啄卵频率预测杜鹃（Cuckoo）宿主的卵识别（Egg Recognition）但不预测卵排出（Ejection）

《Ecology and Evolution》：Egg-Inspection Frequency Predicts Egg Recognition but Not Ejection in a Cuckoo Host

　　

鸟类宿主防御巢寄生（Brood parasitism）最有效的策略之一是拒绝（Reject）寄生卵，然而卵拒绝行为在个体间的巨大差异仍无法解释。卵排出（Ejection）的一个关键前提是寄生卵的识别（Recognition）。宿主可能通过增加啄卵（Inspection）频率和持续时间来提高识别准确率，从而促进外来卵与自身卵的比较。在这项研究中，研究人员调查了北红尾鸲（Daurian redstart, Phoenicurus auroreus）（大杜鹃（Common cuckoo, Cuculus canorus）的常见宿主）的啄卵行为与卵拒绝行为之间的关系。在引入模型杜鹃卵后，雌性红尾鸲增加了啄卵的频率和持续时间。此外，更频繁和更长时间啄视寄生卵的个体更有可能识别它。然而，啄卵行为与随后的卵排出无关。因此，研究结果表明，啄卵增强了寄生卵的识别，但并不直接转化为排出决策。

论文解读：啄卵频率预测杜鹃宿主的卵识别但不预测卵排出

研究背景与意义

巢寄生（Brood parasitism）是寄生性鸟类将卵产在其他鸟类（宿主）巢中的繁殖策略，给宿主带来了高昂的繁殖代价。作为应对，宿主进化出了多种防御适应，其中卵拒绝（Egg rejection）是最常见且有效的策略之一。然而，无论是宿主种群内还是种群间，卵拒绝发生的概率都存在相当大的变异，理解这种变异仍是一个挑战。卵拒绝是一个涉及多个阶段的复杂过程，包括卵识别（Egg recognition）、决策制定和卵排出（Ejection）。以往研究常将宿主识别寄生卵的能力推断为拒绝率，但未能识别寄生卵并不意味着不能识别，宿主有时在识别后也可能接受外来卵，因此区分卵识别和卵拒绝对于理解宿主对巢寄生的反应至关重要。此外，最优接受阈值假说（Optimal acceptance threshold hypothesis）认为宿主在寄生卵与宿主卵的感知差异超过一定阈值时拒绝卵，此前研究主要关注卵分化的幅度，而宿主也可能通过增加啄卵（Egg inspection）努力来收集信息以提高识别准确性。本研究以具有卵色二态性（蓝色或粉色卵）的北红尾鸲（Daurian redstart, Phoenicurus auroreus）（大杜鹃（Common cuckoo, Cuculus canorus）的常见宿主）为研究对象，探讨啄卵行为在宿主防御中的作用，即红尾鸲在遇到外来卵时是否调整啄卵行为、啄卵行为是否与卵识别能力相关，以及啄卵变异是否能预测卵排出。该研究发表于《Ecology and Evolution》。

主要关键技术方法

研究人员于2020年和2021年繁殖季在中国吉林双榆村（约300公顷，约240个巢箱）开展野外工作。在第二个产卵期进行人工寄生实验，将模拟大杜鹃卵（粘土制，质量、大小和颜色与自然卵匹配）引入北红尾鸲巢中。在引入前1小时至引入后约2小时，使用微型摄像机（HDQ 19, TT cam, 中国）记录雌鸟行为，摄像机固定于巢箱内上部并置于巢杯正上方。随后连续6天每日检查巢中模型卵的命运（消失记为排出，6天后仍在记为接受）。卵识别通过雌鸟在2小时观察期内啄咬外来卵来推断（雌鸟从未啄咬自身卵）。从视频中量化引入卵模型前1小时和后1小时的啄卵频率（目视检查巢卵的次数）和总啄卵时间（秒）。使用广义线性混合效应模型（GLMMs）分析数据，比较引入前后啄卵差异，并检查啄卵行为与卵识别及卵排出的关联，巢身份或年份作为随机效应，计算边际和条件决定系数（R²_m和R²_c）。

