《Wildlife Biology》：Integrating multiple surveys using state–space models improves inference of population trends for Illinois furbearers
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长期种群监测是野生动物种群管理的基础。毛皮兽类种群常采用多种方法进行调查，但许多多度估算值（尤其是多度指数）未考虑检测误差（detection error），导致对种群趋势的解读存在分歧。研究人员开发了一系列贝叶斯状态空间模型（Bayesian state–s
长期种群监测是野生动物种群管理的基础。毛皮兽类种群常采用多种方法进行调查，但许多多度估算值（尤其是多度指数）未考虑检测误差（detection error），导致对种群趋势的解读存在分歧。研究人员开发了一系列贝叶斯状态空间模型（Bayesian state–space models），用于估算1979–2023年间伊利诺伊州北部浣熊（Procyon lotor）、弗吉尼亚负鼠（Didelphis virginiana）及臭鼬（Mephitis mephitis）长期调查数据中的检测误差。研究检视了四种调查类型的多度指数，包括聚光灯调查（spotlight surveys）、弓箭手猎鹿者观察（archery deer hunter observations）、捕猎者收获量（trapper harvest）及路杀指数（roadkill index）。针对每种物种，研究人员构建了四个状态空间模型，分别从每种单独调查中估算种群增长率（r）和相对多度（relative abundance）；此外，还构建了一个整合模型（integrated model），将四个数据集加以组合。研究发现，整合模型通常对r和相对多度的估算具有更高的精度（precision），而单个模型的估算精度则存在差异。在数据模拟中，整合模型可在10年内检测到2%的长期种群增长率（相对多度变化10–20%），而单个模型则需要10–40年，具体取决于调查方法和物种。浣熊模型表明，r在住房密度（housing density）较低、森林覆盖度较高的县更高；但对于臭鼬，农业和森林覆盖度的效应因调查方法而异。整合模型可在仅有多度指数时降低不确定性并提高种群估算的精度，但无法替代绝对多度（absolute abundance）数据。这些模型有助于提高精度并解决来自多度指数的长期趋势冲突，尤其适用于稳定或增长的种群。
**研究背景与问题提出**
野生动物种群的长期时空监测对于物种保护与管理至关重要，能够提供种群典型变异程度的信息并增强统计检验力，同时减少短期波动对判断长期种群变化的干扰。然而，部分哺乳动物因其隐蔽行为、保护色及相对稀少等特性，监测工作尤为困难，这些因素导致多度指数（abundance indices）具有高变异性和不确定性。目前存在多种调查方法来衡量哺乳动物多度，包括通过标记重捕法（mark–recapture methods）获得的绝对多度，以及基于单位努力量的相对多度指数。尽管相对多度被假设与绝对多度高度相关，但其主要用于时空比较，无法明确确定种群大小。更为关键的是，所有调查方法均受到不完全检测（imperfect detection）的影响，即观测到的个体数不能准确反映实际存在的个体数。理想情况下，需要在多度估算中充分考虑不完全检测和检测误差并进行校正。
