土壤线虫和微生物多样性对桉树人工林龄的不同响应

《Applied Soil Ecology》：Distinct responses of soil nematode and microbial diversity to eucalypt plantation age

　　

尹海峰|卢俊坤|曾洁|孟森|王胜坤|王思敏|秦芳措

中国林业科学院热带林业研究所，510520，广州，中国

摘要

土壤线虫通过调节养分循环和植物生长，在土壤食物网中发挥着关键作用。桉树人工林对全球木材生产具有重要意义，维持其长期生产力至关重要，尤其是在土壤养分方面。然而，土壤线虫如何与微生物相互作用以调节桉树人工林中的土壤养分有效性仍知之甚少。在这里，我们通过高通量18S rRNA基因测序表征了土壤线虫群落，并通过鸟枪法宏基因组学分析了土壤微生物群落，研究了对桉树人工林（年龄分别为2年、7年、12年、17年和22年）的长期影响，进一步使用结构方程模型（SEM）评估了它们对土壤养分有效性的贡献。结果表明，土壤线虫多样性和网络复杂性随林龄增加而增加，在7年至12年期间达到峰值，随后下降。食细菌线虫（59.6%）和定殖-持久型（c-p）线虫（60.0%）在所有人工林中占主导地位。相反，土壤微生物多样性呈现相反的趋势，在相同年龄时最低。土壤线虫丰富度与土壤养分有效性显著正相关（P < 0.05）。SEM进一步表明，土壤线虫对土壤总氮（TN）浓度有显著正面影响，而土壤微生物主要促进土壤有机碳（SOC）浓度。值得注意的是，土壤线虫群落对土壤微生物群落有很强的调节作用，从而间接影响SOC含量。在线虫类群中，c-p2型线虫在促进土壤养分有效性方面最为重要。我们的发现揭示了土壤线虫和微生物多样性对林分发育的不同响应，并突出了土壤线虫在调节桉树人工林土壤养分有效性中的关键作用。为了平衡其生产力和生态可持续性，我们建议在7-12年的林龄期间采伐桉树人工林。

引言

土壤线虫和微生物是土壤微食物网的重要组成部分，通过共同调节土壤养分循环和能量流动对生态系统生产力和稳定性至关重要（Hu et al., 2024; Potapov et al., 2024）。它们与植物根系相互作用，共同影响土壤养分有效性和植物生长（Mekonen et al., 2017; Netherway et al., 2021; Pires et al., 2023）。然而，森林生态系统中土壤线虫与微生物群落之间的营养联系如何调节碳（C）和氮（N）转化仍不甚明了（Tu et al., 2024）。阐明这些机制至关重要，因为这种相互作用受到林分年龄和管理方式的强烈影响。

林分年龄和管理方式不仅决定了土壤线虫和微生物的多样性模式（Neher, 2001; Yeates, 2003），还调节了土壤底物的数量和质量（Wu et al., 2020）。随着森林的发展，树种的身份和多样性可以通过改变土壤线虫和微生物群落来深刻影响土壤食物网（De Deyn et al., 2004; Cesarz et al., 2013）。尽管如此，关于林分年龄对土壤线虫和微生物的不同影响在研究中存在差异。例如，在温带山毛榉和云杉林中，土壤线虫的数量和多样性随林龄增加而逐渐减少（?erevková et al., 2021），而在温带松林中，它们最初增加然后减少（Yeates, 2007; Zhang et al., 2015）。最近的一项在亚热带阔叶林中的研究表明，土壤线虫数量随林龄增加而持续增加（Wang et al., 2022）。也有报告指出，桉树人工林中的土壤微生物群落对林龄的反应不一致：一些研究显示较老的林分中土壤微生物数量更多（Cao et al., 2010; Liu et al., 2018; Qu et al., 2020），而其他研究则记录了先增加后减少的趋势（Lan et al., 2019）。这些差异可能源于线虫和微生物之间的动态营养相互作用，这些相互作用受到植物来源资源输入（即凋落物量和根系分泌物特征）的林分依赖性变化的影响（Ferris et al., 2012; Thakur and Geisen, 2019）。由于土壤微生物是大多数线虫营养群体的主要食物来源，微生物群落在林分年龄上的不一致反应直接导致了研究中观察到的线虫多样性模式的差异（Ferris, 2010）。

