综述：超低位直肠癌中保留肛门括约肌的外科手术技术的比较分析

《Frontiers in Gastroenterology》：Comparative analysis of anal sphincter-preserving surgical techniques in ultra-low rectal cancer

　　摘要：超低位直肠癌指的是一种位于肛门边缘非常接近的肿瘤，通常距离齿状线近端端点3厘米以内。其位置给实现清晰的手术边界带来了重大挑战，这些边界对于实现局部肿瘤控制至关重要，同时需要保留括约肌功能以最小化发生粪便失禁和其他并发症的风险。本综述总结了六种用于超低位直肠癌的保留括约肌的技术：局部切除术、低位前切除术（LAR，伴有或不伴有预防性回肠造口或回肠支架）、括约肌间切除术（ISR）、改良的Bacon和Parks手术、经肛门全直肠切除术（TaTME）以及自然腔道标本取出术结合精确功能性括约肌保留手术（NOSES-PPS）。尽管大多数方法都能取得令人满意的肿瘤学结果，但术后肛门功能仍然是一个主要问题。初步证据表明NOSES-PPS可能在保留肛门功能方面具有优势，不过当前的研究受到样本量小和缺乏大规模试验的局限性。最佳结果取决于患者选择、外科手术的熟练程度以及围手术期管理。

1. 引言
超低位直肠癌通常定义为由齿状线3厘米以内发生的恶性肿瘤。传统上，腹会阴联合切除术（APR）是切除这些肿瘤并评估直肠肌层内肿瘤累及情况的标准方法。然而，尽管这种外科手术能够实现满意的局部肿瘤控制，但它往往需要移除肛门括约肌，从而导致相当大的身体和心理负担。外科技术和围手术期管理的进步促进了为部分患者开发并采用保留括约肌的手术方法。如今，直肠癌手术的目标是在可行的情况下，切除肿瘤并保持足够的周向切除边界，同时维持术后肛门括约肌功能。然而，保留括约肌手术后的并发症仍然很常见。保留肛门括约肌手术后最常见的并发症之一是术后低位前切除综合征（LARS）。这种状况表现为频繁排便、失禁、急迫感和排便不规律，会严重影响患者的生活质量。LARS可能导致营养不良、肛周皮肤问题以及心理或社会困难，包括焦虑、抑郁以及日常活动或工作的限制。在选择超低位直肠癌的最佳手术方法时，确保完全切除肿瘤、最大化保留肛门功能以及减少LARS的发生率也应被视为关键标准。

因此，在这篇文献综述中，我们旨在比较用于切除下段直肠肿瘤的不同手术方法的适应症、优势和局限性。

2. 方法
本综述从多个电子数据库中检索文献，包括PubMed、MEDLINE、Web of Science和Embase，使用的关键词包括“超低位直肠癌”、“保留肛门括约肌”、“低位前切除综合征”、“括约肌间切除术”、“TaTME”和“NOSES”。纳入标准包括：（1）报告超低位直肠癌手术技术的研究（肿瘤位于齿状线1-3厘米范围内）；（2）临床T1-T2分期（或新辅助治疗后降期为T1-T2），认识到局部切除术适用于某些T1肿瘤，而更广泛的保留括约肌切除术（如LAR、ISR、TaTME、NOSES-PPS等）通常适用于T2肿瘤或具有不良特征（如分化不良或淋巴血管侵犯）的T1肿瘤；（3）肿瘤大小小于3厘米或累及不超过……）

两名独立审稿人筛选了标题、摘要和全文，并提取了关于研究特征、手术技术、患者选择和功能结果（包括LARS评分、吻合口泄漏率和并发症率）的数据。由于研究设计和结果测量的异质性，通过对手术技术进行叙述性综合分析，基于其适应症、技术特点、功能结果和并发症概况进行了比较。

