综述：右侧半结肠筋膜系统：一篇综述性文章

《Frontiers in Surgery》：The right hemicolon fascial system: a narrative review

　　摘要
结直肠外科已经进入了基于膜解剖学的时代。全直肠系膜切除术（TME）和完全结肠系膜切除术（CME）可以显著提高结直肠癌患者的5年生存率。彻底切除肠系膜对患者的预后具有重要意义，而结直肠癌的根治性评估依赖于切除标本中肠系膜的完整性。然而，在右结肠癌手术中，对于腹部筋膜系统和手术平面的理解仍然存在显著的争议和不确定性，例如Toldt筋膜和Fredet筋膜。这种情况因术语上的混乱而进一步加剧。由于同一筋膜常常有不同的称呼，这阻碍了学术交流。基于我们的个人经验和文献综述，我们对右结肠筋膜系统进行了叙述性回顾。我们发现，尽管当前的术语尚未统一，但“融合空间”的概念在手术实践中似乎最有用，并且有组织学依据。

引言
结直肠癌是全球第三大常见恶性肿瘤，也是导致癌症相关死亡的第二大原因。2020年，全球约有188万新病例和近92万例死亡（1）。外科技术的进步促进了基于膜解剖学（MA）的外科发展。手术程序进入了膜解剖学的时代，在这一时代，根据MA原理在无血管的自然空间内进行操作已成为手术卓越性的特征。结直肠癌手术的概念转变始于Heald等人在1982年提出的全直肠系膜切除术（TME），该手术在降低局部复发率和保护自主神经功能方面具有重要意义（2）。随后，在2009年，德国学者Hohenberger等人提出了完全结肠系膜切除术（CME），认为CME可以降低结肠癌的术后局部复发率并提高5年生存率（3）。准确识别手术平面、实现精确分离并确保手术器械沿正确间隙操作的前提是对右半结肠系统的解剖结构有系统的了解（4, 5, 6）。临床实践表明，彻底切除肠系膜对结直肠癌患者的预后具有重要意义，而结直肠癌的根治性评估依赖于切除标本中肠系膜的完整性（3, 5, 6）。然而，关于右结肠癌手术中的右腹部筋膜系统仍存在争议，主要焦点在于右结肠后腹膜平面内的术语和胚胎学上的不一致性。

鉴于此，本文的主要目的是对当前右半结肠筋膜系统的解剖学解释进行叙述性回顾，并提出作者的观点。

肠道旋转与肠系膜的连续性
肠系膜的基本结构成分包括间皮细胞、结缔组织网络以及分布在其间隙中的一组脂肪细胞。肠系膜组织有序排列，由不同大小和数量的脂肪细胞组成，这些细胞紧密地包裹在纤维隔板之间（7）。肠道及其衍生物通过双层腹膜形成的肠系膜悬挂在体壁上。肠系膜的中间层作为血管（动脉和静脉）、淋巴管（导管和淋巴结）和神经到达肠道的通道（8, 9）。

在胚胎阶段，中肠围绕上肠系膜动脉逆时针旋转270度。旋转后，右半结肠和小肠系膜分别位于上肠系膜动脉（SMA）的两侧，而SMA的终末分支——回结肠动脉则朝向回盲区。盲肠和升结肠的背部附着在腹腔的右后壁上，结肠的肝曲附着在胰十二指肠区域。

传统的解剖学知识认为，小肠、横结肠系膜和乙状结肠系膜在成人中始终存在，而右半结肠和左半结肠系膜仅在少数成人中可识别，这意味着肠系膜是片段化的（10–12）。然而，随着腹腔镜和机器人手术的应用，外科解剖学的认识发生了变化，现已证实肠系膜实际上从小肠肠系膜连续延伸到直肠系膜水平（13–16）。

内脏层腹膜与内脏筋膜、壁层腹膜与壁层筋膜
在胚胎发育过程中，两侧的侧板中胚层分化为两层不同的组织。一层与包裹羊膜的胚外中胚层相连，称为壁层中胚层；另一层附着在覆盖卵黄囊的胚外中胚层上，称为内脏层中胚层。这两层共同构成了一个新的腔体，即胚胎内腔。侧板中胚层的内脏层与胚胎内胚层共同构建了肠壁。围绕胚胎内腔的壁层中胚层细胞形成一层薄膜，称为间皮膜，能分泌浆液。