当多度指数无法通过经检测校正的绝对多度估算进行验证时，利用指数估算种群趋势将面临困难。虽然多种多度指数的结合可增强对趋势的信心，但针对同一种群开展的调查之间很少进行直接比较，尤其是公民科学项目（citizen science projects）的兴起带来了数据结构上的挑战。来自同一种群但趋势相互矛盾的指数会混淆对种群轨迹的解读，而基于收获努力的调查尤其容易受到收获者经济和社会因素的影响，可能与其他调查呈现冲突趋势。这些估算的不一致性和变异性增加了野生动物管理者决策的难度，可能导致资源浪费和有害行动，这一问题在毛皮兽类（furbearers）等被收获物种中更为突出，因为其种群估算需要兼顾收获者的社会期望及收获法规的实施不确定性。近年来，计算能力和速度的技术进步促进了更稳健的种群参数估算方法的发展，状态空间模型因其能够将生物或种群过程与调查特定或观测过程相分离，在考虑不完全检测的同时提取种群信息而具有独特优势。贝叶斯框架下的状态空间模型还可整合多种调查类型，将每种调查链接至核心估算过程，同时考虑各调查类型的潜在偏差，从而恰当处理测量误差并整合多源信息，形成强有力的管理与决策工具。
**研究目的与核心发现**
基于此，研究人员利用伊利诺伊州自然资源部（IDNR）和伊利诺伊州自然历史调查局（INHS）1979–2023年间的数据，对三种物种（北部浣熊、弗吉尼亚负鼠和条纹臭鼬）的四种数据集进行了检验与整合。研究采用贝叶斯状态空间模型估算年度相对多度和种群增长趋势，同时考虑检测误差。研究总体目标是提高长期种群趋势的识别能力，并确定影响种群增长的因素。为此，研究人员开发了分别检视四个数据集的状态空间模型，以及将其组合为单一整合估算的模型，进而比较了单个模型与整合模型在种群增长及相关生态因子推断上的差异。最后，利用模型模拟了相对多度和种群增长的长期趋势，评估了各方法检测显著变化随时间的敏感性。
该研究成果发表在于《Wildlife Biology》期刊，其重要意义在于：整合模型持续优于单个模型，降低了生态误差并提高了相对多度和长期种群增长率估算的精度，在模拟中能够更快检测下降趋势，尤其当下降幅度较小时，这对野生动物管理具有重要应用价值。当仅有多度指数可用时，整合模型可有效降低不确定性并提高精度，但无法替代绝对多度数据；对于数据稀疏、调查频率低或种群脆弱的物种，管理者应审视所有可用数据并整合数据集以减少不确定性。
**关键技术方法**
研究样本来源于伊利诺伊州102个县，使用的四个数据集均由IDNR和INHS收集，包括：1980–2022年的夜间聚光灯调查路线数据（49条路线，关联至最近县级单元）；2000–2022年弓箭手猎鹿者调查数据（102个县，其中浣熊数据因记录方式变化分为2000–2010/2019–2022年钦定字段期与2014–2018年手动填写期）；1979–2020年捕猎者收获数据（1991–2021年为县级数据，1979–1989年浣熊采用州级估算）；1979–2023年路杀指数数据（1979–1990年为州级，1991–2023年按州公路36号和州际72号划分为南北两个区域）。数据处理中将所有计数除以该数据集的中位值以实现量级标准化，并定义调查年度为当年7月至次年4月。
分析方法核心为贝叶斯状态空间模型，在JAGS 4.3.0中通过R 4.3.1的jagsUI程序包运行。个体模型为每个物种的每种调查分别构建，整合模型则将四个数据集纳入单一框架共享种群增长参数。模型分为观测过程（log转换计数服从以log转换相对多度为均值的正态分布，含点位观测误差σ
obs）和生态过程（点位-年份特定内禀增长率r
j,t，经层级结构关联至年度州级增长率r
year,t，再关联至长期调查水平增长率r
survey或整合模型的长期 statewide 增长率r
all）。整合模型在县级尺度整合三种县级调查，区域尺度整合路杀数据，州级尺度整合早期数据，通过共享层级参数实现信息借用（borrowing strength）。研究还纳入了住房密度、森林覆盖度、农业覆盖度等生态协变量，以及弓箭手调查的秋季温度观测协变量。通过模拟40年数据（设定?5%、?2%、2%、5%四种增长情景，各100次迭代）评估模型检测显著变化的速度。参数收敛通过Gelman–Rubin统计量≤1.1判断，报告95%可信区间（CRIs）。
**研究结果**
**种群增长率：个体与整合模型比较**
估计的长期种群增长率（r）在个体模型（r
survey）与整合模型（r