3. 结果
文献检索共获得了280篇文章。确定了六种用于超低位直肠癌的保留括约肌的手术技术：局部切除术、低位前切除术（LAR）伴有预防性回肠造口或回肠支架、括约肌间切除术（ISR）、改良的Bacon和Parks手术、经肛门全直肠切除术（TaTME）以及自然腔道标本取出术结合精确功能性括约肌保留手术（NOSES-PPS）。为了便于比较各种技术，下面对每种技术进行了描述，包括一致的适应症报告、技术细节、功能结果（包括LARS发生率）以及主要优势和局限性。比较数据总结见表1。

表1：手术技术
| 手术技术 | 适应症 | LARS发生率 | 吻合口泄漏率 |
|---------|---------|-----------|-----------|
| 局部切除术 | T1期、分化良好、<3厘米 | 不适用 | 不适用 |
| LAR ± 回肠造口/支架 | 齿状线上方>1厘米 | 30–50% | 15–28%（无造口情况下） |
| ISR | 肛门括约肌上方肿瘤 | 高于LAR | 10–20% |
| 改良Bacon手术 | 肛门2厘米以内 | 高于LAR | 接近0% |
| 改良Parks手术 | 肛门2厘米以内 | 高于LAR | 高于Bacon |
| TaTME | 低位直肠癌、骨盆狭窄 | 与LAR相当 | 6.4–17.0% |
| NOSES-PPS | 超低位直肠癌、<3厘米 | 初步证据显示可能更低 | 初步证据显示可能更低（总体并发症12%） |

3.1 保留括约肌手术的目标
保留括约肌手术的主要目标是在实现根治性肿瘤切除的同时，维持术后肛门功能和整体生活质量。通过尽可能保留括约肌完整性和肛直肠黏膜（包括齿状线）来达到最佳效果。对于早期、体积小、分化良好的肿瘤，如果术中冷冻切片分析确认阴性边界，0.5至1厘米的远端切除边界可能就足够了。此外，还应常规进行结肠旁淋巴结和中间淋巴结（D2）的清扫，以降低转移风险。

3.2 外科手术适应症
当前文献表明，当满足某些肿瘤学和功能标准时，适合进行超低位直肠癌的保留括约肌手术。这些标准包括：（1）肿瘤下缘至少位于齿状线上方1厘米；（2）组织学表现为中度至高度分化的腺癌，临床分期为T1-T2或新辅助治疗后有效降期为T1-T2；（3）术前括约肌功能得到保留；（4）肿瘤直径不超过3厘米或累及不超过肠周长的三分之一。然而，根据临床表现的不同，可能需要采用不同的手术方法。

3.3 超低位直肠癌的保留括约肌手术类型
文献检索发现了6种不同的超低位直肠癌保留括约肌手术方法，包括局部切除术、低位前切除术（LAR）伴有预防性回肠造口或回肠支架、括约肌间切除术（ISR）、改良的Bacon和Parks手术、经肛门全直肠切除术（TaTME）以及自然腔道标本取出术结合精确功能性括约肌保留手术（NOSES-PPS）。这些技术在适应症、技术复杂性和对术后肛门括约肌功能的影响方面存在很大差异。

3.3.1 局部肿瘤切除术
局部肿瘤切除术可以通过内镜切除术、经肛门微创手术（TAMIS）或经肛门内镜显微手术（TEM）进行。内镜切除术通常用于非常表浅的病变，完全通过直肠腔进行。TAMIS提供了一种微创的经肛门途径，具有更好的可视性和更灵活的器械，能够更精确地切除较深的病变。TEM提供了一个在全套内镜引导下的全层切除平台，用于精准切除目标肿瘤。TAMIS和TEM都是有效的经肛门平台，适用于早期直肠癌的局部切除；选择哪种方法取决于外科医生的经验、设备可用性和肿瘤特征。虽然所有这些内镜技术都能以最小的创伤和快速康复安全切除小肿瘤，这对老年患者或心肺功能受损的患者特别有利，但没有一种技术可以用于评估区域直肠肌层淋巴结的累及情况。因此，在选择最合适的手术方法之前，使用磁共振成像（MRI）和直肠内超声进行彻底的术前影像分期至关重要。