膜和筋膜之间存在根本的区别。Coffey等人对从十二指肠空肠曲到肛门直肠管的整个肠系膜区域进行了全厚度活检，发现小肠系膜和乙状结肠系膜的游离部分具有内侧和外侧表面，这些表面均被间皮覆盖。横结肠系膜也有上下两面，同样被间皮覆盖。左右结肠系膜也具有上下表面，其下表面附着在Toldt筋膜上，所有这些表面都被间皮覆盖。这些都是真正的膜（17）。一些研究者认为筋膜可以用来描述人体内任何可分层的结缔组织（18）；另一些研究者则认为筋膜是一种鞘、一层薄膜或任何解剖学上的结缔组织聚集体（19）。但无论如何，筋膜不像腹膜那样覆盖上皮细胞，因此它不是真正的“膜”。

肠系膜表面光滑，由单层立方形细胞组成，与腹膜有显著的相似性。壁层腹膜覆盖腹腔的内侧，而内脏腹膜覆盖腹部器官，包括肠系膜。因此，覆盖肠系膜两侧的间充质应被归类为“内脏腹膜”。覆盖后腹膜上的间皮应被归类为“壁层腹膜”。因此，将上述两个位置的间皮称为“内脏筋膜”和“壁层筋膜”是否恰当存在争议（20–25）。

Toldt筋膜、Fredet筋膜与融合筋膜
融合筋膜是一种边界明确的薄膜结构。Hayes等人提出，当两层间皮细胞紧密相邻时，所有的间皮细胞会消失，留下一层结缔组织（26）。按照定义，融合筋膜的内部是无法解剖的。融合筋膜的最典型例子是Toldt筋膜，它由肠系膜的内脏层腹膜和后腹膜的壁层腹膜融合而成（11）。然而，Culligan等人（13, 17）持有不同的观点，他们认为融合的内脏层腹膜中仍然存在间皮，融合筋膜是一个松散且可伸展的无血管区域。Liang等人的研究进一步支持这一观点，他们建议结肠手术应在起源于间充质细胞的Toldt筋膜和起源于间皮细胞的腹膜之间进行（27）。Toldt筋膜在结直肠外科中起着至关重要的作用，为手术提供了重要的解剖学指导。如果不遵循这一解剖路径，进入后腹膜时可能会损伤输尿管、生殖血管和十二指肠；如果进入肠系膜，则可能导致肠系膜损伤和严重出血。

然而，在最近的一项研究中，Wedel等人（28）提出不应使用Toldt等名称，因为它们被认为是当前争议、混淆和沟通障碍的根源。他在研究中将Toldt筋膜重新命名为壁层腹膜筋膜，这是一种膜状结构。仔细观察后发现，他所称的壁层腹膜筋膜（Toldt筋膜）实际上是后腹膜的壁层腹膜。然而，文章中提到的手术平面——即壁层腹膜筋膜与结肠系膜筋膜之间的平面——实际上是Toldt空间。其中的松散结缔组织就是Coffey等人所说的Toldt筋膜。因此，混淆的原因在于他们所指的Toldt筋膜并非同一种结构。

Fredet筋膜最初由Fredet描述为升结肠系膜和肝曲的内脏层腹膜与十二指肠和胰腺的内脏层腹膜之间的粘连平面。Garcia-Granero等人（29）认为它在右半结肠切除术中是一个重要的胚胎学标志，可以减少术中并发症的发生。然而，对Fredet筋膜的理解仍然存在争议或模糊。根据Mike等人（30, 31）的研究，右Toldt筋膜在靠近降十二指肠处分为腹侧的Fredet筋膜和背侧的Treitz筋膜，Fredet筋膜是一种无法解剖的融合筋膜。Wedel的研究（28）也表明，文章中提到的Fredet筋膜实际上是胰十二指肠前的筋膜。但在Garcia-Granero的研究（29）中，Fredet筋膜更可能是一种松散的结缔组织，是结肠系膜的内脏层腹膜与胰十二指肠的内脏层腹膜之间的粘连平面。这种混淆的原因是他们所指的Fredet筋膜并非同一种结构。

表1总结了不同研究者对右半结肠筋膜系统的理解。

表1 研究内容 名称 胚胎学解释 出生后解剖学 手术平面
Wedel等人（28） Toldt筋膜 壁层腹膜 壁层腹膜筋膜 1. Toldt筋膜与结肠系膜筋膜之间的平面 2. Toldt筋膜与前肾筋膜之间的平面
Fredet筋膜 前十二指肠/胰腺 前胰十二指肠筋膜 结肠系膜筋膜与Fredet筋膜之间的平面
Coffey等人（17） Toldt筋膜 结缔组织层（位于背侧结肠系膜间皮与后腹膜间皮之间） 结缔组织层（位于背侧结肠系膜间皮与后腹膜间皮之间） 1. Toldt筋膜与结肠系膜的内脏层腹膜之间的平面 2.托尔特筋膜（Toldt fascia）与下方腹膜后层（retroperitoneum）之间的平面
梁等人（Liang et al., 27）