all）之间存在种间差异。浣熊的整合模型增长率为正（0.017，CRI 0.011–0.023），所有个体模型亦为正值（范围0.007–0.039），但弓箭手、捕猎者和路杀估算的CRIs跨过0值。负鼠增长率在整合模型中接近0（0.006），个体模型变异较大（?0.002–0.051），所有CRIs均跨过0值。臭鼬呈现最矛盾的趋势（?0.077–0.030），除捕猎者估算外其余CRIs均跨过0值。种间差异反映在方差模式上：负鼠模型的生态误差最小，臭鼬模型最大。对于所有三种物种，数据集整合均带来比单个调查更精确的种群增长估算（即更小的CRIs）；整合模型中综合生态误差也大幅降低。个体模型中，弓箭手数据集的增长率估算CRIs最大。检测模式也因物种而异：弓箭手数据对浣熊模型的观测误差贡献最大，聚光灯数据对负鼠和臭鼬模型的观测误差贡献最大；路杀数据始终具有极低的观测误差，但生态误差最高。
**协变量效应分析**
多个生态协变量显示出效应值CRIs不跨过0的有意义影响。浣熊种群增长率与县级住房密度呈负相关，与县级森林覆盖度呈正相关，见于个体聚光灯和捕猎者模型；与农业覆盖度无关联。臭鼬方面，捕猎者个体模型显示县级住房密度与种群增长率正相关。臭鼬的森林和农业覆盖度效应在弓箭手和捕猎者模型中方向相反：弓箭手模型显示森林覆盖度与增长率负相关，捕猎者模型呈正相关；农业覆盖度在弓箭手模型中与增长率正相关，在捕猎者模型中呈负相关（后者CRI略跨0，但方向差异显著）。负鼠模型及所有物种整合模型中的协变量均未显示统计支持。
**县级种群增长的空间变异**
整合模型县级增长率估算（r
county）在伊利诺伊州内呈现空间变异。2013–2023年间，浣熊在芝加哥周边东北部下降，沿伊利诺伊河西部及南部中度森林覆盖区上升；负鼠除西南边缘下降外空间变异较小；臭鼬空间变异最大，伊利诺伊河西部上升，西北部艾奥瓦边界附近下降，东北部和中部有零星增减模式。
**相对多度估算趋势的时间动态**
县级或区域均值的标化相对多度时间趋势显示显著的调查间和种间差异。浣熊的聚光灯、路杀和整合模型在整个时间序列中呈一致的上升趋势，形状相似但幅度和精度不同；弓箭手和捕猎者模型方向变异较大，最终接近初始多度值。各调查间相对多度估计的CRIs以浣熊最小。负鼠的聚光灯调查在2017年左右显著上升，路杀数据呈上升趋势但噪声较大；捕猎者和整合模型估算CRIs最小且趋势基本平坦；弓箭手数据集过短且变异大，难以推断。负鼠的CRIs通常大于浣熊，尤其聚光灯和弓箭手调查。臭鼬的长期变化最小，CRIs介于浣熊和负鼠之间；多数调查趋势波动，但均在2010年出现峰值。聚光灯模型估算CRIs最大且趋势方向变异最大，但与捕猎者和整合模型有复杂相似的波动；弓箭手调查虽短但呈单调上升趋势且CRI较大；路杀调查在1981年后迅速下降，1985年左右起在低水平波动，与其他模型形成鲜明对比。调查间相关性分析显示：浣熊聚光灯、路杀与整合模型趋势一致性最高；臭鼬聚光灯、捕猎者与整合趋势强相关（Pearson相关系数>0.85）；负鼠调查间相关性较弱，聚光灯与整合相关性最强（>0.70）。
**模拟推断：长期种群增长率的检测速度**
模拟结果显示不同模型检测种群增长下降和上升的速度存在差异。对于浣熊和负鼠，多数调查能在5年内检测到5%的长期增长率变化，但只有整合模型能在5年内检测2%的变化；所有调查均能在10年内检测到所有设定增长率的变化。浣熊和负鼠整合模型估算精度最高且CRIs随时间快速收窄，路杀模型收窄最慢。臭鼬的调查间变异性大得多：仅路杀调查能在5年内检测5%变化；整合模型5年内可检测5%正增长但需10年检测同等负增长；捕猎者调查需10年检测5%变化，聚光灯和弓箭者调查均需超过10年。臭鼬无模型能在5年内检测2%变化，仅整合模型10年内可检测；路杀和捕猎者模型需超过10年，聚光和弓箭手模型需超过30年。