3.3.2 伴或不伴预防性回肠造口或回肠支架的LAR
腹腔镜或开放LAR是目前最广泛采用的超低位直肠癌保留括约肌的手术方法。然而，当肿瘤下缘距离齿状线小于2厘米时，为了吻合下段直肠所必需的缝合操作可能会损伤或切除齿状线，而齿状线是维持肛门括约肌功能的关键结构。研究表明，保留齿状线对于术后满意的肛门功能至关重要，因为它包含丰富的感觉神经末梢，这些神经末梢有助于形成直肠肛门抑制反射和区分粪便稠度。据报道，约30%至50%的患者在接受此手术后会出现LARS。虽然这种技术可以保留肛门的解剖完整性，但功能结果往往显著下降。为了降低这种风险，通常采用预防性回肠造口或小肠支架。如果不进行粪便转流，约15–28%的超低位直肠吻合患者会出现吻合口泄漏。长期以来，回肠造口一直是LAR后的标准方法，因为它技术简单且已被证明能有效降低泄漏率和再次手术的需要。然而，它带有造口相关的并发症，并且需要后续的封闭手术，给患者带来额外的生理压力和经济负担。另一种方法是使用可降解的回肠支架，在末端回肠中放置支架以阻塞肠腔，同时在支架近端放置减压导管以进行粪便转流。与回肠造口相比，这种方法避免了造口相关并发症，并消除了再次手术的需要，同时不会增加严重术后并发症的风险。

3.3.3 ISR
ISR由Braun和Schiessel在20世纪90年代初提出，是保留肛门括约肌的直肠手术的一个重要进展。当肿瘤下缘位于或低于肛门括约肌平面时，需要进行括约肌间切除以获得1-2厘米的远端切除边界。腹部阶段遵循标准的LAR方法，向齿状线方向进行清扫。而在经肛门阶段，远端切除边界标记在肿瘤下缘下方约1-2厘米处。然后使用电凝术依次切割黏膜、黏膜下层和内括约肌肌肉。随后通过肛门将直肠和直肠肌层外翻。确认近端边界后，切除直肠标本并进行结肠肛门吻合。与LAR相比，ISR可以切除位于齿状线非常接近的肿瘤。然而，该手术具有显著的缺点：部分或完全切除内肛门括约肌以及吻合位置的较低位置会增加LARS的风险，这会严重影响生活质量。在某些情况下，持续的LARS症状可能需要永久性造口形成，通常是由于吻合口泄漏、狭窄或完全的括约肌功能障碍导致的。

3.3.4 改良的Bacon和Parks手术
改良的Bacon和Parks手术主要用于无法通过传统的腹腔镜或开放腹部方法直接切除和吻合的肛门2厘米以内的低位直肠癌。该手术涉及经肛门切除直肠，从而避免了需要永久性结肠造口的传统Miles手术。已经开发了多种保留括约肌的技术来优化肿瘤清除同时维持肛门功能，其中改良的Bacon和Parks手术被广泛采用。在改良的Bacon手术中，腹部阶段遵循标准的LAR方案。在齿状线上方0.5厘米处环形切割会阴黏膜。随后通过黏膜下层向肛直肠环的上缘进行清扫。然后在肛直肠环处切断直肠，并在肿瘤上游至少10厘米处切断乙状结肠。将一根带螺纹的管子插入近端结肠，并用环形缝合线固定在其末端0.5厘米处。然后将管子和连接的结肠通过肛门拉出，并将近端结肠壁与齿状线处的黏膜和肌肉层吻合。暴露的管段用双侧缝线固定在肛周皮肤上。该手术保留了齿状线和肛门过渡区，维持了感觉功能和括约肌功能。螺纹支架改变了粪便流动方向，使远端肠段发生坏死和脱落，而近端结肠则粘附并愈合到肛门管和盆腔侧壁。这消除了需要第二阶段手术去除体外结肠的需要，提高了手术安全性和术后生活质量。然而，尽管改良的Bacon手术避免了吻合口泄漏的风险，但它可能增加发生LARS、末端结肠缺血坏死和肛门狭窄的风险。