**托尔特筋膜（Toldt fascia）**
- 一种结缔组织层，位于背侧结肠系膜（dorsal mesocolon）的间皮与腹膜后层（retroperitoneum）的间皮之间。

**托尔特筋膜内的平面**
迈克等人（Mike et al., 30）
- 背侧结肠系膜的间皮与腹膜后层的间皮融合（所有间皮细胞消失），形成融合筋膜（fusion fascia），即腹壁腹膜筋膜（parietal peritoneal fascia）。

**托尔特筋膜与深层腹膜下筋膜（深部肾筋膜）之间的平面**
弗雷代特筋膜（Fredet fascia）
- 背侧结肠系膜的间皮与腹膜后层的间皮融合（所有间皮细胞消失），形成融合筋膜（fusion fascia），即前胰筋膜（anterior pancreatic fascia）。

**前十二指肠胰腺筋膜（Pre-duodenopancreatic fascia）与十二指肠/胰腺表面之间的平面**
加西亚-格拉内罗等人（Garcia–Granero et al., 29）

**托尔特筋膜与腹膜后层之间的平面**
- 一种结缔组织层，位于背侧结肠系膜的间皮与腹膜后层的间皮之间。

关于右侧半结肠筋膜系统的不同阐述：
- **前肾筋膜与前腹膜后筋膜（Anterior and posterior renal fascia）或泌尿生殖筋膜（urogenital fascia）**
经过十年的争议，最终明确了“Gerota筋膜”这一术语应指前肾筋膜（32）。实际上，对泌尿生殖筋膜的理解一直在逐渐完善。1935年，欣曼（Hinman, 33）指出肾脏及其输尿管的前、后筋膜形成了类似“三明治”的结构。1946年，托宾（Tobin, 34）将腹膜后筋膜分为三层：中间层包裹肾脏、输尿管及周围结缔组织，其表面形成的纤维结缔组织筋膜即肾周筋膜（perirenal fascia），包括Gerota筋膜（前筋膜）和Zuckerkandl筋膜（后筋膜）。伍德伯恩（Woodburne, 1977, 33）将其命名为肾周筋膜。1999年，蒙特安等人（Muntean et al., 35）通过尸检提出，泌尿生殖筋膜在第一骶椎的前骶筋膜前方终止，并在其侧面与前骶筋膜融合。2014年，杨等人（Yang et al., 36）认为这一层是包裹直肠后部的泌尿生殖下腹膜鞘（genitourinary hypogastric sheath）。对于右侧半结肠手术而言，充分了解腹膜后筋膜系统有助于确定正确的小切范围；如果手术层次过深，可能损伤输尿管、生殖血管、下腹神经等；如果太浅，则可能损伤结肠系膜。

**右侧半结肠手术涉及的外科平面**
了解了右侧半结肠筋膜系统后，相对容易理解手术中涉及的操作平面。表1总结了不同研究者对各种外科平面的认识。库利根等人（Culligen et al., 17）认为多数结直肠外科医生会分离相邻结肠系膜与筋膜之间的无血管平面（即系膜间分离），而另一些医生则分离筋膜与下方腹膜后层之间的平面（即筋膜后分离）。韦德尔等人（Wedel et al., 28）指出有两个可用于结肠系膜切除的外侧界面：（a）腹壁腹膜筋膜与结肠系膜筋膜之间的界面；（b）腹壁腹膜筋膜与前肾筋膜之间的界面。他们将托尔特筋膜视为腹壁腹膜筋膜的一种融合类型，认为无法单独分离，因此他们提到的手术平面与库利根等人的观点不同。迈克等人（Mike et al., 30）认为手术平面仅存在于托尔特筋膜与深层腹膜下筋膜之间，这与韦德尔等人的观点有一定相似性。值得注意的是，在日本解剖学文献中，通常用“腹膜下筋膜”代替“肾周筋膜”。腹膜下筋膜可分为两层：延伸至后腹壁的深层称为前肾筋膜，延伸至后腹壁的表层称为后肾筋膜；因此，迈克等人认为分离平面位于托尔特筋膜与前肾筋膜之间。霍恩伯格等人（Hohenberger et al., 3）和韦斯特等人（West et al., 37）认为手术平面位于结肠系膜与其下层筋膜（托尔特筋膜）之间。梁等人（Liang et al., 27）和加西亚-格拉内罗等人（Garcia-Granero et al., 29）建议手术平面应在托尔特筋膜内建立。