**讨论总结**
**整合与个体模型的性能及应用**
整合模型始终优于个体模型，具有更低的生态误差和更高的相对多度及长期种群增长率估算精度。这些定量特征使模拟中能够更快检测下降趋势，尤其当下降幅度较小时，为野生动物管理提供了有前景的应用。所有浣熊和负鼠的整合及个体模型均能在5年内检测大幅下降，但仅整合模型能于5年内检测小幅下降。对于数据稀疏的臭鼬，仅路杀调查能在5年内检测大幅下降，仅整合模型能在10年内检测小幅下降，这意味着脆弱种群可能在管理者明确趋势前已遭受重大损失。对于需要快速了解趋势的被收获物种或保护关注物种，整合模型可减少确定真实种群下降所需的时间。当种群数据稀疏、调查频率低或种群脆弱时，管理者应考虑仔细审视所有可用数据（包括公民科学数据）并整合数据集以减少不确定性；此时也可能需要绝对多度调查。
除精度更高外，整合模型的估算在生物学上也更合理。整合模型的年度种群增长率（r
all）在0–2%范围内，反映种群相当稳定，符合被收获物种的预期；而个体模型（r
survey）变异极大（?8%–5%），提示快速变化，在生态上不现实且调查间不一致。虽然种群模型应视为近似而非绝对相信，但保持利益相关者的信任至关重要；若利益相关者认为管理者考虑的是不切实际的增长率或多度，可能侵蚀信任并增加实施不确定性，尤其是猎人参与率正在下降的背景下。
整合多种数据类型的另一主要优势是共享估算效力（"信息借用"，borrowing strength）。弓箭手数据集在个体模型中精度较低，因其时间序列较短，单独分析时提供的信息有限；但在整合模型中，信息可跨数据集共享以告知共同参数，从而产生更稳健的估算，即使较短的序列也有助于降低组合估算的变异。
然而，整合模型的结论不一定准确。研究所用模型仅包含相对多度指数数据，缺乏绝对多度的长期数据进行比较。这一点对臭鼬模型尤为重要，其精度较低且路杀数据呈现唯一的强负增长率。若路杀数据准确指示实际多度下降，持续收获可能对种群产生重大负面影响；但该增长率与所有其他臭鼬模型（包括CRI略跨0的整合模型）形成对比。聚光和弓箭手调查的高变异性可能降低了整合模型估算的精度，但鉴于四项调查独立且监测不同区域，研究人员认为难以事后删除"不符合"的数据。臭鼬可能受益于绝对多度估算，尤其是通过距离取样法（distance sampling）。对于调查间趋势冲突、尤其当强烈下降被提示时，用绝对多度测量验证状态空间模型输出可能最为合适。在种群稳定或增长，或存在大量长期多度指数的情况下，整合状态空间模型可提供足够的联合推断效力。
**物种间差异——是否存在"更优"的个体调查？**
浣熊的整合模型相对多度估算模式与道路相关调查（聚光灯、路杀）最为相似，这可能反映了浣熊偏好边缘和线性景观特征进行觅食、移动和避险的生态特性。捕猎者记录受毛皮价格波动和其他捕猎者行为的影响，使其可靠性较低；尽管捕猎者调查检测到长期增长趋势，但其相对多度趋势形状与整合模型差异显著，可能反映了1990年后伊利诺伊州猎人参与度和收获量的减少。模拟中多数个体浣熊模型检测趋势速度相同，但路杀模型精度最低。
相较而言，聚光灯调查在负鼠和臭鼬模型及臭鼬模拟中的精度低得多。部分原因在于浣熊每条路线的计数（中位数=23）远高于负鼠（中位数=2）和臭鼬（中位数=0），未能检测单个浣熊的相对影响较小。三物种均夜间活动且可能出现在道路附近，单从行为上难以解释聚光灯调查对浣熊的采样优势。调查时间可能更为关键：负鼠和臭鼬的相对多度在1–4月间最低，因冬季身体状况下降，且负鼠种群年周转率高；春季聚光灯调查结合低计数的臭鼬和负鼠，导致检测稀少且精度降低。虽然脆弱期的个体估算有助于指示越冬死亡，但该指数的精度低严重降低了其单独价值。增加年度调查的重复计数可能提高精度，尤其对臭鼬而言；模拟显示臭鼬聚光灯趋势仅在多度翻倍（200%）后才可检测，而负鼠和浣熊约在20%变化时即可检测。
捕猎者调查趋势尽管存在捕猎者行为导致的潜在偏差，但与臭鼬整合模型密切相关，负鼠变化较小，且对所有三物种精度均高。捕猎者调查与整合模型趋势相似的一个可能解释是负鼠和臭鼬皮张的低经济价值：受经济动机驱动的捕猎者更可能瞄准单位皮张收益高的物种；负鼠皮张是伊利诺伊州最廉价的（$0.33），臭鼬则气味难闻且难以处理，这可能降低捕猎者针对性收获它们的动机，从而减少数据中的社会经济偏差。伊利诺伊州每年负鼠和臭鼬皮张销售量约为浣熊的两个数量级低，反映了较低的需求。考虑到捕猎者数量在大毛皮价格大幅下跌后急剧下降，这些物种的收获不太可能被高经济激励夸大，可能提供更准确的种群趋势信息。