3.3.4 改良的Parks手术
改良的Parks手术主要用于无法通过传统腹腔镜或开放腹部方法直接切除和吻合的肛门2厘米以内的低位直肠癌。该手术涉及经肛门切除直肠，从而避免了需要永久性结肠造口的传统Miles手术。已经开发了几种保留括约肌的技术来优化肿瘤清除同时维持肛门功能，其中改良的Bacon和Parks手术被广泛使用。在改良的Bacon手术中，腹部阶段遵循标准的LAR方案。在齿状线上方0.5厘米处环形切割会阴黏膜。随后通过黏膜下层向上清扫至肛直肠环的上缘。然后在肛直肠环处切断直肠，并在肿瘤上游至少10厘米处切断乙状结肠。将一根带螺纹的管子插入近端结肠，并用环形缝合线固定在其末端0.5厘米处。然后将管子和连接的结肠通过肛门拉出，并将近端结肠壁与齿状线处的黏膜和肌肉层吻合。暴露的管段用双侧缝线固定在肛周皮肤上。该手术保留了齿状线和肛门过渡区，维持了感觉功能和括约肌功能。螺纹支架改变了粪便流动方向，使远端肠段发生坏死和脱落，而近端结肠附着并愈合到肛门管和盆腔侧壁。这消除了需要第二阶段手术去除体外结肠的需要，提高了手术安全性和术后生活质量。然而，尽管改良的Bacon手术避免了吻合口泄漏的风险，但它可能增加发生LARS、末端结肠缺血坏死和肛门狭窄的风险。首先，在黏膜和内括约肌上做一个垂直切口，然后沿着括约肌间隙向上解剖，直到与盆腔相连。接着通过肛门将结肠取出。移动肠系膜后，在肿瘤上方至少10厘米处切断结肠，以确保有足够的安全边缘，并能够妥善清除附近的淋巴结。重建过程使用可吸收缝合线以单层间断缝合的方式完成，将结肠残端与齿状线缝合在一起。这种缝合技术还包括了一段内括约肌，以确保连接的牢固性。与改良的Bacon手术相比，Parks手术的吻合口漏风风险更高，并且术后肠道功能障碍的发生率也更高（11.3.3.5）。

TaTMET是一种自下而上的直肠肿瘤手术治疗方法，用于全直肠系膜切除（TME），可以使用TEM或TAMIS手术平台进行。在腹腔镜阶段，按照标准TME原则将直肠系膜解剖至 pelvic floor。在肛门操作阶段，用聚维酮碘冲洗直肠腔，然后在充分扩张肛门后插入手术器械。使用肛门牵开器以便于观察，在距离肿瘤边缘约1至2厘米处切除全层内括约肌。根据需要部分或完全切除内括约肌，然后缝合切断的端部。随后通过括约肌间隙和盆腔裂孔进入盆腔，在肿瘤边缘下方约1至2厘米处放置双束带缝合线以封闭腔道并隔离肿瘤。在骨盆底前方做全层环形切口以便进入盆腔。按照后-侧-前的解剖顺序，沿着盆腔内脏筋膜和壁层筋膜之间的 holy plane 向上移动直肠系膜包膜，直到与腹部解剖平面相接，完成TME。充分扩张肛门后，通过肛门将直肠标本取出，切断近端乙状结肠并移除标本。然后使用经肛门切割和单钉技术（TTSS）进行吻合。这种方法可以直接接触直肠下段周围的组织，实现精确的肿瘤切除、足够的环形切除边缘以及直肠系膜的远端切除。TaTME的短期和长期结果良好，报道的吻合口漏风率在6.4%到17.0%之间（12, 13）。然而，与标准腹腔镜TME相比，LARS的发生率在不同研究中存在差异。欧洲结肠直肠病学协会的一项多中心研究表明，低位吻合和男性患者发生LARS的风险显著更高（14）。此外，Bjoern等人（15）观察到TaTME和腹腔镜TME之间的LARS评分没有显著差异。