研究结果

3 Results

研究结果显示，引入外来卵后，北红尾鸲检查巢卵的时间更多（引入前12.92±13.41秒，引入后23.78±28.11秒；N=96），且检查频率更高（引入前9.13±8.76，引入后15.01±16.2）。这表明红尾鸲对外来卵表现出特定的反应，即增加了啄卵的强度。

在96次试验中，70只雌鸟（44只产粉色卵，26只产蓝色卵）在2小时展示期内识别了外来卵（即啄咬它）。总共有80只雌鸟排出了外来卵，9只个体接受了它。在那些识别了外来卵的个体中，22只雌鸟排出了它（20只产粉色卵和2只产蓝色卵），而6只个体最终未排出（5只产蓝色卵和1只产粉色卵）。这些结果表明，在识别寄生卵后，产粉色卵的雌鸟显著更可能拒绝它，而产蓝色卵的雌鸟更可能最终接受它。此外，更频繁和更长时间啄视寄生卵的雌鸟更可能识别外来卵。然而，啄卵频率或啄卵持续时间均与卵排出的概率无显著关联。

讨论与结论

研究人员发现，北红尾鸲在引入外来卵后，啄卵持续时间和频率均增加。更频繁和更长时间啄视外来卵的雌鸟更可能识别它。在识别寄生卵的个体中，产粉色卵的雌鸟更可能拒绝外来卵，而产蓝色卵的雌鸟更可能最终接受它。然而，啄卵行为与它们的卵排出决策无关。

啄卵持续时间和频率的增加表明，外来卵的存在引发了宿主雌鸟的警觉性提高。这种行为反应表明，巢中不熟悉卵可能被视为潜在威胁，即使尚未立即被识别为寄生卵。类似模式也见于大苇莺（Great reed warblers），其在引入真实或人工杜鹃卵后增加了啄卵努力。因此，显眼外来物体的存在可能提升宿主警惕性，促进后续的卵辨别和排出过程。观察到的啄卵努力增加也可能部分由实验操作导致的窝卵数增加引起，但既往研究表明宿主通常对窝卵数变化不敏感，卵识别并非基于卵的数量，因此行为变化更可能反映对卵外观而非窝卵数的反应。

研究人员进一步发现，更频繁和更长时间啄视外来卵的个体更可能识别它。这一结果表明，啄卵作为一种主动的抗寄生机制，通过允许宿主收集更多比较信息来增强识别准确性。这与大苇莺的研究结果一致。频繁啄卵可能使宿主能够反复比较外来卵与自身卵，从而提高辨别准确性。这也与最优接受阈值假说一致，该假说预测宿主基于积累的感觉信息来完善辨别决策。有趣的是，产不同卵色的宿主在识别外来卵后表现出不同的反应。产粉色卵的雌鸟更可能拒绝外来卵，而产蓝色卵的个体更可能最终接受它。这种差异反映了卵拟态（Egg mimicry）的变化：寄生卵与粉色卵差异更显著，而与蓝色卵更相似，使得粉色卵产卵者更容易识别和排出，蓝色卵产卵者可能需要更长时间的评估。这与既往研究表明非拟态卵被迅速拒绝，而拟态卵需要更长检查时间以避免识别错误一致。拒绝高度拟态卵在认知上要求更高，通常涉及更长的决策时间。

尽管啄卵行为与卵识别之间存在明确联系，但无证据表明啄卵行为影响卵排出决策。这进一步支持了卵识别和卵拒绝在行为和认知上是可分离过程的观点。在识别寄生卵后，宿主可能仍然基于生态或个体因素做出条件决策，而非仅依赖识别。例如，既往工作显示红尾鸲根据感知的寄生风险调整卵排出行为。具体而言，当寄生风险高时，所有个体在识别后排出外来卵，而当无寄生风险时，一半个体选择接受已识别的外来卵。在本研究中，一些个体识别了外来卵但最终未排出它。可能的解释可能是巢寄生风险，但所有实验均在第二个产卵期进行，表明所有宿主遭受相同水平的寄生风险。这表明其他因素（如个性）可能在卵排出决策中起作用。

总之，该研究表明北红尾鸲在外来卵存在时增加啄卵努力，且此种行为增强了卵识别。然而，啄卵行为不能预测卵排出，突出了识别与拒绝过程之间的解耦。