路杀调查趋势对浣熊和负鼠始终精度最低，这与其空间局限仅两个区域而非其他调查的102个县有关；其他调查具有更大的空间重复，随机变异较低。路杀调查对这些物种仍有价值，下降趋势检测速度与其他调查相似（约20%多度变化）。路杀调查还追踪了主要死亡源，尤其在城市化程度较低的地区，且可全年轻松采样。出乎意料的是，臭鼬路杀估算的相对多度精度为所有调查中最高的，可在28–49%相对多度变化内检测趋势。臭鼬在道路上易于识别，尤其通过气味，这可能使观察者检测臭鼬尸体远比其他物种容易且一致。臭鼬路杀调查的唯一负增长率令人困惑，是所有18个模型中唯一的负值，显示1982年后强烈下降且从未恢复。部分原因可能是1979–1980年的狂犬病爆发大幅减少了种群。另一考虑是仅路杀和聚光灯调查记录了1980年代数据，而聚光灯调查精度低。这些调查可能受益于绝对多度测量以帮助解决其趋势冲突。
**协变量解读**
尽管整合模型的相对多度和种群增长率估算精度高，但无整合模型显示对生态协变量的统计支持。整合数据通常涉及组合覆盖不同空间区域、采样时期和调查方法的独立数据集，这带来自身不确定性并可能混淆推断。此外，协变量数据和统计方法可能过于粗糙，难以在整合模型中衍生出有意义的生态关系。弓箭手模型中秋季温度与浣熊相对多度的正相关，可能反映了温暖天气下10–11月活动性增加。三物种在冬季月份均活动减少，尤其是恶劣天气期间，因此较暖天气可能增加晚秋活动性和检测概率。
个体模型中，浣熊种群增长率与森林覆盖度和住房密度的关联（聚光、弓箭手和捕猎者模型）与该物种生态学一致。近十年大芝加哥地区种群强烈下降，可能影响了模型中与住房密度的负相关；州内其他地区尤其是伊利诺伊河沿岸森林区的增长，可能反映了森林覆盖对农村地区增长率的积极影响。在更精细的空间尺度上，农业覆盖对描述伊利诺伊州浣熊分布很重要，因此尺度效应应在结论中予以考虑。
负鼠种群增长率的县级格局中，土地覆盖协变量证据有限。负鼠高度适应性强，出现在多种覆盖类型中，这可能解释了为何未发现特定环境协变量的强支持。研究人员也未观察到强烈的种群增长趋势，这可能降低了相关协变量的效应量。
臭鼬模型精度低可能导致调查间土地覆盖协变量的冲突解读。弓箭手模型显示农业覆盖与臭鼬增长率正相关，捕猎者模型则呈负相关；捕猎者模型中臭鼬增长还与住房密度正相关。若这些结果真实而非统计假象，调查间差异必须反映采样地点和时期的差异。弓箭手猎鹿者主要在白天采样，可能位于秋季大型鹿种群支撑的私人土地上，臭鼬仅可能在调查开始或结束时展示其夜间活动。捕猎者报告的是秋冬季夜间陷阱的最大化捕获率，更关注夜间行为。臭鼬利用包括森林和农田在内的多种土地覆盖类型，冬季还使用巢穴长时间停留。农田土壤频繁因种植和收获受到扰动，可能破坏潜在巢穴，而森林和城市地区更可能具有长期结构和充足食物。鉴于秋季和冬季间的重大行为变化，各调查中的相关协变量可能反映臭鼬季节性栖息地利用的不同维度。
**研究结论**
状态空间模型是利用多数据集联合推断力估算种群趋势的有力工具，即使如弓箭手调查等较短期序列也能有意义的贡献。数据整合还通过消除因情感原因而推崇特定研究的偏好来防止偏差。研究人员建议整合数据时审视个体调查趋势，当某一调查明显不同于其他调查时（如臭鼬路杀调查），其独特的检测特性可能指示生物学上的重要信息。相对指数数据的整合可带来更具统计学现实性的趋势和洞见。研究中的四种调查类型均因其时间、不同观察者参与度和时间序列长度而提供了宝贵的种群信息。考察其他潜在数据源（如红外相机陷阱）可能进一步深化对种群变化的理解，且可轻松加入整合框架。该研究鼓励未来研究整合不同数据集以更好解释调查设计中的潜在偏差；研究价值的物种间比较表明，浣熊、负鼠和臭鼬的相对多度估算和精度模式因调查类型而存在显著差异。