总之，对外科平面的理解反映了人们对右侧半结肠腹膜后系统的认识。胃肠外科医生需加强这一领域的学习，以确保肿瘤的彻底切除并减少术中并发症的发生。

**讨论**
过去一个世纪里，结肠系膜常被描述为碎片化且不连贯（8, 9）。然而，安全的结肠切除术依赖于结肠系膜的连续性（38, 39）。2009年，霍恩伯格等人（Hohenberger et al., 3）提出完全结肠系膜切除（CME）显著降低了结肠癌的术后局部复发率并提高了5年生存率。最近的一项系统评价也表明，CME有助于改善右側结肠癌患者的预后，尤其是三期结肠癌患者（40）。不过，右侧半结肠的筋膜系统和手术平面仍存在争议，可能源于术语混淆、描述不准确或理解差异（41–43）。

在胚胎发育过程中，肠道旋转后，右侧结肠附着于后腹壁的腹壁腹膜和胰十二指肠区域。最初的困惑与托尔特筋膜的形成有关。迈克等人提出托尔特筋膜属于融合型筋膜，无法分离（30, 31）。韦德尔等人的研究（Wedel et al., 28）认为托尔特筋膜实际上指的是腹壁腹膜筋膜；他们推测在右侧半结肠粘连过程中，间皮消失并被纤维结缔组织取代，由此背侧结肠系膜转变为结肠系膜筋膜，而后腹壁的腹膜成为托尔特筋膜。严格来说，韦德尔等人所指的托尔特筋膜与迈克等人的定义不同。甚至卡尔·托尔特（Carl Toldt）本人也未对腹膜后筋膜系统或“白线”给出明确描述。那么，托尔特筋膜究竟是什么？幸亏有科菲等人（Coffey et al., 17）的开创性研究，我们知道肠道旋转后，尽管右侧半结肠系膜与后腹膜融合，间皮并未消失，始终保持完整；两层间皮之间的疏松结缔组织才是真正的托尔特筋膜（13, 17）。冯波等人（Feng Bo et al., 44）和梁等人的研究也支持这一观点。尽管科菲等人未明确弗雷代特筋膜的定义，但根据这一理论，将其归类为融合型筋膜仍存在争议。加西亚-格拉内罗等人的研究也表明弗雷代特筋膜与托尔特筋膜相似。
在右半结肠切除术中，选择正确的外科平面至关重要，尤其是对于老年人（4, 45, 46）。但由于对托尔特筋膜的不同理解，这仍是一个争议话题。科菲/库利根等人（Coffey/Culligen et al., 17）认为托尔特筋膜是右侧半结肠系统中的一层疏松、富含胶原蛋白的结缔组织，手术平面位于托尔特筋膜之上或之下；韦德尔等人虽然也认为手术平面应在托尔特筋膜之上或之下，但他们提到的托尔特筋膜与科菲等人的定义不同。尽管梁等人（Liang et al., 27）对托尔特筋膜的解释与科菲等人一致，但他们认为手术平面应建立在托尔特筋膜层内。黄浩等人（Hao Huang et al., 47）建议，在没有托尔特筋膜浸润的情况下，手术平面应在托尔特筋膜之上。随着腹腔镜和机器人手术技术的普及，手术视野可放大数倍甚至十余倍，手术中细微解剖结构的观察超出了肉眼可见的范围；在放大视野下观察到的膜结构似乎证实了托尔特筋膜是一种疏松的结缔组织间隙。

基于先前研究（17, 28, 30），腹腔镜右侧半结肠手术中，以十二指肠为引导分离背侧结肠系膜时，如果观察到十二指肠已被拉向腹部、远离下腔静脉表面，说明手术平面可能在托尔特筋膜之下；过度深入操作可能损伤输尿管和生殖血管。接近降段十二指肠时，应按照加西亚-格拉内罗等人（Garcia-Granero et al., 29）的方法，以弗雷代特筋膜为标志来保护胰十二指肠区域。

总之，现有的术语仍在使用中存在不一致性；不过，“融合空间”概念在临床实践中最为有用，并得到组织学支持。因此，迫切需要国际标准化。