NOSES-PPS技术是由中国同济大学附属上海第十人民医院的Liu等人于2018年开发的。这种手术方法建立在传统的腹腔镜技术基础上，用于低位直肠癌的治疗，详细过程见图1。手术设备包括定制的透明螺纹肛门镜、渐缩肛门扩张器、肿瘤深度测量装置、精密圆形缝合钉砧座及相关配件。定制的透明螺纹肛门镜和配套装置用于经肛门直接切除肿瘤远端边缘。消化道重建通过结合圆形缝合钉和手工缝合的双项技术完成。这种新型手术方法有助于在超低位直肠癌中保留括约肌功能。手术的腹部部分与LAR相似。肛门操作阶段包括以下步骤：扩张肛门后，插入合适大小的透明螺纹肛门扩张器。在直视下确认肿瘤的位置、形态、远端边缘及其与齿状线的关系。设计远端切除线以确保至少距离肿瘤1厘米的安全切除距离。如果边缘状态不确定，会进行术中冷冻切片分析（17–20）。应用“精确切除”原则最大限度地保留肿瘤对侧的肠壁。使用高频电烧灼在直肠黏膜上环形标记远端切除线，然后垂直切割的同时保持适当的牵引力，避免可能破坏边缘完整性的斜切。将远端切除边缘送去做术中冷冻切片分析以确认无肿瘤残留。随后通过肛门扩张器取出肿瘤和肠系膜残端。

NOSES-PPS手术过程：(A, B) 插入透明螺纹肛门扩张器；(C, D) 测量肿瘤下缘到齿状线的距离；(E, F) 通过肛门扩张器直视下确定切除边缘；(G, H) 使用电烧灼装置切割直肠。来源：《中国胃肠外科杂志》（2024），27(11):1100-1106 [10.3760/cma.j.cn441530-20240828-00295]，采用CC BY-NC-ND 4.0许可协议。

在肿瘤切除过程中，解剖并修剪直肠系膜至肿瘤上方至少10厘米处。骨架化肠道后，切断直肠并取出肿瘤标本。将圆形缝合钉的砧座插入近端直肠残端，然后通过肛门轻轻拉回肠道。在砧座边缘上方约0.5厘米处用4到6针缝合固定近端肠道，确保正确的位置以减少吻合口张力并恢复肛门对直肠的牵引力。在远端边缘放置全层束带缝合线，包括黏膜和浆膜肌层。将精密圆形缝合钉的垫圈附件穿入砧座轴心并固定，以替换大部分可切除的远端肠道段，最大化保留正常远端直肠壁。吻合后确认缝合线的完整性，并用间断缝合进行环形加固。留置一根直肠引流管5到7天以降低腔内压力。这种技术优化了肛门区域的手术视野和工作空间，实现了精确的肠道切割和重建。研究表明，与传统的保留括约肌方法相比，NOSES-PPS显著提高了超低位直肠癌患者的括约肌保留率和术后肛门功能（21）。此外，它还显著减少了预防性造口的需要（12% vs 37.3%，P = 0.015）和术后并发症发生率（12% vs 32.7%，P = 0.039）（22）。

