和土壤微生物群落的稳定性以及生物和非生物因素的重要性如何演变，目前缺乏理解。这种对时间轨迹的理解对于预测长期生态系统稳定性至关重要。

为了填补这些关键知识空白，我们在内蒙古草原进行了为期8年的野外实验，模拟了水分（W，年平均降水增加30%）和氮素（N，增加10.5克氮/平方米/年）的添加效应，这些草原具有不同的7年实验放牧强度历史（轻度、中度和重度）。我们在8年的实验期间，沿着五个连续的四年时间窗口量化了植物地上生物量和土壤微生物生物量的时间稳定性。我们还评估了关键生物机制，包括植物功能群（PFGs）和微生物功能群（MFGs）内的补偿和统计平均效应、植物和微生物群落之间的营养级异步性，以及PFGs和MFGs的群落加权平均值（CWM）稳定性，以及非生物驱动因素（土壤pH值、湿度和有机碳）。在我们的概念框架指导下（图1），本研究具体探讨了三个关键问题：（1）水分和氮素的添加如何影响不同时间段内的植物和土壤微生物群落稳定性，这是否取决于历史放牧强度？（2）随着时间的推移，哪些主导的生物（补偿和统计平均效应、营养级异步性、PFGs和MFGs的CWM稳定性）和非生物（例如土壤环境）机制驱动稳定性，它们的相对重要性如何变化？我们假设：（H1）植物和微生物稳定性将在不同时间段呈现解耦（相反或分化）的响应模式，这取决于历史放牧强度（Li等人，2017年；Tredennick等人，2017年；Yu等人，2024年）；（H2）植物的统计平均效应和MFGs的CWM稳定性将分别是植物和微生物稳定性的主要驱动因素，并且会随着时间的推移而增强（Wang等人，2021a；Wagg等人，2022年；Zhao等人，2022年）；（H3）营养级异步性将是微生物（以及可能的植物）稳定性的关键负驱动因素，尤其是在早期，随后会减弱（Rao等人，2024年）。

研究地点和实验设计
本研究在中国内蒙古自治区锡林浩特的内蒙古草原生态系统研究站（北纬43°38′，东经116°42′）进行。该地区属于温带半干旱大陆性气候，海拔约1250米，年平均温度为0.3°C，年平均降水量为312毫米（5月至9月占60-80%）。土壤被归类为深栗色黑钙土（Calcic Chernozem），草地主要由大针茅（Stipa grandis）和中华羊茅（Leymus chinensis）主导。

时间和HGI依赖的稳定性模式
LMMs显示，时间周期和资源添加是植物和土壤微生物群落稳定性的主要控制因素，存在显著的周期×HGI交互作用（图2，表S1）。一个关键发现是植物和微生物稳定性的时间响应存在差异，这取决于HGI。在轻度和中度HGI下，植物稳定性随时间显著增加，而微生物稳定性下降（图2，表S3）。这种分化是由于补偿作用减弱所致。

多重全球变化对植物群落稳定性的影响
我们的研究发现，植物和土壤微生物群落的稳定性响应随时间分化，这种模式严重依赖于历史放牧强度。这支持了我们的第一个假设，并强调了不能仅从单一营养级推断生态系统级别的稳定性。在轻度和中度HGI下，植物稳定性总体上随时间增加，这与一些研究表明实验群落稳定性增强相符（Wagg等人，2022年）。

结论
我们的8年实验表明，植物和土壤微生物群落的稳定性对历史放牧强度和资源添加的反应随时间不同。在轻度和中度放牧强度下，植物稳定性增加，而土壤微生物稳定性下降。资源添加最初破坏了群落的稳定性，尤其是在中度放牧条件下，但这些效应通常会随时间减弱。从机制上讲，植物的统计平均效应对植物稳定性至关重要。

作者贡献声明
王冰：撰写——审稿与编辑、原始草稿撰写、方法论、正式分析、数据管理。
王晓楠：撰写——审稿与编辑、正式分析、数据管理。
徐锋伟：撰写——审稿与编辑、原始草稿撰写、方法论、正式分析、数据管理、概念化。
苏丽娜：撰写——审稿与编辑、正式分析。
白永飞：撰写——审稿与编辑、资源提供、方法论、正式分析、数据管理、概念化。
陈迪马：