土壤线虫表现出多营养级的功能多样性，包括食细菌线虫、食真菌线虫、食草线虫、杂食线虫和捕食线虫群（Yeates et al., 1993; Van Den Hoogen et al., 2019）。它们通过捕食调节土壤微生物生物量和群落结构，而它们的代谢物和排泄物有助于有机物的分解并增加氮（N）和磷（P）的生物有效性（Li et al., 2022; Ma et al., 2024）。线虫活动还通过改善空气流通和水分渗透来促进土壤结构，从而促进根系生长和养分吸收（Hartmann and Six, 2023）。相反，土壤微生物通过促进有机物分解和养分移动来影响线虫群落（Ferris and Bongers, 2006; Ferris et al., 2012）。这些土壤线虫和微生物之间的相互作用还受到土壤环境变化的影响（Wang et al., 2022; Liao et al., 2024）。由于较老的林分往往积累更多的植物残体、根系分泌物和木质残骸，它们为土壤生物提供了更丰富的食物来源（Zhang et al., 2015）。这种有机物输入和土壤性质的改变可以影响线虫和微生物的数量和多样性（Ferris et al., 2012; Larsen et al., 2015）。然而，关于不同林分年龄下土壤线虫、微生物群落和土壤养分有效性之间的三方相互作用的研究仍然有限。

特别值得注意的是，这种知识缺口在像桉树这样的快速生长树种的集约化管理人工林中尤为明显。桉树是具有全球经济和生态重要性的快速生长树种（Malkam?ki et al., 2018; Tomé et al., 2021）。它们被广泛用于木材和纸浆生产，以及旨在生态恢复和碳封存的重新造林（Hernández et al., 2016; Qin et al., 2024）。然而，大规模施肥是工业森林人工林的常见管理措施，以最大化产量，而这种过度施肥往往会导致土壤退化和生物多样性丧失（Thompson et al., 2014; Yang et al., 2017）。这些不利影响通常与土壤线虫数量和微生物多样性的减少、细菌网络复杂性的降低以及土壤多功能性的整体下降有关（Zhao et al., 2021; Wang et al., 2024a; Wang et al., 2024b）。对桉树人工林施肥需求的增加往往会进一步加剧土壤环境的恶化。然而，尽管认识到这些土壤退化的风险，林分年龄如何塑造线虫和微生物之间的功能联系，以及这些相互作用如何调节桉树人工林中的土壤养分循环，仍然很大程度上未被探索。解决这一具体知识缺口对于优化造林策略以减轻土壤退化并提高这些重要生产系统的可持续性至关重要。在这项研究中，我们调查了不同年龄（2年、7年、12年、17年和22年）桉树人工林中土壤线虫和微生物的多样性和群落结构，并分析了它们对根际和土壤中养分的综合影响。我们假设：（1）线虫多样性最初增加然后随林龄减少，群落结构在不同林龄间有显著差异；（2）线虫的营养组成与土壤微生物群落密切相关；（3）线虫和微生物之间的相互作用调节土壤养分的积累。本研究旨在阐明桉树人工林中土壤线虫和微生物的年龄依赖性相互作用及其对土壤养分的影响，从而为桉树人工林的可持续管理提供信息。

章节片段

研究地点

本研究在中国广西壮族自治区南宁市的齐坡（22°45′N, 108°21′E）和高峰（22°37′N, 108°30′E）国有林场进行。该研究区域具有典型的暖亚热带季风气候，年平均温度为21.6°C，年平均降雨量为1300毫米。该地区的原始植被是暖亚热带常绿阔叶林。单一种植的Eucalyptus urophylla × E. grandis人工林是在

土壤线虫

土壤线虫属丰富度和植物寄生指数（PPI）随林龄和土壤层次显著变化（P < 0.01，表1）。这两个指标随林龄增加而增加，在7至12年期间达到峰值，随后下降（图1）。线虫丰富度在 bulk soil（BS）中最高，在 deep bulk soil（DBS）中最低。相反，PPI在 DBS 中最高，在 rhizosphere soil（RS）中最低（表 S1）。

林分年龄和土壤层次之间存在显著交互作用

线虫和微生物对林分年龄的响应

我们的研究表明，桉树人工林中土壤线虫和微生物的多样性随林龄变化显著（表1）。土壤线虫多样性最初增加然后随林龄减少（图1），而土壤微生物多样性则呈现相反趋势（图4），强烈支持我们的第一个假设。与土壤微生物群落不同，线虫多样性和共现网络复杂性在7-12年的林分中达到峰值。

结论

本研究揭示了桉树人工林中土壤线虫和微生物群落表现出明显的年龄依赖性响应，这种响应由它们在养分循环中的拮抗作用和功能角色塑造。线虫多样性和网络复杂性在7-12年时达到峰值，与此期间土壤pH值和养分有效性达到最大值相吻合，而微生物多样性则降至最低。这种相反的模式反映了线虫对微生物的捕食作用及其

CRediT 作者贡献声明

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利益冲突声明

作者声明他们没有已知的可能会影响本文报告工作的财务利益或个人关系。

致谢

我们感谢毛 Chun 和梁艳芳在野外工作的协助，以及薛清在線蟲数据分析方面的指导。这项工作得到了中国国家重点研发计划（2023YFD2201005）、国家自然科学基金（32471849, 32101510）和福建省科技厅基础研究基金（CAFYBB2023MA007, CAFYBB2024MA015）的共同资助。