超低位直肠肿瘤由于靠近肛门括约肌，使用传统的内镜切除方法特别具有挑战性。手术过程中，医生必须在获得清晰的手术边缘和保留括约肌功能之间找到平衡。为解决这个问题，已经开发了几种先进的手术技术来提高切除效果而不损害功能结果。成熟的手术技术如LAR、ISR、TaTME、改良Bacon和Parks手术已被广泛采用并达到技术成熟度。这些方法通常在肿瘤控制和长期生存率方面取得良好的效果。尽管有这些进步，仍有相当一部分患者术后会经历肠道功能障碍，表现为频繁排便、急迫感、失禁和排便不规律。这些功能障碍会严重影响日常生活，导致营养不良、肛周皮肤问题、睡眠障碍以及心理或社会问题，包括焦虑、抑郁和工作能力下降。最近的创新，特别是NOSES-PPS技术，在通过保留括约肌和减少对远端直肠的手术创伤方面显示出令人鼓舞的结果。早期证据表明，NOSES-PPS可能改善术后肠道功能，降低并发症发生率并提高生活质量。这种方法的优点在于其能够优化功能结果并减少术后发病率。然而，目前的研究样本量较小且应用范围有限，研究结果仍属初步阶段。需要大规模的多中心前瞻性试验来验证NOSES-PPS在不同患者群体中的疗效、可重复性和长期功能益处。目前，根据现有文献还不能得出其优于传统保留括约肌技术的确切结论。

除了上述手术技术外，微创手术平台的发展也深刻影响了超低位直肠癌的括约肌保留手术。特别是机器人手术，已成为结直肠手术领域的变革性技术。机器人手术提供三维高清视野、七自由度的可动器械和优化的人体工程学设计，能够在有限的盆腔空间内进行精确解剖。机器人手术系统的放大能力使得沿着直肠固有筋膜（FPR）和肝前胃神经鞘之间的微解剖平面进行精确切割成为可能。通过在FPR和肝前胃神经鞘之间的膜间微空间进行解剖，该技术能够在最小化出血和手术创伤的同时保留自主神经主干、分支和血管供应。多项研究表明，与传统的腹腔镜方法相比，机器人辅助的低前切除和括约肌间切除术能够改善术后功能结果，包括降低尿潴留率和提高肛门控尿能力（23）。机器人平台提供的精度与保留括约肌的核心原则高度契合：在最大化肿瘤学安全性的同时，最小化对自主神经结构和肌肉结构的损伤。因此，将机器人技术与先进的括约肌保留技术相结合，为进一步改善超低位直肠癌患者的效果提供了有希望的方向。

除了手术技术的选择外，还有几个因素显著影响术后LARS的发展和严重程度。新辅助化学放疗已被证明会通过多种机制损害肛门直肠功能，包括盆腔底肌肉和括约肌复合体的放射诱导纤维化以及盆腔自主神经的损伤。这些效应会独立于手术方法加重LARS症状（24, 25）。此外，回肠造口关闭的时间也是影响功能结果的关键因素。长期引流会导致新直肠和括约肌复合体的废用性萎缩，从而在恢复肠道连续性时降低储便能力和感觉功能。一些研究表明，早期关闭回肠造口（3-6个月内）可能有利于更好的功能恢复（26），但最佳时间点仍有争议。重要的是，在比较不同保留括约肌技术的研究中，这些混杂因素并未得到一致的报告或控制。因此，仍然难以单独评估手术技术对LARS结果的影响。未来的比较研究应标准化新辅助治疗方案（包括放疗剂量、时间和反应）和回肠造口关闭时间，以便更严格地比较不同手术方法的功能结果。

超低位直肠肿瘤的手术切除旨在完全切除肿瘤，降低局部和远处转移的风险，同时保留肛门括约肌以减少粪便失禁的风险。超低位直肠癌的保留括约肌手术已从传统的开放手术发展到微创技术。最近的进展，包括三维腹腔镜和机器人辅助平台，进一步提高了这些手术的精确度、安全性和可行性。然而，手术结果不仅取决于手术方法，还取决于全面的术前评估、仔细的患者选择和细致的术后管理。